Reptiles en el bosque mesófilo de Montaña. En:Gual-Díaz, M. y Rendón-Correa, A. (Coms.). Bosques Mesófilos de montaña de México: Diversidad, ecología y manejo.

Bosques Mesófilos de Montaña de México diversidad, ecología y manejo

comisión Nacional para el conocimiento y uso de la biodiversidad

Bosques Mesófilos de Montaña de México diversidad, ecología y manejo

Martha Gual-Díaz y Alejandro Rendón-Correa compiladores

Diseño y producción editorial Rosalba Becerra Revisión de textos Luz Elena Vargas Fotografía de portada Jean Louis Lacaille Múzquiz Impresión Offset Rebosán, S.A. de C.V.

Primera edición, marzo de 2014 D.R. © Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (conabio) Liga Periférico-Insurgentes Sur 4903, Parques del Pedregal Tlalpan, 14010 México, D.F. www.conabio.gob.mx Forma sugerida de citar: Gual-Díaz, M. y A. Rendón-Correa (comps.). 2014. Bosques mesófilos de montaña de México: diversidad, ecología y manejo. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México. 352 p. ISBN 978-607-8328-07-9 Editado e impreso en México

ANFIBIOS EN EL reptiles EN EL bosque bosque mesófilo mesófilo de montaña de enmontaña méxico Martha Gual Díaz Irene Goyenechea Mayer-Goyenechea, IreneMartha Goyenechea Meyer Gual-Díaz

Evaluación del grupo

Kinosternon hirtipes en México se distribuye desde Sonora y Tamaulipas hasta Oaxaca, es una de las tres especies de tortugas registradas en el bosque mesófilo de montaña, habita en pequeños cuerpos de agua (charcas, ríos, pantanos, etc.) en diversos tipos de vegetación; está sujeta a protección especial (NOM-059-SEMARNAT, 2010) y en preocupación menor (IUCN, 2010). Foto: Leonardo Fernández Badillo

Cuadro 1. Riqueza de reptiles en México Autor

Familia

Género

Especies

Smith y Smith (1976)

28

152

685

Flores-Villela (1993)

37

154

706

Flores-Villela (1998)

29

158

693

Flores-Villela y CansecoMárquez (2004)

36

157

804

Liner (2007)

37

161

850

Wilson et al. (2010)

37

142

830

Uetz (2013)

38

165

855

Existen alrededor de 9 766 especies de reptiles en el mundo (Uetz, 2013), distribuidas en todos los ambientes terrestres y marinos, particularmente en latitudes muy altas o bajas, dada su condición heteroterma (Flores, 1998). En América, se reconocen aproximadamente 2 960 especies (Uetz, 2013), siendo la región Neártica menos rica y diversa que la región Neotropical. En el siglo XX en México el registro de la diversidad de reptiles comienza con la continua publicación (desde 1896-1910) de descripciones de especies y trabajos diversos del padre de la herpetología en nuestro país, Alfred Auguste Delsescautz Dugès; continúa en 1976 con Smith y Smith, quienes documentan 685 especies; en 1998, Flores-Villela calcula que son 693 especies; en 2004, Flores-Villela y Canseco-Márquez registran 706 especies, y en 2013, Uetz documenta la existencia de 855 especies (cuadro 1). Así, las cifras van cambiando conforme se va conociendo mejor el grupo. Smith y Smith (1976a, b) realizaron una gran obra en la que quedó registrada la diversidad herpetofaunística mexicana hasta entonces conocida. No existe otro trabajo conocido que supere ni el inventario ni el conocimiento de los reptiles y los anfibios en nuestro país. Los reptiles a nivel nacional conforman uno de los grupos de mayor diversidad, y, además, 263

264 El bosque mesófilo de montaña en méxico

un alto endemismo: poco más de 50% de las especies son propias de México (Flores-Villela y Gerez, 1994; Flores-Villela, 1998). La distribución natural de los elementos de este grupo no es homogénea ya que depende de las necesidades ambientales de cada uno de ellos. Hay regiones en el país con altas concentraciones de reptiles registrados, así como las hay en las que el grupo está aún pobremente conocido taxonómicamente. No obstante, se tienen aproximaciones del número de especies que conforman el grupo a nivel nacional.

Diversidad y endemismo La riqueza de especies es una medida útil para conocer la diversidad y estructura de las comunidades (MacArthur y Wilson, 1967). En México, la riqueza biológica es producto de la gran variación en la topografía y el clima (Flores-Villela y Gerez, 1994), así como de una compleja historia geológica que sitúa el territorio entre Norteamérica y Sudamérica, posición que le otorga un carácter único de transición faunística y florística, sin comparación en el planeta (Savage, 1982). Como ya se dijo, en México se conocen 855 especies de reptiles (de las cuales, aproximadamente 60% son endémicas, con base en Flores-Villela y CansecoMárquez, 2004; Ochoa-Ochoa y Flores-Villela, 2006). Tal riqueza lleva al país a ser el segundo con mayor diversidad de este grupo, después de Australia (según Flores-Villela y Canseco-Márquez, 2004), si se agrupa a los anfibios y reptiles, México posiblemente ocupa el número uno en diversidad de herpetofauna). De acuerdo con Flores-Villela y Goyenechea (2000) y Flores-Villela y Canseco-Márquez (2004), de la herpetofauna informada para el país en ese momento 33% corresponde a los saurios, 31% corresponde a serpientes, 20% a los anuros, 10.6% a las salamandras, y el restante 5.4% lo conforman las cecilias, bipédidos, tortugas y cocodrilos. Aquí, como en otras partes del mundo, el aislamiento de las poblaciones bióticas de reptiles en elevaciones o depresiones ha llevado al desarrollo de un alto endemismo. La extrema diversidad topográfica y climática (Flores-Villela et al., 2004) ha llevado a nuestro país a ser un centro de endemismos (Ochoa-Ochoa y Flores-Villela, 2006), que ocupa los primeros lugares a nivel mundial con mayor cantidad de especies endémicas de reptiles (Flores-Villela, 1998; Flores-Villela y Gerez, 1994), cantidad que contrasta con los otros grupos de vertebrados terrestres en México. Según Flores-Villela (1998), los estados mexicanos con mayor riqueza de especies endémicas de reptiles son, en orden decreciente: Oaxaca, Chiapas, Veracruz, Guerrero, Michoacán, Jalisco, Puebla, Sinaloa, San Luis Potosí y Nayarit. De acuerdo con Flores-Villela y Gerez (1994), los ecosistemas en estos estados con mayor diversidad de vertebrados son: el bosque de encino, el de pino-encino y

reptiles 265

el mesófilo, en los que, además, se ha registrado alta riqueza de herpetofauna endémica (Wake, 1987; Flores-Villela, 1998). Cruz-Elizalde y Ramírez-Bautista (2012) señalan el bosque mésofilo de montaña (BMM) de una región sureña del estado de Hidalgo como el tipo de vegetación que presenta mayor riqueza de especies de reptiles (15), seguido del bosque de pino (13) y del bosque de pino-encino (12).

Reptiles en el bosque mesófilo de montaña Dada la gran diversidad de reptiles en México, se presenta el producto de un esfuerzo de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio) para integrar el conocimiento expresado en la literatura científica (93 referencias) que hasta el momento se tiene de los reptiles en el BMM (véase Referencias fuente en el Anexo IV). En 1994, Flores-Villela y Gerez registraron 175 especies con distribución en el BMM, lo cual significa que 24.8% de los reptiles del país, conocidos para entonces, se encuentran en el BMM. Es relevante subrayar que los factores ecológicos de los ambientes templados influyen directamente en la riqueza y distribución espacial y temporal de los grupos de reptiles (Mendoza-Quijano et al., 2006; Vitt y Caldwell, 2009). Los bosques templados, como el BMM o los de coníferas, albergan un número considerable de especies, comparado con otras zonas del país (Canseco- Márquez et al., 2004; Flores-Villela y Martínez-Salazar, 2009). Sin embargo, el registro del “número considerable” no es claro. Retomando a Uetz (2013), en México se ha registrado 855 especies de reptiles; los datos obtenidos en este trabajo indican que dentro del BMM se distribuyen 249 especies (véanse la Lista 138 de especies de reptiles y la Lista comentada en el Anexo IV), 140 serpientes es decir: aproximadamente 30% de los reptiles conocidos 120 lagartijas 108 actualmente se encuentra en los BMM, lo cual registra un tortugas 100 incremento de más de 5% en las especies reportadas para este tipo de vegetación. 80 Dentro de estas 249 especies, se tienen 108 especies 60 50 en 21 géneros y diez familias que corresponden a lagartijas 40 (suborden Lacertilia); 138 especies en 50 géneros y seis fa21 20 milias que corresponden a serpientes (suborden Serpentes), 10 6 3 2 2 y tres especies en dos géneros y dos familias que correspon0 familias géneros especies den a tortugas (suborden Testudines) (figura 1). Las lagartijas del BMM están representadas por diez faFigura 1. Representatividad taxonómica de los reptiles en el bosque mesófilo de montaña. milias (figura 2). Sin embargo, la mayoría de las especies se

266 El bosque mesófilo de montaña en méxico

Gekkonidae

2

Eublepharidae

1

Corytophanidae

6 6

3

Xenosauridae

6 5

Xantusiidae

5

Figura 2. Familias de lagartijas representadas en México (Uetz, 2013) y en el bosque mesófilo de montaña.

Anguidae

25 10

Scincidae Teiidae

México BMM

9

38

4

40 25 29

Polychrotidae Phrynosomatidae

24

47 50 133

concentra en cuatro familias: Polychrotidae, Anguidae, Phrynosomatidae y Scincidae. La familia Polychrotidae está representada por 29 especies de un género, Anolis; y la familia Phrynosomatidae está representada por 24 especies de dos géneros: Phrynosoma (2) y Sceloporus (22). La familia Anguidae está representada por 25 especies de cinco géneros, de las cuales 15 pertenecen al género Abronia, el cual abarca 28 especies en toda su área de distribución en el país, por lo que más de 50% del género se distribuye en el BMM. Otro de los géneros de la familia Anguidae que sobresale es Mesaspis, el cual está compuesto por seis especies, en toda su área de distribución en el país, de las cuales tres especies están registradas en el BMM, lo que corresponde a 50% de lo conocido. La familia Scincidae está representada en el BMM por cuatro géneros y diez especies, de las cuales cinco corresponden al género Plestiodon. La familia Xantusiidae está representada por cinco especies del género Lepidophyma, que consiste en quince especies a nivel nacional, por lo que más de 30% de la diversidad del género habita en el BMM. Llama la atención la familia Xenosauridae, ya que existen seis especies del género Xenosaurus en el país, cinco de las cuales habitan en el BMM. Las familias con uno a cuatro integrantes representados en el BMM son Teiidae (cuatro especies), Corytophanidae (tres), Gekkonidae (dos) y Eublepharidae (una especie). Es importante comentar que los integrantes de cada una de las cuatro familias mencionadas son seis. Las serpientes del BMM corresponden a seis familias, 50 géneros y 138 especies, de entre las que destaca la familia Colubridae con 103 especies en el

reptiles 267

Tropidopheidae

2 3

Boidae

1 4

Leptotyphlopidae

2

Elapidae

Figura 3. Familias de serpientes representadas en México (Uetz, 2013) y en el bosque mesófilo de montaña.

Viperidae Colubridae

BMM,

Figura 4. Familias de tortugas representadas en México (Uetz, 2013) y en el bosque mesófilo de montaña.

México BMM

9 9

19 21

57 103

192

aproximadamente un tercio de las especies que se encuentran en México. Es importante el número de serpientes venenosas que se distribuyen en el BMM. La familia Elapidae cuenta con nueve especies en el BMM de 19 que habitan en el país (poco menos del 50%); de la familia Viperidae hay 21 especies, de las que destaca la nauyaca Ophryacus undulatus, como exclusiva de este tipo de vegetación, y 12 especies del género Crotalus (más de 40%), de un aproximado de 30 especies que hay en el país (figura 3). Las tortugas de agua dulce están representadas en el BMM por tres especies de dos familias: Rhinoclemmys rubida, de la familia Bataguridae, la cual agrupa siete especies para México, y Kinosternon herrerai y Kinosternon hirtipes, de la familia Kinosternidae, que cuenta con 18 integrantes en México (figura 4). Los porcentajes de representatividad en cuanto a número de especies y familia pueden variar si se considera que no todas las familias de reptiles tienen integrantes en el BMM; es decir, si solo se toma en cuenta a las familias representadas en el BMM y México se compara el total de especies en el BMM BMM (249) contra el total de especies en México 1 (855, dato reportado por Uetz en 2013), se Bataguridae 7 obtiene un porcentaje de 29% de representatividad de reptiles en el BMM. Si se analiza la distribución de los rep2 tiles que habitan el BMM por estado (figuras Kinosternidae 18 5 y 6 y cuadro 2), se observa que Chiapas es el estado mejor representado, con 84 espe-

268 El bosque mesófilo de montaña en méxico

Figura 5. Distribución estatal de los reptiles en el bosque mesófilo de montaña.

Tabasco 1 Nayarit 4 Sinaloa 6 Durango 9 Nuevo León 10 Guanajuato 14 Tlaxcala 15 Querétaro 16 Distrito Federal 18 Morelos 20 Michoacán 24 San Luis Potosí 24 Estado de México 30 Guerrero 40 Tamaulipas 43 Colima 46 Jalisco 58 Hidalgo 62 Puebla 74 Oaxaca 75 Veracruz 78 Chiapas 84 Bmm

México

249 855

cies; le siguen Veracruz con 78 especies, Oaxaca con 75, Puebla con 74, Hidalgo con 62, Jalisco con 58, Colima con 46 y Tamaulipas con 43 especies. El resto de los estados, con registros del grupo con valores de 40 o menos especies son Guerrero (40), Estado de México (30), San Luis Potosí (24), Michoacán (24), Morelos (20), Distrito Federal (18), Querétaro (16), Tlaxcala (15), Guanajuato (14), Nuevo León (10), Durango (9), Sinaloa (6), Nayarit (4) y Tabasco (1). En general, los bosques templados y los mesófilos de montaña albergan un número considerable de especies comparado con el de otros ambientes en el país; tan solo en el BMM tenemos registrada la presencia de 32% de las especies de lagartijas, poco más de 23% de las especies de tortugas dulceacuícolas y más de 67% de las especies de serpientes reportadas en México. Se ha documentado que tal diversidad puede deberse a que los ambientes templados de montaña presentan los requerimientos bióticos y abióticos necesarios para albergar una alta riqueza de especies y de endemismos (Wilson et al., 2010), los cuales son resultado de procesos de vicarianza (Cruz-Elizalde y Ramírez-Bautista, 2012). Por otro lado, hay quienes piensan que puede deberse a factores biogeográficos, al origen reciente del área en tiempo geológico, a la accidentada topografía y a la variación en las elevaciones de las montañas (Johnson et al., 2010); así como a los factores ecológicos, como capacidad de colonización, susceptibilidad a la ex-

reptiles 269

24º

21º

18º

Figura 6. Distribución conocida de los reptiles en el bosque mesófilo de montaña.

15º 0

100 105º

200

400 km 102º

99º

96º

93º

tinción o tolerancia a las temperaturas (Patterson y Brown, 1991). Por ejemplo, en el estado de Hidalgo, Cruz-Elizalde y Ramírez-Bautista (2012) argumentan que la alta diversidad de especies se debe al grado de perturbación que promueve más tipos de microhábitats disponibles, así como a la tolerancia de los reptiles a las variaciones de los factores abióticos de estos ambientes, principalmente de especies generalistas, ya que pueden invadir refugios o microhábitats que se encuentran dentro y en la periferia de los tipos de vegetación analizados por ellos (ecotonos). Macip-Ríos y Muñoz-Alonso (2008) presentan ideas muy parecidas a lo anterior, respecto de las lagartijas en fragmentos de bosque primario y cafetales. De acuerdo con los resultados, el estudio del grupo en los BMM a nivel estatal no ha sido equitativo: aparentemente se ha privilegiado la vertiente oriental y las sierras del sur del país, regiones en donde existe la mayor superficie de este tipo de vegetación; en cuanto a la vertiente occidental, sobre todo en la parte norte (p. ej. Durango y Sinaloa), se detectan grandes vacíos de información (véase figura 5, estados con pocos registros de especies). Además, cabe subrayar que no existen cocodrilos ni anfisbénidos en este tipo de vegetación. Las tortugas son uno de los grupos de reptiles que, a pesar de que no alcanzan los niveles de diversidad de las lagartijas o serpientes, adquieren una gran importancia por integrar grandes cantidades de energía, en forma de biomasa, a

270 El bosque mesófilo de montaña en méxico

Cuadro 2. Observaciones a la riqueza estatal de reptiles Estado

Comentario

Chiapas

Cuenta con 84 especies de reptiles (41 lagartijas, 42 serpientes y una tortuga); sobresale una familia de lagartijas, Polychrotidae con 19 especies del género Anolis y una familia de serpientes, Colubridae con 32 especies.

Colima

Se conocen 46 especies de reptiles (19 lagartijas y 26 serpientes); entre las lagartijas destaca la familia Anguidae con nueve especies (siete del género Abronia). Dentro de las serpientes, la familia Viperidae está representada por siete especies de dos géneros: Crotalus y Ophryacus.

Distrito Federal

Con el registro de 18 especies. Ocho son lagartijas, en su mayoría del género Sceloporus (Phrynosomatidae) y 10 serpientes en dos familias, Colubridae con siete especies en seis géneros y Viperidae con tres especies del género Crotalus.

Durango

Se registran solo nueve especies, de las cuales dos son serpientes (Pituophis deppei y Storeria storerioides) y siete lagartijas de tres familias (Phrynosomatidae, Polychrotidae y Scincidae).

Guanajuato

Con un registro bajo en el conocimiento del grupo, solo 14 especies. Cinco lagartijas en tres géneros y nueve serpientes de las familias Colubridae (8) y Viperidae (Crotalus triseriatus).

Guerrero

Cuenta con 40 especies de las cuales 16 son lagartijas (en cinco familias, destacan por su número los géneros Sceloporus y Anolis). En cuanto a las serpientes se registran 23 especies en tres familias, Colubridae (16), Leptotyphlopidae (2) y Viperidae (5), y una tortuga de la familia Bataguridae (Rhinoclemmys rubida).

Hidalgo

Se conocen 62 especies de reptiles, de las cuales 25 son lagartijas de ocho familias (predomina Phrynosomatidae con 12 especies), 35 serpientes en cuatro familias, sobresale Colubridae con 27 especies. Se registran dos tortugas del género Kinosternon.

Jalisco

Registra 58 especies de reptiles. 24 son lagartijas, sobresale la familia Anguidae con nueve especies (siete del género Abronia), 33 serpientes en cuatro familias, sobresale Colubridae con 23 especies, y finalmente una especie de tortuga de la familia Bataguridae (Rhinoclemmys rubida).

Estado de México

Cuenta con 30 especies de reptiles, de las cuales 14 son lagartijas, sobresale la familia Phrynosomatidae con ocho especies (siete del género Sceloporus). En cuanto a las serpientes son representadas por 16 especies en tres familias, sobresale Colubridae con 12 especies; destaca la presencia de Boa constrictor (Boidae).

Michoacán

Se conocen 24 especies. Nueve especies de lagartijas en cuatro familias Anguidae (1), Phrynosomatidae (5), Polychrotidae (1) y Scincidae (2); 14 especies de serpientes en tres familias, donde sobresale Colubridae (diez especies), y finalmente una especie de tortuga de la familia Bataguridae, Rhinoclemmys rubida.

Morelos

Cuenta con 20 especies. Nueve especie de lagartijas en cuatro familias, Anguidae (2), Phrynosomatidae (4), Scincidae (2) y Polychrotidae (1), así como 11 especies de serpientes en dos familias [Colubridae (8) y Viperidae (3)].

Nayarit

Con pocos estudios, se registran solo cuatro especies de reptiles. Una lagartija (Anolis nebulosus) y tres serpientes de las familias Colubridae (2) y Viperidae (1).

Nuevo León

Otra de las entidades con pocos estudios del grupo. Se registran diez especies de reptiles. Ocho especies de lagartijas en cuatro familias Anguidae (1), Phrynosomatidae (4), Scincidae (2) y Xantusiidae (1), y finalmente dos serpientes de la familia Colubridae (Pituophis deppei y Storeria hidalgoensis).

Oaxaca

Cuenta con 75 especies de reptiles. El grupo de las lagartijas, el más diverso con 35 especies en siete familias, donde sobresalen Anguidae y Phrynosomatidae con diez especies cada una. Las serpientes estan presentes con 39 especies en cinco familias, donde 30 de ellas pertenecen a la familia Colubridae. Las tortugas representadas por Rhinoclemmys rubida.

reptiles 271

Cuadro 2 (concluye) Estado

Comentario

Puebla

Existen 74 especies de reptiles. El grupo diverso es el de las lagartijas con 30 especies en siete familias, sobresale Phrynosomatidae (diez especies, de las cuales ocho son del género Sceloporus); 43 especies de serpientes en cuatro familias, destaca Colubridae con 35 especies, y una tortuga de la familia Kinosternidae (Kinosternon herrerai).

Querétaro

Cuenta con 16 especies de reptiles, de las cuales nueve corresponden a lagartijas en cuatro familias Anguidae (2), Phrynosomatidae (5), Scincidae (1) y Xantusiidae (1); así como las serpientes representadas con siete especies de en dos familias, Colubridae (5) y Viperidae (2).

San Luis Potosí

Se conocen 24 especies de reptiles. 11 son lagartijas (seis familias) predomina la familia Phrynosomatidae con cinco especies, así mismo las serpientes estan registradas con 11 especies en dos familias, destaca Colubridae (diez especies), y finalmente una tortuga de la familia Kinosternidae (Kinosternon herrerai).

Sinaloa

Estado con poco conocimiento de sus reptiles. Se conocen seis especies, dos lagartijas, Anolis nebulosus (Polychrotidae) y Plestiodon parviauriculatus (Scincidae), y cuatro especies de serpientes de la familia Colubridae.

Tabasco

Existe muy poco conocimiento del grupo en el estado, solo se registra una especie de lagartija, Anolis capito.

Tamaulipas

Cuenta con 43 especies de reptiles, 15 corresponden a lagartijas (seis familias), donde Phrynosomatidae cuenta con seis especies; las serpientes estan representadas por 27 especies en tres familias, destaca Colubridae (21 especies), y las tortugas representadas con la familia Kinosternidae (Kinosternon herrerai).

Tlaxcala

Otro de los estados con escaso conocimiento del grupo, solo se registran 15 especies, de las cuales nueve especies corresponden a lagartijas (tres familias), destaca Phrynosomatidae con seis especies (cinco del género Sceloporus), y las serpientes con seis especies en dos familias, Colubridae y Viperidae, destaca el género Crotalus con tres especies.

Veracruz

Se reconocen 78 especies de reptiles. Las lagartijas representadas por 35 especies (ocho familias), destaca Phrynosomatidae con nueve especies (ocho del género Sceloporus); las serpientes registradas corresponden a 42 especies (cuatro familias), sobresale Colubridae (34 especies), y finalmente una tortuga de la familia Kinosternidae (Kinosternon herrerai).

Micrurus ephippifer, especie endémica de Oaxaca, reportada en bosques de Pinus, Quercus y mésófilo de montaña; además registrada en bosques tropicales deciduos y semideciduos; está sujeta a protección especial (NOM-059-SEMARNAT, 2010) y como vulnerable (IUCN, 2010). Foto: Leonardo Fernández Badillo

272 El bosque mesófilo de montaña en méxico

Barisia imbricata, endémica del país (registrada por lo menos en 20 estados), habita diversos tipos de vegetación, desde bosques templados (de Abies, Pinus, etc.), mesófilo de montaña, tropicales (deciduos y semideciduos), así como matorrales xerófilos; está sujeta a protección especial (NOM-059-SEMARNAT, 2010) y en protección menor (IUCN, 2010). Foto: Leonardo Fernández Badillo

los flujos de energía y ciclos de nutrientes en los ecosistemas que habiten y, por ello, representar un componente biológico esencial en cada nivel trófico durante todas sus etapas de vida (Odum, 1957; Klemmens y Thorbjarnarson, 1995; Klemmens, 2000; Moll y Moll, 2004). Su representación en esta formación vegetal es reducida (reflejo de su diversidad a nivel nacional). Se tiene el registro de tres especies dulceacuícolas: dos del género Kinosternon, con distribución solo en los bosques mesófilos de la Sierra Madre Oriental, y la especie Rhinoclemmys rubida, que se encuentra en los bosques de la vertiente del Pacífico, desde el estado de Colima hasta los estados de Oaxaca y Chiapas. Las serpientes y lagartijas son los grupos de reptiles mejor representados en el BMM, ya que se distribuyen a lo largo y ancho de todos los bosques mesófilos mexicanos; sin embargo, existe un mayor registro de especies en las regiones de las Sierras de Chiapas, Sierra Madre del Sur y Faja Volcánica Transmexicana, una marcada disminución de especies en la Sierra Madre Oriental, y aún menor en la Sierra Madre Occidental y Altiplanicie Mexicana. Por ejemplo, con distribución en la Sierra Madre Occidental, tenemos especies endémicas de lagartijas, como Abronia mitchelli, Anolis liogaster, Aspidoscelis costata, Phrynosoma braconnieri y Plestiodon parviauriculatus; o bien con distribución en la Sierra Madre Oriental: Anolis sericeus, Holcosus undulata, Sceloporus olivaceus y las endémicas Sceloporus bicanthalis y S. serrifer. Se encontraron especies de lagartijas y de serpientes restringidas a una región en particular, por ejemplo: las especies de lagartijas Abronia bogerti, Mesaspis viridiflava, Lepidophyma pajapanensis, Plestiodon sumichrasti o las introducidas Hemidactylus mabouia y H. turcicus, hacia el Golfo de México; hacia el Pacífico, Abronia chiszari, A. reidi, Anolis duellmani, Sceloporus serrifer, Sphenomorphus assatus; o bien, Abronia matudai, A. ochoterenai, Anolis anisolepis, Basiliscus vittatus y Sceloporus acanthinus hacia el sureste del país. En cuanto al grupo de las serpientes, tenemos especies registradas solo en el oriente como Clelia scytalina, Coniophanes bipunctatus, Pliocercus wilmarai, Pseudelaphe flavirufa y Rhadinaea forbesi; hacia el occidente, las especies Cryophis hallbergi, Drymobius chloroticus, Geophis anocularis, Rhadinaea myersi, Rhadinophanes monticola; o bien, en el sureste del país, especies como Coniophanes alvarezi, Dendrophidion vinitor, Geophys cancellatus, Imantodes cenchoa, Leptophis modestus.

reptiles 273

Coleonyx elegans, reportada en bosques de Quercus, mesófilo de montaña, perennifolio o subperennifolio o bien en cafetales derivados de bosque mesófilo; está considerada como amenazada (NOM-059-SEMARNAT, 2010). Foto: Leonardo Fernández Badillo

Existen especies de amplia distribución en gran diversidad de ambientes o tipos de vegetación; algunas pueden estar registradas en 13-16 estados en México. Por ejemplo, las lagartijas endémicas Barisia imbricata, Phrynosoma orbiculare, Plestiodon brevirostris, Sceloporus spinosus y S. torcuatus, o las serpientes endémicas Pituophis deppei, Salvadora bairdi, Thamnophis scalaris y Crotalus triseriatus. También hay especies de lagartijas y serpientes cuyo registro se limita a solo un estado: 63% del total de lagartijas en los BMM y 61% de las serpientes tienen este tipo de distribución. Algunos ejemplos de especies de distribución restringida son las lagartijas en el estado de Chiapas: Abronia matudai, Anolis matudai, Anolis parviciculatus, Anolis pygmaeus y Sceloporus smaragdinus; las del estado de Guerrero: Mabuya brachypoda y Xenosaurus penai; del estado de Hidalgo: Aspidoscelis gularis y Sceloporus minor; del estado de Oaxaca, las especies endémicas Abronia bogerti, Anolis quercorum, Sceloporus subpictus, S. melanorhinus y Xenosaurus phalaroanthereon; del estado de Puebla: Anolis damulus y Laemanctus serratus; las del estado de Tamaulipas: Gerrhonotus infernalis, Lepidophyma flavimaculatum y Xenosaurus platyceps, y las del estado de Veracruz: Abronia chiszari , A. reidi, Anolis duellmani, Plestiodon sumichrasti y Lepidophyma pajapanensis. En cuanto a las serpientes, tenemos en el estado de Chiapas a: Adelphicos latifasciatus, Coniophanes alvarezi, Conophis lineatus, Dendrophidion vinitor y Geophis cancellatus; en Hidalgo: Crotalus scutulatus, Masticophis taeniatus y Nerodia rhombifer; en el estado de Oaxaca: Cryophis hallbergi, Drymobius chloroticus, Geophis anocularis, G. duellmani, G. juarezi y Rhadinaea bogertorum; en el de Puebla: Ficimia streckeri, Masticophis mentovarius, Micrurus bernadi y Tantilla robusta; en Tamaulipas: Crotalus atrox, C. molossus, Micrurus fulvius y Pseudelaphe flavirufa, y en el estado de Veracruz: Clelia scytalina, Coniophanes bipunctatus, Micrurus limbatus, Pliocercus wilmarai y Rhadinaea forbesi. Como se puede observar, la distribución de la riqueza de las especies de reptiles en el BMM no es uniforme, pues al parecer existen distribuciones concentradas en ciertas regiones del país; sin embargo, también se detecta un sesgo en el estudio de estos organismos ya que se encontraron escasos trabajos sobre los estados de Guanajuato, Nuevo León, Tabasco y Querétaro, al tiempo que hay abundancia de publicaciones que abordan los

274 El bosque mesófilo de montaña en méxico

estados en los que se ha registrado la mayor cantidad de especies, como los estados de Chiapas, Veracruz y Oaxaca (figura 5). La riqueza encontrada en estos últimos coincide con la registrada por otros autores (véase la compilación de cifras en Llorente-Bousquets y Ocegueda, 2008), y también con la mayor superficie de bosque mesófilo en el país (figura 6). Si bien es cierto que para cualquier tipo de estudio (biogeográfico, inventario, filogenético, etc.) es obligatoria la compilación de información publicada sobre los organismos a analizar, igualmente importante es la consulta de los registros resguardados en las colecciones, la consulta de especialistas (para la validación de las especies) y el registro de la información concerniente al hábitat (clima, suelo, vegetación, organismos asociados, etc., útil para los generadores de datos e información). Por ejemplo, la estructura vertical y horizontal de la vegetación son factores importantes que afectan la distribución y el uso del hábitat por parte de los reptiles, y esta información no suele ser documentada. Además, resulta indispensable detallar el microhábitat del cual dependen para lograr la termorregulación, ya que su reducción o remoción afecta en forma negativa todas las demás funciones ecológicas del lugar; otros datos que no deben ser soslayados son: tamaño poblacional, relaciones faunísticas, alimentación, reproducción, cantos, comportamiento, etc. (Manzanilla y Péfaur, 2000). Tener datos e información de este tipo permite ponderar algunos factores de riesgo que pueden afectar la persistencia de las poblaciones en el tiempo; contar con ellos permite planificar mejor la conservación. Actualmente, su registro es escaso para la mayoría de las especies de reptiles mexicanos (Sánchez, 2011).

número de especies endémicas

400

Endemismo en el bosque mesófilo de montaña 376

300

200 146

100

0

México BMM

Figura 7. Endemismo de la clase Reptilia en México y en el bosque mesófilo de montaña.

Con relación al endemismo registrado en el BMM, tenemos que 146 especies (de las 249 registradas en este trabajo para el BMM) son endémicas, algunas especialmente de esta formación, de las cuales 72 corresponden a lagartijas, 72 a serpientes y dos a tortugas (véase la Lista de especies endémicas en el Anexo IV). Esta información, contrastada con la presentada para México (376) para estos grupos, aporta que más de 39% se concentra en este tipo de vegetación, como lo comentan Flores-Villela (1993); Wake (1987) y Cruz-Elizalde y Ramírez-Bautista (2012) (figura 7). De los 22 estados donde se tiene registro de algún integrante del grupo, tenemos que los más ricos en endemismos son Oaxaca con 64 (de 75 registradas), Jalisco con 54 especies (de 58 reportadas), Veracruz con 51 especies (de 78 registradas), Puebla con 48 especies (de 74 registradas), Colima con 41 especies (de 46 registradas), Hidalgo con 39 (de 62 registradas), Guerrero con 37 (de 40

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reportadas), Chiapas con 29 especies (de 84 registradas), México con 27 especies (de 30 reportadas), Michoacán con 23 especies (de 24 reportadas) y San Luis Potosí con 21 especies (de 24 reportadas). El resto de los estados poseen entre una y 20 especies endémicas, lo cual es fácil de entender, pues en esos estados está poco estudiado el grupo. En cuanto a las especies introducidas, se detectaron dos cuijas o geckos (comúnmente conocidas con estos nombres) registrados en el BMM: Hemidactylus turcicus y H. mabouia; la primera probablemente de África (Álvarez-Romero et al., 2008), y que ha sido reportada habitando en México en bosque perennifolio, matorrales y selva mediana subperennifolia (Flores-Villela, 1993). La segunda proviene de las regiones del Mediterráneo y Medio Oriente (Álvarez-Romero et al., 2008); se ha documentado su existencia en el país como habitante de bosques tropicales perennifolios, matorrales y selva mediana perennifolia (Flores-Villela, 1993). Se cree que ambas arribaron al país en los barcos de esclavos durante la colonización europea; ambas han sido consideradas por diferentes autores como especies agresivas que pueden llegar a desplazar y depredar especies autóctonas. Por ahora no existen iniciativas de control y mitigación de impactos ocasionados por estas especies en el país. Crotalus triseriatus armstrongi, subespecie endémica del Eje Neovolcánico y sur de la Sierra Madre Occidental, en bosques templados de pino-encino, de pino y mesófilos. Foto: Leonardo Fernández Badillo

Riesgo y protección Con relación a los instrumentos que protegen a la fauna a nivel mundial y nacional, la Norma Oficial Mexicana para la Protección de Especies Nativas de México (NOM-059-SEMARNAT-2010) considera 136 especies de las 249 especies de reptiles registradas en el BMM en alguna categoría de protección (más de 54%). Específicamente, incluye siete especies en peligro de extinción (P), seis lagartijas y una serpiente; 40 especies como amenazadas (A), 15 lagartijas y 25 serpientes; y 89 especies sujetas a protección especial (Pr), 36 lagartijas, 50 serpientes y las tres tortugas que se distribuyen en los BMM: Rhinoclemmys rubida (registrada en el BMM de los estados de Chiapas, Colima, Guerrero, Jalisco, Michoacán y Oaxaca), Kinosternon herrerai (registrada en el BMM de Hidalgo, Puebla, San Luis Potosi, Tamaulipas y Veracruz) y K. hirtipes (solo en el BMM de Hidalgo) (NOM-059-SEMARNAT-2010). La Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora

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Senticolis triaspis intermedius, subespecie de hábitos diurnos y nocturnos, carnívora (principalmente de pequeños mamíferos y aves); habita en México y Centroamérica en bosques mesófilos de montaña y en cafetales asociados a estos bosques. Foto: Leonardo Fernández Badillo

Silvestres (CITES) valora menos de 2% de las especies del BMM en alguna categoría de riesgo, ya que solo considera a tres especies de serpientes dentro de alguno de sus apéndices: Boa constrictor, que aparece en el Apéndice I, y Exiliboa placata y Ungaliophis continentalis, ambas de la familia Tropidopheidae, que están incluidas en el Apéndice II (CITES, 2012). La Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) considera 166 especies (más de 66%) de las documentadas en el BMM en alguna categoría de riesgo: dos especies se encuentran en la categoría casi amenazadas (NT), 37 especies en la categoría de datos insuficientes (DD), catorce clasificadas en peligro (EN), 98 como preocupación menor (LC) y quince en la categoría de vulnerable (VU) (IUCN, 2012). La pérdida y fragmentación del hábitat es la más grande amenaza a la que se enfrentan los reptiles de los BMM. Aunado a este problema, del que no está exento ningún grupo biológico, la sobre explotación para venta como mascota o para uso alimentario o artesanal es otro de los problemas a los que se enfrentan las poblaciones de los reptiles en los BMM. Por ello, se requieren medidas urgentes para poder conservar la diversidad de reptiles en los BMM, entre las que destaca la evaluación de la diversidad de reptiles en las áreas naturales protegidas dentro de los BMM. En México aún son escasos los trabajos publicados sobre las especies de reptiles, o bien, son estudios parciales, enfocados en conocer una sola especie. Es importante aumentar el número de estudios taxonómicos y de distribución del grupo, por ejemplo, en los estados en los que no existe ningún registro de los reptiles para este tipo de vegetación (y para otros), para así lograr, a corto plazo, el recuento completo de la diversidad del grupo en nuestro país. Flores-Villela et al. (2004) comentan que, desafortunadamente, mucha información herpetológica importante se encuentra sepultada y, por ende, inaccesible y como información inédita; además, hay información registrada solo en los museos, en los ejemplares resguardados en ellos, jamás empleados en alguna publicación científica. Es importante tomar medidas reales con relación a la conservación del grupo, pues gran parte de su conservación depende de nosotros. De acuerdo con Ochoa-Ochoa y Flores-Villela (2006), los requerimientos ambientales del grupo son específicos y poseen ámbitos hogareños restrin-

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gidos, por lo que resulta un grupo idóneo para realizar estudios sobre centros de endemismo y otros aspectos de biogeografía histórica (hasta 2013 no se ha realizado ninguno). El estudio de diversidad basado en las diferencias entre taxa puede proporcionar elementos para planear su conservación y modelar cambios antropogénicos actuales o potenciales a partir de la deforestación o el cambio climático global (Rose y Grainger, 2003). Desde la perspectiva de los sistemas de información geográfica (SIG), es posible recopilar la información disponible e integrarla para apoyar los procesos de planeación, conservación y uso de la biodiversidad del país, y así determinar las regiones de mayor riqueza y diversidad, como lo llevó a cabo este trabajo.

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