Remoción de semillas de Abies religiosa (H.B.K), Schltdl. et Cham., y sus implicaciones en la regeneración de un bosque de oyamel, en el Cofre de Perote, Veracruz, México.

UNIVERSIDAD VERACRUZANA

FACULTAD DE BIOLOGÍA

REMOCIÓN DE SEMILLAS DE Abies religiosa (H.B.K), Schltdl. et Cham., Y SUS IMPLICACIONES EN LA REGENERACIÓN DE UN BOSQUE DE OYAMEL, EN EL COFRE DE PEROTE, VERACRUZ, MÉXICO

TESIS

QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE:

LICENCIADO EN BIOLOGÍA

PRESENTA:

JULIO CÉSAR HERNÁNDEZ HERNÁNDEZ

XALAPA, VER.

Octubre 2009

Esta tesis se realizó en el Instituto de Biotecnología y Ecología Aplicada (INBIOTECA) de la Universidad Veracruzana, dentro del Proyecto Efectos de la fragmentación del paisaje en la estructura y función de comunidades animales, bajo la dirección del Dr. Jorge Galindo González. Este trabajo de tesis fue apoyado con una beca otorgada por el PROMEP de la Secretaría de Educación Pública, y forma parte de las investigaciones que se realizan en la Línea de Generación y Aplicación del Conocimiento Ecología del Paisaje e Interacciones Ecológicas, y del Cuerpo Académico Consolidado Ecología y Conservación de la Biodiversidad Forestal.

RESUMEN El objetivo del presente trabajo fue analizar la remoción de semillas llevada a cabo por insectos aves y roedores y el posible impacto sobre la regeneración del bosque de oyamel (Abies religiosa), en El Ejido El Conejo, Perote, Veracruz. Se seleccionaron cuatro sitios de muestreo en el bosque de A.religiosa, tres corresponden a claros de tres diferentes tamaños, y uno bajo dosel del bosque. Durante un año (Septiembre 2007-Agosto 2008) mediante tres diferentes tratamientos evaluamos el porcentaje y número promedio de semillas removidas de A.religiosa entre los diferentes taxa (insectos, aves y roedores). Se registraron, contaron e identificaron las aves que visitaron y se percharon en los sitios de muestreo. Durante las noches, los tratamientos de exclusión estuvieron dirigidos principalmente a los roedores. Se determinó la abundancia, composición y gremio alimenticio de las especies de aves. La diferencia entre la remoción total de semillas en cada tratamiento de exclusión para cada uno de los sitios de muestreo, se determinó mediante un análisis de varianza (ANOVA). Se registro un total de 25 especies de aves, de las cuales 11 fueron granívoras, pero ninguna removió semillas de A. religiosa, en los tratamientos destinados a estas. De la misma forma, en ningún momento durante el día o la noche se registró remoción por insectos (hormigas, escarabajos, etc.) en alguno de los sitios de estudio. Se registró un total de 288 semillas removidas durante la noche, el cual es atribuido a los roedores. Se presento mayor remoción de semillas (163) en los tratamientos sin protección que en los tratamientos con protección (125). El 32% (92 semillas) se removió en el interior del bosque, y en el claro mediano 18% (54 semillas). El 35% (103 semillas) se removió durante el verano, mientras que la estación con menor número de remoción fue el invierno, 11% (32 semillas). El promedio de semillas removidas por sitio y tratamiento resultaron sumamente bajos, aunque se mostraron diferencias (χ2 = 7.82, P < 0.04). La comparación entre los factores sitio, tratamiento y estación del año mostraron diferencias significativas (χ2 =24,20, P < 0.002). De a cuerdo a los resultados obtenidos de los grupos estudiados, las aves e insectos no se alimentaron de las semillas de Abies religiosa. Parte de la dieta de los roedores en la zona de estudio son las semillas de Abies religiosa. Los roedores removedores de semillas, utilizan más los sitios en el interior del bosque que los sitios de claros. Los tratamientos sin protección presentaron mayor número de semillas removidas en comparación de los tratamientos con protección. La menor remoción de semillas se realizó en los sitios de claro mediano, y la mayor remoción en los sitios bajo el dosel. Durante la estación de verano se presentó mayor remoción de semillas, y durante el invierno fue la menor. Los resultados obtenidos sugieren que no existen efectos negativos de las aves, insectos y roedores, en la regeneración del bosque de Abies religiosa.

INDICE

1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................................. 1 2. ANTECEDENTES................................................................................................................. 3 2.1. El proceso de regeneración natural................................................................................. 3 2.2. Remoción de semillas..................................................................................................... 4 2.3. Agentes removedores de semillas .................................................................................. 5 2.4 Características de Abies religiosa.................................................................................... 6 3. HIPOTESIS............................................................................................................................ 8 4. OBJETIVOS .......................................................................................................................... 9 4.1 General ............................................................................................................................ 9 4.2 Particulares ...................................................................................................................... 9 5. MATERIAL Y MÉTODOS ................................................................................................. 10 5.1. Área de estudio ............................................................................................................. 10 5.1.1. Localización geográfica...................................................................................... 10 5.1.2. Clima .................................................................................................................. 10 5.1.3. Vegetación.......................................................................................................... 10 5.1.4. Fauna .................................................................................................................. 12 5.2. Obtención de semillas de Abies religiosa..................................................................... 12 5.3. Elección y caracterización de los sitios de muestreo.................................................... 12 5.4. Trabajo de campo para la identificación de aves.......................................................... 13 5.5. Tratamientos ................................................................................................................. 13 5.6. Análisis estadístico ....................................................................................................... 15 6. RESULTADOS.................................................................................................................... 16 6.1. Comunidad de aves....................................................................................................... 16 6.2. Principales removedores de semillas............................................................................ 18 6.3. Remoción de semillas.................................................................................................. 18 7. DISCUSIÓN ........................................................................................................................ 22 8. CONCLUSIONES ............................................................................................................... 26 9. PERSPECTIVAS ................................................................................................................. 26 10. LITERATURA CITADA................................................................................................... 27 11. ANEXOS............................................................................................................................ 34

1. INTRODUCCIÓN Los bosques templados de pino, encino y oyamel se encuentran en las partes altas de las montañas. Los bosques de oyamel en México son considerados como relictos y se desarrollan dentro de los límites de altitud de 2400 a 3600 m. Se estima que el área de bosque de oyamel en México representa apenas 0.16% de la superficie total del país (Lara, 2005). La fuerte presión que se ejerce sobre los bosques templados en el territorio nacional ha transformado la cubierta vegetal en un paisaje fragmentado, lo que ha provocado una importante perdida de hábitat para muchas especies, así como extinciones locales (Flores, 2005; Galindo-González, 2007). A pesar de que es en los bosques de clima templado donde se obtiene alrededor del 90% de la producción de madera del país (SARH, 1984) los estudios sobre la regeneración y la dinámica del bosque son incipientes. Se ha reconocido que las perturbaciones no sólo son un elemento común en los ecosistemas, sino parte de su dinámica natural (Sousa, 1984). Las perturbaciones antropógenicas producen cambios similares a los disturbios de origen natural; la capacidad de los ecosistemas para recobrarse de estos cambios, es una propiedad importante para fines de manejo, pero si el impacto es demasiado severo, el sistema natural puede sufrir cambios irreversibles (Jardel, 1986; Denslow, 1985). Cuando se produce un disturbio tanto de gran escala (por ejemplo fuego y desmontes), como de baja escala (árboles derribados por tormentas o solo la caída de ramas), y por tanto la apertura de un claro, hay una serie de cambios microambientales que contrastan con los que se presentan bajo un dosel cerrado; algunos de estos cambios son en la cantidad y la calidad de luz, en la temperatura del suelo y el aire, en la humedad relativa del aire, en la disponibilidad de nutrientes y agua, y en el microrelieve y perfil del suelo (Arriaga, et al., 1994). La regeneración en claros ocurre debido a la existencia de una lluvia de semillas, un banco de semillas o plántulas, que activan su desarrollo al recibir más luz (Spurr y Barnes, 1982; Martínez-Ramos, 1994; Saldaña-Acosta, 2001). La dinámica de apertura de claros, por ende, resulta una fuente importante de heterogeneidad ambiental (espacial y temporal) para comunidades boscosas. Las interacciones planta-animal también son de gran importancia en los procesos ecológicos de los ecosistemas, las cuales muestran las relaciones ecológicas que se presentan entre las plantas que proporcionan semillas (propágulos) y los animales que las consumen (Estrada y Fleming, 1986).

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Existen dentro de estos procesos, un fenómeno denominado remoción de semillas, que es definido como el traslado de propágulos de un sitio a otro (Janzen, 1982). La remoción de semillas llevada a cabo por animales es de gran importancia en algunos procesos como la colonización, sucesión regeneración y establecimiento de nuevos individuos y especies, pero por otro lado, se pueden presentar ciertas desventajas, ya que puede existir cierto porcentaje de depredación (Mittelbach y Gross, 1984; Briones, 1996) Sin embargo, en México se carece aún de estudios profundos sobre estas interacciones ecológicas en bosques templados, por lo que en este trabajo se determinan los potenciales removedores de semillas de A.religiosa en diversos sitios (claros y bosque conservado), y se analiza además el posible impacto negativo de la remoción de semillas sobre la regeneración del bosque de oyamel.

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2. ANTECEDENTES 2.1. El proceso de regeneración natural Un paso primordial en la búsqueda de las bases científicas que ayuden a la restauración de propiedades ecológicas en áreas degradadas, es entender los procesos y los mecanismos ecológicos de la regeneración natural (Martínez-Ramos y García, 2008). Para los sistemas boscosos, el término regeneración puede asignarse a un proceso natural de recambio de árboles, este proceso, en un sentido general, podría definirse como el reemplazamiento de un conjunto de árboles, que han llegado a su etapa madura, por otros considerando una unidad de espacio y tiempo definidos (Martínez-Ramos,1994). La regeneración se basa simplemente en que las semillas producidas superen de forma exitosa los filtros selectivos impuestos por el ambiente, como la depredación, dispersión, germinación, nacimiento de plántulas, establecimiento de brinzales, herbívoros y, finalmente, de adultos reproductivos (Valladares, 2004). La regeneración del bosque puede resumirse en un ciclo de tres fases (Jardel y SánchezVelásquez, 1989): a) Apertura de claros (pequeños o grandes): Se da por la caída de ramas grandes y árboles completos ya sea por factores naturales (viento, lluvia, patógenos, ataque de insectos, sequía) o por factores antropogénicos (tala inmoderada, desmontes, fuego) que a la vez puede ser de forma natural. b) Construcción: Se caracteriza por la disminución de la densidad de árboles intolerantes a la sombra por mortalidad, en donde la incorporación de nuevos individuos con el tiempo disminuye. Dicho proceso se lleva acabo durante un periodo aproximado de 50 años. c) Madurez: Es la fase en la cual el bosque alcanza una estructura y composición completa y relativamente estable. Durante esta fase se presentan en el dosel especies de sucesión tardía de segunda avanzada, tolerantes a la sombra con semillas grandes dispersadas por gravedad y animales. Esta madurez puede alcanzarse sin la presencia de disturbios fuertes y recurrentes en un periodo de 90 años. Sin embargo con incendios superficiales o pastoreo de ganado puede tardar hasta 150 años.

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De acuerdo con algunos estudios realizados en bosques templados o de coníferas, el tamaño de los claros es un factor fundamental en los procesos de la regeneración del bosque, los claros pueden ser de diferentes tamaños de acuerdo al tipo de factor que los originó y su efecto en la regeneración del bosque puede ser distinto (Lara, 2005). Ávila-Bello (1994), menciona que el establecimiento de plántulas de oyamel (A.religiosa) también puede ocurrir con la apertura de claros, sin embargo se requiere para su establecimiento de un estrato arbóreo poco denso, pero no ausente. Estas plántulas de oyamel generalmente ocupan un mismo claro de baja escala y son regularmente coetáneas, con el crecimiento generan sombra sobre el suelo del bosque, inhibiendo el desarrollo y establecimiento de otras especies, por lo que el oyamel resulta dominante en la regeneración. 2.2. Remoción de semillas La remoción de semillas se presenta en la naturaleza de dos maneras (Janzen, 1970, 1971): 1. Remoción predispersión. Ocurre cuando las semillas son tomadas directamente de la planta progenitora por los animales antes de que sean dispersadas. 2. Remoción postdispersión La remoción postdispersión se presenta una vez que la planta progenitora ha liberado sus semillas, o bien, cuando hay una acumulación de semillas en algún lugar especifico por parte de algún agente dispersor. La intensidad en la remoción postdispersión puede depender de ciertas características de los propágulos, generalmente los principales removedores prefieren las especies que presentan una alta cantidad nutricional y energética y evaden aquellas que contienen sustancias tóxicas, a esta variable se le denomina “respuesta a la calidad nutricional” (Janzen, 1971; Smythe, 1986). El tipo de hábitat es otro de los factores importantes en la remoción de semillas, y es denominado como “respuesta al hábitat”. Evidentemente que esta distribución diferencial puede tener repercusiones en cuanto a la remoción de semillas que caen en ciertos hábitats. Por lo que las semillas que caen en sitios preferidos por los roedores, son mas removidas, en comparación con las semillas que caen en sitios de menor preferencia (Janzen, 1986). Finalmente, la remoción postdipersión de semillas puede ser afectada por la densidad de estas, denominándose a esta variable como “respuesta a la densidad”.

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Los sitios que presentan una mayor cantidad de semillas son los más visitados por los removedores. Tal es el caso de las sombras de semillas que se forman debajo de los arboles parentales (Janzen, 1971,1983; Reichman, 1977). 2.3. Agentes removedores de semillas Los semillas que caen al suelo en ocasiones son removidos de un sitio a otro fundamentalmente por vertebrados (Janzen, 1982). Los animales diseminan las semillas de modos distintos; las tiran por los sitios donde transitan, las almacenan en madrigueras o escondites donde muchas veces se olvidan de ellas, o las ingieren y luego las defecan sin daños aparentes (Smythe, 1982). Las semillas son el potencial de regeneración de un bosque y representan un importante recurso alimenticio para aves, roedores e insectos. Algunos estudios señalan que la preferencia por semillas está relacionada con características del recurso, tales como su densidad, distribución y disponibilidad espacio temporal; así como por caracteres propios de la semilla, como tamaño, morfología y composición nutricional (Ibáñez y Soriano, 2004). Algunas investigaciones indican que bajo condiciones naturales, todas las especies granívoras aceptan una amplia gama de semillas, pero la elección está fuertemente correlacionada, tanto por su disponibilidad en el momento del consumo, como por su tamaño. Para las hormigas granívoras de ecosistemas áridos se ha señalado una relación entre el tamaño de las obreras y las semillas que consumen (Davidson, 1977); mientras que para las aves, la correlación se encuentra entre el tamaño del pico y el de la semilla (Díaz, 1994). Por su parte los roedores, el grupo más diverso y abundante entre los mamíferos y los ratones son predominantemente granívoros (Ceballos y Oliva, 2005), éstos muestran diferentes respuestas al microhábitat en que se encuentren las semillas, ya que se ha demostrado que la probabilidad de remoción de las semillas es mayor en sitios con cobertura vegetal que en sitios abiertos (Martínez, 1995). La falta de cubierta vegetal en determinado sitio, puede significar un factor de riesgo para los roedores, los árboles brindan protección contra depredadores, por consiguiente, el riesgo de ser depredado puede ser un elemento importante en la decisión de alimentarse en determinado hábitat o microhábitat en particular (Manson y Stiles, 1998). Tanto en latitudes templadas como tropicales se han registrado una gran riqueza de especies de insectos que incluyen semillas en su dieta (Ibáñez y Soriano, 2004). En contraste con la actividad estrictamente nocturna de los roedores y diurna de las aves, los patrones temporales de actividad que exhiben los insectos pueden variar.

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Cada especie presenta un horario propio de actividad, el cual puede cambiar en respuesta a parámetros físicos y bióticos. Son diversos los factores que condicionan estos cambios, entre los que figuran: el clima, la disponibilidad del recurso, capacidad de almacenar el alimento y la temperatura del suelo (Ryti y Case, 1984; Crist y MacMahon, 1991). 2.4 Características de Abies religiosa Abies religiosa (H B. K.) Kunth Schltdl. et Cham. es conocido como oyamel abeto o pinabete, son árboles que alcanzan una altura de 10 a 35 m y un diámetro normal de hasta 1.5 m (Fig. 1) (Lagunes y Hernández, 1994). Es una conífera originaria de México y es representante de su género; en el eje neovolcanico es dominante. Se distribuye por los estados de México, Hidalgo, Puebla, Tlaxcala, Veracruz, Michoacán, Jalisco, Morelos, Guerrero y el Distrito Federal. Forma bosques puros (oyametales) o mezclados con géneros como Cupressus, Pseudotsuga, Quercus y Alnus; por lo tanto integra la vegetación forestal dominante de climas templado-frió en regiones montañosas entre los 2400 y 3600 msnm (Rzedowski, 1978; Challenger y Caballero, 1998). En A. religiosa la producción de conos es bianual. Los conos fecundados alcanzan la madurez en noviembre y en diciembre comienza la diseminación de semillas (Salazar y Turrialba, 2001). Se les ha descrito a las semillas como “cuneado-oblongas, de 9 a 10 mm de largo por 5 mm de ancho, con alas de 22 a 25 mm de largo por 5 mm de ancho (para su dispersión por viento), redondeada hacia adentro y con el borde externo finamente eroso” (Martínez, 1953; citado en Nieto de Pascual et al., 2003). Son de color amarillo hasta castaño claro, duras y contienen vejigas de resina en su cubierta, estas semillas pueden permanecer viables hasta por 5 años si está bien almacenadas (Benítez, et al., 2004) (Fig. 1). A. religiosa pertenece a un género que se reproduce con cierta facilidad en los bosques, aun cuando sus semillas tienden a registrar bajos porcentajes de viabilidad y un alto contenido de semillas vanas, (Nieto de Pascual et al., 2003). Debido a que la mayoría de los bosques de oyamel son comunidades densas, la luz que llega al suelo es tan poca que la vegetación del sotobosque es escasa (Challenger y Caballero, 1998) a pesar de esto la regeneración de A. religiosa si prospera en condiciones de dosel cerrado y bajo su propio dosel, pues se caracteriza por ser una especie tolerante a la sombra y por lo cual genera un banco de plántulas, sus semillas en el suelo pierden la viabilidad rápidamente y no forman banco de semillas (Rzedowski, 1978; Narave, 1985; Sánchez-Velásquez et al., 1991; Figueroa y Moreno, 1993; Lagunes y Hernández, 1994; Challenger y Caballero, 1998).

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Figura 1.- Estructura de Abies religiosa y forma de sus conos y semillas.

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3. HIPOTESIS

La remoción de semillas de Abies religiosa es realizada por organismos pertenecientes a diferentes taxa (insectos, aves y roedores) y se presentaran diferencias entre los diferentes agentes removedores, hábitats (bosque y claros de distinto tamaño) y estaciones del año.

Predicciones: a) Los roedores serán los principales agentes removedores de semillas de Abies religiosa. b) La remoción de semillas será mayor en los sitios de bosque que en los claros, y entre éstos últimos la mayor remoción ocurrirá en los claros pequeños. c) Se presentará mayor remoción de semillas en invierno.

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4. OBJETIVOS

4.1 General •

Analizar la remoción de semillas de Abies religiosa en dos tipos de hábitat (bosque y claros) del bosque de oyamel, en el ejido El Conejo, Perote, Veracruz; México.

4.2 Particulares

•

Caracterizar a la comunidad de aves del bosque de A. religiosa.

•

Identificar a los principales removedores de semillas de A. religiosa.

•

Evaluar la tasa de remoción de semillas en los dos tipos de hábitat (claros y bosque) del bosque de oyamel.

•

Analizar el efecto del tamaño del claro sobre la tasa de remoción de semillas.

•

Evaluar el efecto de la época del año sobre la tasa de remoción de semillas.

•

Determinar el impacto negativo de los principales agentes removedores de semillas sobre la regeneración del bosque de oyamel.

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5. MATERIAL Y MÉTODOS

5.1. Área de estudio El estudio se realizó en el ejido El Conejo, que se encuentra dentro del Parque Nacional Cofre de Perote, perteneciente al municipio de Perote, Veracruz, México. El ejido cuenta con una superficie territorial de 768 hectáreas. La vegetación original era de Abies religiosa y se encontraba como un cinturón que rodeaba al Cofre de Perote, pero debido a que se desarrolla sobre suelos apropiados para el cultivo de papa (Solanum tuberosum), se han talado grandes áreas para este cultivo (Narave, 1985; Lara 2005), transformando el bosque continuo en un bosque fragmentado. 5.1.1. Localización geográfica El ejido El Conejo, se encuentra ubicado dentro de los 19° 26’, 19° 32’ latitud Norte y 97° 09’, 97° 15’ longitud Oeste. La zona es de las más altas en el Estado, se encuentra a una altura de 3300 msnm localizado a 15 Km de la carretera federal Xalapa-Perote y forma parte de una barrera geográfica muy importante debido a su topografía (López, 2004) (Fig. 2). 5.1.2. Clima El clima es templado frío-subhúmedo, con régimen de lluvias de verano; este tipo de clima se presenta entre los 2500 y los 3300 msnm con un intervalo anual de temperatura de -5° C, 22° C. Se registra un intervalo de precipitación total anual entre 1200 y 1500 mm. (Medina y Ángulo, 1990). 5.1.3. Vegetación Basados en el estudio realizado por Narave (1985) los tipos de vegetación que se encuentran en el Cofre de Perote son: páramo de altura; pinar de Pinus hartwegii; (a una altura alrededor de 4 000 msnm), bosque de Abies religiosa (alrededor de los 3 500 msnm). En los alrededores se encuentran: pinares; bosques de pino-encino y bosque caducifolio. La vegetación más cercana al ejido El Conejo, perteneciente al Parque Nacional Cofre de Perote es el bosque de A. religiosa, que en la actualidad se encuentra en manchones representativos mejor conservados hacia el noreste, a los alrededores del Ejido.

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Por lo general la altura del bosque va de 15 y 25m, pero en ocasiones se han observado árboles viejos de hasta 35m de altura en sitios relativamente bien conservados. En algunas barrancas de la parte oeste del Ejido, ocasionalmente se presenta Arbutus xalapensis (madroño) dentro de esta vegetación (López, 2004).

Figura 2.- Localidades más importantes en los alrededores del Municipio de Perote. El punto rojo indica la localización del ejido El Conejo (Tomado de información básica distrito Perote. Gob. del Estado de Veracruz, 1990). Escala 1:50 000

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5.1.4. Fauna La fauna del Parque Nacional Cofre de Perote no ha sido estudiada de manera adecuada, por lo que no existe conocimiento suficiente sobre las especies animales que ocurren en esta área. Sin embargo se han reportado para la zona del Cofre de Perote 62 familias, distribuidas en 178 especies, 32 son endémicas y 55 se encuentran protegidas. El grupo menos numeroso es el de los anfibios con 14 especies, seguido de los reptiles con 25 especies, los mamíferos con 51 especies y las aves con 88 especies (Morales-Mavil y Aguilar, 2000; SEDARPA-UV, 2008). No se cuenta con información sobre invertebrados Se tiene un registro de 2 especies de roedores para la zona del ejido El Conejo, Peromyscus leucopus y P. maniculatus; en un estudio realizado por López-Loyde et al., (2008) sobre la abundancia y diversidad de roedores en el ejido El Conejo. 5.2. Obtención de semillas de Abies religiosa A través de recorridos en el Ejido El Conejo, se localizaron pinos de A. religiosa con presencia de conos; durante el mes de febrero del 2007, temporada de producción de semilla, se colectaron conos maduros, los cuales se colocaron en tela de pellón dispuesta en cajas de cartón; se utilizó la técnica drying under cover, la cual consiste en secar lentamente los conos bajo corrientes de aire seco, o al aire libre aproximadamente de 3 a 4 semanas (CONAFOR, 2009). Una vez secos los conos, se sacudieron para separar las semillas. Posteriormente se les retiró el ala de dispersión y se almacenaron en frascos de vidrio. 5.3. Elección y caracterización de los sitios de muestreo Se seleccionaron ocho sitios de muestreo en el bosque de A.religiosa, tres corresponden a claros de tres diferentes tamaños, y uno dentro del bosque, cada uno de los sitios contó con una réplica. Para estimar el área (m2) de cada uno de los claros, se registraron las medidas de su diámetro menor y diámetro mayor, a partir de los cuales se calculo el diámetro promedio (m) y posteriormente se estimó el área mediante la fórmula del área de una elipse (π R1 R2) (Fig. 3).

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Los claros registrados en este estudio se clasificaron de la siguiente manera: claro chicos (X = 29.63m2), claro mediano (X = 83.92m2) y claro grande (X = 254.16m2).

Figura 3.- Diseño para estimar el área de los claros 5.4. Trabajo de campo para la identificación de aves Con el objetivo de identificar a las aves y sus hábitos alimenticios se realizaron observaciones directas de aves que visitaron los sitios de estudio. El área se visitó 2 veces al mes durante un año (septiembre 2007 – agosto 2008); durante las visitas se dedico 1 día a los 3 sitios de claros y bajo el dosel del bosque y 1 día a las replicas de estos sitios. El esfuerzo de muestreo fue el mismo en todos los sitios (Bosque y claros). Las observaciones se realizaron mediante unos binoculares (MKII 6 x 30) en dos periodos de observación (7 – 12 pm y 3 – 8 pm), oculto a una distancia aproximada de 20 m del sitio de muestreo; las observaciones fueron de 15 minutos para cada sitio y se realizaron al azar para cubrir cada uno de los sitios. Se registraron, contaron e identificaron las aves que visitaron y se percharon en los sitios de muestreo, con la ayuda de guías de campo (Peterson y Chalif, 1989; Van Perlo, 2006). 5.5. Tratamientos Para evaluar el porcentaje de remoción de semillas de A.religiosa en los sitios de estudio (claros y bosque), entre los diferentes taxa (insectos, aves y roedores) y entre el periodo diurno y nocturno, se utilizaron tres tratamientos de exclusión sobre el suelo, se colocaron mallas metálicas de 10 x 10 cm con 3 mm de abertura, sobre las cuales se depositaron 10 semillas de A. religiosa sin ala de dispersión para evitar que el viento las moviera. Estas mallas con las semillas fueron cubiertas con jaulas de malla metálica (fotografías en Anexos) con el objeto de controlar el acceso a los depredadores de semillas e identificar su identidad. Los tratamientos fueron los siguientes:

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1. Con protección para el acceso a insectos (PPI): para cuantificar la remoción de semillas por hormigas u otro posible removedor de tamaño similar. Las semillas se protegieron con jaulas de 15x15x10 cm de malla metálica con una abertura de 1 cm Las cuales fueron sujetadas al suelo con estacas de 15 cm. 2. Con protección (CP): para cuantificar la remoción de semillas por agentes removedores no mayores a 3.5 cm, lo que permite el paso exclusivamente a pequeños roedores e insectos. Las semillas se protegieron con jaulas de 15x15x10 cm de malla metálica con una abertura de 3.5 cm. 3. Sin protección (SP): Tratamiento sin protección, para la cuantificación de la remoción de semillas del suelo por cualquier agente removedor (ratones, ardillas, aves, insectos, etc.). Esta consistió sólo de la malla metálica de 10 x 10 cm donde se depositaron las semillas. Se colocaron quince tratamientos en cada uno de los cuatro sitios de muestreo y en sus respectivas replicas, 5 tratamientos con protección para el acceso a insectos, 5 con protección, y 5 sin protección, esto 2 veces al mes durante un año (septiembre 2007 – agosto 2008), dando un total de 24 días-noches de muestreo. Para evaluar la remoción durante las noches, los tratamientos se colocaron a las 7 pm y se revisaron a las 6 am; durante el día se colocaron en 2 sesiones, a las 7 am y se revisaron a las 12 pm, después se colocaron a las 3 pm y se revisaron a las 8 pm. Al término de cada periodo de observación se contaron las semillas y se repusieron las removidas. Durante el día se realizaron observaciones de aves, se identificaron aquellas que visitaron los sitios de muestreo y removieron semillas durante los periodos de observación mencionados. Durante las noches, los tratamientos de exclusión estuvieron dirigidos principalmente a los roedores, aunque no se descarta la influencia de algún otro animal. El análisis de la abundancia y diversidad de ratones en los sitios de estudio fue evaluado paralelamente en otro trabajo de investigación (López-Loyde et al., 2008).

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5.6. Análisis estadístico La comunidad de aves se determinó mediante el registro de la abundancia y la composición de las especies, tomando en cuenta su orden, familia, gremio alimenticio y estatus (residente o migratorio). La identidad de los pequeños roedores se determinó gracias a otro trabajo de investigación realizado paralelamente en los mismos sitios de estudio sobre el análisis de la abundancia y diversidad de roedores por Lopez-Loyde et al., (2008). Para determinar la diferencia entre la remoción total de semillas en cada tratamiento de exclusión para cada uno de los sitios de muestreo, se realizó un análisis de varianza (ANOVA) para dos factores fijos: sitio de muestreo y tratamiento. De los cuales, el factor sitio se integró por cuatro niveles y el factor tratamiento por sólo dos. La variable de respuesta se ajustó a un modelo no-lineal para distribución Poisson (Zar 1999), debido a que no cumplió con el supuesto de normalidad y homogeneidad de varianzas, además se realizaron los contrastes ortogonales de Tukey para determinar las diferencias estadísticamente significativas entre los niveles de los factores analizados. El análisis se realizó en el paquete estadístico Statistica 7 StatSoft, Inc. 2004, dentro del módulo de modelos lineales generalizados (MLG), y en el submodulo GLZ que corresponde a los modelos con ajuste para distribuciones que no son normales.

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6. RESULTADOS

6.1. Comunidad de aves Se registró un total de 626 aves de 25 especies, pertenecientes a 12 familias, agrupadas en 3 órdenes: Passeriformes, Piciformes y Trochilliformes. El 92% de las aves registradas perteneció al orden Passeriforme con 10 familias y 23 especies (Tabla 1). El 48% de las especies (12 especies) incluyen semillas en su dieta: 9 de estas especies (36%) son de hábitos granívoro-insectívoro, 2 especies (8%) son granívoro-insectívoro-frugívoro, y 1 especie (4%) es granívoro-nectatívoro (Ramírez-Albores y Ramírez-Cedillo, 2002; Garza et al., 2004). Dos especies (Junco phaeonatus, Turdus migratorius) representaron el 48% de la abundancia total de las aves observadas. La mayoría de las especies estuvieron presentes tanto en los claros como en el interior del bosque, solamente cinco especies fueron exclusivas de algún tipo de hábitat, Aphelocoma ultramarina, Sialia salís y Mithrephanes phaeocercus en los sitios de claro, y Certhia americana y Lampornis amethystinus en el interior del bosque. El 76% de las especies registradas (19 especies) son residentes, el 20 % (5 especies) son migratorias y 1 especie (4%) es considerada como accidental. De acuerdo a Monteno-Díaz y McAndrews (2006), se considera a una especie accidental o vagabunda cuando se encuentra fuera de su rango normal (