Por qué hay tantas especies en el Neotrópico

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¿Por qué hay tantas especies en el Neotrópico?

Alexandre Antonelli & Isabel Sanmartín 2

1 Gothenburg Botanical Garden, Carl Skottsbergs gata 22A, 413 19 Göteborg, Sweden 2 Real Jardín Botánico, CSIC, Plaza de Murillo 2, 28014 Madrid, Spain Autor para correspondencia: Alexandre Antonelli, alexandre.antonelli@vgregion and Isabel Sanmartín, [email protected]

Resumen: La región Neotropical (América tropical) es la región más rica en especies sobre la Tierra. Muchas causas han sido propuestas para explicar esta increíble biodiversidad, las cuales se pueden clasificar dentro de dos grandes categorías: ―biótica‖ (p.e. adaptaciones del suelo; interacciones bióticas con polinizadores, dispersores y herbívoros; conservación del nicho; habilidad de dispersión) y ―abiótica‖ (p.e. tiempo; precipitaciones; área y temperatura; elevación de la montaña; cambios hidrológicos). En este artículo se revisan las evidencias para cada una de las causas postuladas de diversificación y se proporcionan direcciones generales hacia más pruebas. Se resalta la necesidad de más muestreos buenos y filogenias datadas, y la urgencia de un incremento en la colaboración inter-disciplinaria. Palabras Clave: biogeografía; botánica; evolución; biomas Neotropicales; América Tropical  LA REGIÓN NEOTROPICAL: UNA INTRODUCCIÓN En Inglaterra cualquier persona aficionada de la historia natural disfruta en sus paseos una gran ventaja, por tener algo que siempre atrae su atención, pero en estas tierras fértiles llenas de vida, las atracciones son tan numerosas, que él en absoluto es apenas capaz de caminar. Charles R. Darwin, 19 de abril 1839, después de dejar Brasil a bordo del HMS Beagle. La palabra Neotrópico (del Griego neos = ―nuevo‖) se refiere a la región tropical del continente Americano, o ―Nuevo Mundo‖ – un término acuñado por Peter Martyr d‘Anghiera en 1493 poco después del primer viaje de Cristóbal Colon a las Américas (O‘Gorman, 1972). Como se define actualmente (Schultz, 2005), la región Neotropical se extiende desde México central en el norte hasta el sur de Brasil en el sur, incluyendo América Central, las islas del Caribe y la mayor parte de Sur América. Geológicamente, el Neotrópico está distribuido a través de tres placas tectónicas: la de Norte América, la del Caribe y la de Sur América (Fig. 1), cada una con una historia geológica muy diferente. Las placas Sur Americana y Africana formaron parte del paleocontinente gigante de Gondwana por cientos de millones de años hasta su separación final hace 100 millones de años (Ma) (Scotese, 2001). Las precipitaciones y temperaturas medias anuales son generalmente altas, pero hay una gran variación regional. Mientras el occidente de Colombia en Sur América tiene las mayores precipitaciones en el mundo, con casi 9000 mm anuales, otras regiones son extremadamente secas. En la cuenca amazónica, los rangos de precipitación están entre 1500 y 3000 mm anuales, promediando los 2000 mm en la amazonia central (Salati & Vose, 1984). Antes de la colonización humana, la selva tropical de la Amazonia representaba cerca de un tercio de todo

el continente sudamericano. Sin embargo hay muchos otros biomas terrestres en el Neotrópico que son notables por su tamaño e importancia ecológica, tales como el Cerrado y el bosque Atlántico del este de Brasil. La distribución aproximada de los mayores biomas/ecosistemas Neotropicales está dada en la Fig. 2, y Kricher (1999) da una visión general accesible de sus características y biodiversidad. 

BIODIVERSIDAD DE PLANTAS NEOTROPICALES: PATRONES E HIPOTESIS

Distribución de la diversidad de plantas. – Aún desde los viajes tempranos de los famosos exploradores, tales como Humboldt (1820), Darwin (1909) y Wallace (1852, 1853), la excepcional riqueza de especies encontrada hoy en el Neotrópico ha servido para nuestro entendimiento de la evolución de la vida sobre la Tierra. Comprendiendo alrededor de 90000-110000 especies de plantas con semillas, solo el Neotrópico alberga alrededor del 37% de las especies del mundo. Esto es quizá más que África tropical (30000-35000 especies) Asia tropical y Oceanía combinadas (40000–82000 especies; Gentry, 1982; Thomas, 1999; Govaerts, 2001). La explicación del porque hay tantas especies en el Neotrópico es también relevante para nuestro entendimiento del ―gradiente latitudinal de especies‖ global –el hecho de que la riqueza de especies tienda a ser mayor a latitudes tropicales (Hillebrand, 2004), un

patrón que ha provocado una búsqueda por mucho tiempo de explicaciones ecológicas y evolutivas

(Kozak & Wiens, 2007; Mittelbach & al., 2007; Buckley & al., 2010).

Fig 1. La región Neotropical se extiende desde México central en el norte hasta el sur de Brasil en el sur, ocupando así las placas tectónicas norteamericana, Caribe y suramericana (adaptado de Wikimedia Commons).

Dentro del Neotrópico, como en ninguna otra región, las especies de plantas no se distribuyen uniformemente. En un artículo Gentry (1982) demostró que hay dos patrones principales de distribución de plantas, los cuales definió como ―centrados en la Amazonia‖ y ―Centrados en los Andes‖. Típicamente, los grupos que son ricos en especies en uno de estos centros son relativamente pobres en especies en el otro. Se propone nombrar a esto ―el patrón Gentry‖. Los grupos Centrados en los Andes tienen un centro de diversidad en el noroeste de Sur América y la región vecina de América Central. Gentry ejemplifica Fig. 2. Distribución natural aproximada de los mayores biomas Neotropicales y tipos de vegetación (adaptado de Wikimedia Commons). Note que estos mapas difieren ampliamente en la literatura en términos de resolución y delimitaciones. También está indicado el Istmo de Panamá.

este patrón con el mapa de diversidad de Maas (1977) para el género Renealmia (Zingiberaceae; Fig. 3). De acuerdo a la inspección de Gentry (1982), casi el 38% de todas las especies de plantas Neotropicales puede pertenecer a los grupos Centrados en los Andes. Los grupos Centrados en la Amazonia, por otro lado, están caracterizados por tener un alto número de especies en la cuenca Amazónica. Gentry ejemplifico este patrón usando el mapa de diversidad de Berg (1972) para la tribu Olmedieae (Moraceae; Fig. 4). Los grupos Centrados en la Amazonia, de acuerdo a Gentry, pueden comprender hasta el 33% de todas las especies de plantas Neotropicales.

Fig 3. Diversidad de especies de un grupo típico Andino-centrado: el género Renealmia (Zingiberaceae). Redibujado de Maas (1977); la cuadricula de Trinidad, erróneamente dejada en blanco por Maas se corrigió de acuerdo con los datos en el texto. Mapa por L. Andersson (sin publicar).

Fig. 4. Diversidad de especies de un grupo típico Amazónico-centrado: tribu Olmedieae (Moraceae). Compilado de mapas de distribución de especies individuales en Berg (1972) y localidades listadas por Berg (1998). Mapa por L. Andersson.

Ya que la gran mayoría de especies de plantas Neotropicales (71% en la investigación de Gentry) pertenece a alguno de estos grupos, Gentry concluyo que ―cualquier explicación de los patrones de diversificación evolutiva en estos taxones explicara ampliamente la riqueza de la flora Neotropical‖ (Gentry, 1982: 581). Aunque se trataba de una declaración audaz y simplista – haciendo alusión a una creencia subyacente de que no debe haber una sola explicación para la biodiversidad Neotropical – esto sentó las bases para una exploración mayor de los

factores responsables para los distribución que observamos hoy.

patrones

de

¿Cómo se origino y evoluciono la biodiversidad Neotropical? – Muchos mecanismos han sido propuestos para haber jugado un papel en el ensamblaje histórico y evolución de la biodiversidad Neotropical. Estos se pueden clasificar dentro de dos grandes categorías: ―bióticos‖ (p.e. adaptaciones del suelo; interacciones bióticas con polinizadores, dispersores y herbívoros; conservación del nicho; habilidad de dispersión) y ―abióticos‖ (p.e. tiempo; precipitaciones; área y temperatura; levantamiento de

montañas; cambios hidrológicos). Abajo se presenta un corto resumen de algunos de los principales mecanismos de diversificación propuestos, discutiendo su validez, y dando direcciones generales hacia otras pruebas (ver Antonelli & al., 2010a para una visión de otras hipótesis ―clásicas‖). 

MECANISMOS BIOTICOS

Adaptaciones del suelo. – Los ecólogos han percibido y estudiado la correlación entre variaciones edáficas y la alta diversidad de especies, especialmente en selvas tropicales (p.e., Ashton, 1969; Gentry, 1981; Tuomisto & al., 1995, 2003b; Clark & al., 1999; Tuomisto & al., 2003a). Fine & al. (2005) mostraron que la mayoría de especies en una filogenia de la tribu Protieae (Burseraceae) fue asociada fuertemente con solo uno de los tres principales tipos de suelo en el oeste Amazónico (arcilla, suelos de terraza y arena blanca). Su estudio sugiere que la especiación por adaptación edáfica puede haber jugado un papel importante en el ensamblaje de la biodiversidad Amazónica, pero son necesarios más estudios similares para comprobar la generalidad del modelo. Interacciones bióticas. – Las interacciones entre plantas y sus polinizadores, dispersión de semillas, y antagonistas, y como tales interacciones han promovido o restringido la diversificación de especies, constituye un tópico de investigación complejo y aún pobremente estudiado para el Neotrópico. La polinización de muchas especies Neotropicales aún no ha sido registrada, aunque en muchas familias (tales como orquídeas) parece haber una alta especificidad de polinizadores (Van der Cingel & Van der Cingel, 2001). Aunque un polinizador general puede ser deducido frecuentemente de un ―síndrome de polinización‖ de una planta, la observación real puede proporcionar nuevos conocimientos sobre las interacciones planta-polinizador. En algunas especies en Campanulaceae del género Burmeistera, por ejemplo, se ha mostrado que son polinizadas durante el día por colibríes y por la noche por murciélagos (Muchhala, 2003). Las consecuencias evolutivas de polinizadores específicos vs. generales, y el mecanismo exacto subyacente a la especialización floral, constituyen un campo creciente y promisorio de la investigación Neotropical (p.e., Kay & al., 2005; Muchhala, 2007; Muchhala & Potts, 2007; Tripp & Manos, 2008; Armbruster & Muchhala, 2009; Alcantara & Lohmann, 2010, 2011; Muchhala & al., 2010). Las plantas y sus herbívoros constituyen más de la mitad de los organismos en los bosques tropicales

(Kursar & al., 2009). Kursar & al. (2009) encontraron una fuerte selección para rasgos defensivos divergentes en el género de leguminosas Inga. Sus resultados sugieren que las interacciones plantaherbívoro pueden funcionar no solo como un importante motor de especiación, sino también como un medio para el mantenimiento de la alta diversidad de especies. Sin embargo, los antagonistas de las plantas (herbívoros y patógenos) en teoría podrían conducir a un efecto contrario, restringiendo la diversificación si la diversidad de los antagonistas incrementa con la diversidad del hospedero (Ricklefs, 2010). Habilidad de dispersión. – El desarrollo y el incremento en el uso de técnicas de datación molecular ha indicado que las dispersiones de larga distancia han ocurrido mucho más frecuente entre plantas de lo que alguna vez se pensó (Renner, 2004, 2005; Queiroz, 2005). Las dispersiones dentro de Sur América probablemente han producido un incremento neto del número de especies en el continente, a pesar de la extinción causada por la competencia entre las nuevas llegadas y la biota autóctona. La ola más importante de migración es la que siguió al levantamiento del Istmo de Panamá en el Plioceno tardío (≈3.5 Ma), el cual conecto Sur América al norte después de 100 millones de años de aislamiento. Este evento, conocido como el ―Gran Intercambio Biótico Americano‖ (GABI, por sus siglas en ingles), originalmente ha sido documentado para mamíferos (Stehli & Webb, 1985), pero su rol recientemente ha sido investigado en otros taxones a través de metaanálisis de filogenias datadas (Weir & al., 2009; Cody & al., 2010; Smith & Klicka, 2010). La evidencia disponible sugiere que muchos linajes de plantas arribaron a Sur América prior al cierre final del Istmo (Cody & al., 2010), algunos mucho antes (p.e., Antonelli & al., 2009; Erkens & al., 2009). Estas dispersiones tempranas pueden haber sido facilitadas por el ―salto de islas‖ a través de las Antillas protoMayor en el Eoceno temprano (≈50 Ma) y las Antillas Mayores y la Estribación Aves (GAARlandia, por sus siglas en ingles) alrededor de la frontera Eoceno/Oligoceno (33-35 Ma; Iturralde-Vinent & MacPhee, 1999), aunque la evidencia geológica para estas conexiones de islas no parece concluyente. Las migraciones repetidas desde el norte, las cuales casi siempre fueron seguidas por radiaciones in situ (Hughes & Eastwood, 2006; Pirie & al., 2006; Erkens & al., 2007, 2009; Moore & Donoghue, 2007;

Antonelli & Sanmartín, in press), adicional a las inferidas dispersiones transatlánticas directamente desde África (Lavin & al., 2004; Renner, 2004), sugieren que las dispersiones desde otras masas de tierra han jugado un papel importante en el ensamblaje histórico de ciertos biomas Neotropicales (Pennington & Dick, 2004; Pennington & al., 2006). Conservación del nicho. – La ―hipótesis del conservacionismo tropical‖ (Wiens & Donoghue, 2004; Wiens, 2007) sugiere que hay más especies de plantas en el Neotrópico simplemente porque más linajes de plantas se originaron y diversificaron allí debido a la estabilidad climática a largo plazo de la región (p.e., mayores tiempos para la especiación) y la tendencia de las especies a retener sus nichos climáticos sobre el tiempo evolutivo. La habilidad inferida de alta dispersión de muchos linajes mencionados arriba, combinada con la inferencia de que muchos taxones de plantas muestran un alto grado de conservación del nicho (Crisp & al., 2009), apoyan de que para las plantas es frecuente la idea ―más fácil moverse que evolucionar‖ (Donoghue, 2008: 11551). Esto podría ser una generalización apropiada para algunos biomas/ecosistemas Neotropicales, tales como los bosques tropicales estacionalmente secos (ver Pennington & al., 2006 para un mapa detallado de distribución). Análisis filogenéticos indican que una proporción significativa de las especies en estos biomas pertenecen a linajes que se dispersaron desde regiones distantes con condiciones ambientales similares (p.e., ellos fueron ―pre-adaptados‖) en vez de arribar desde biomas vecinos tales como la Amazonia (Hughes & Eastwood, 2006; Pennington & al., 2009, 2010). Sin embargo, el conservacionismo del bioma puede que no sea una regla general para el Neotrópico entero. Simon & al. (2009) mostraron que muchos linajes en el Cerrado han arribado desde ecosistemas cercanos (selva tropical, bosques estacionalmente secos, pastizales subtropicales y humedales), adaptándose independientemente a condiciones de fuego características de este bioma. Muchos otros estudios han mostrado que un intercambio biótico considerable ha ocurrido entre biomas Neotropicales y zonas altitudinales dentro del mismo bioma (p.e., Perret & al., 2006; Antonelli & al., 2009; Dušková & al., 2010; Hoorn & al., 2010). Así diferentes biomas parecen haber sido ensamblados mediante diferentes procesos dominantes, los cuales también podrían ser vistos como que difieren en su permeabilidad a migraciones

exitosas (Pennington & al., 2010). Tales diferencias pueden también llegar a ser evidentes dentro de biomas, cuando reunimos más información de filogenias moleculares. En una revisión reciente, por ejemplo, Sklenář & al. (in press) mostro que cerca de la mitad de géneros del planeta en los Paramos tienen un origen templado, mostrando conservación del nicho (p.e., ellos fueron pre-adaptados al clima de Paramo), mientras que la otra mitad de los géneros estudiados son probablemente de origen tropical y se han adaptado in situ. Cuantificar el grado de intercambio biótico en el Neotrópico debería ayudar al entendimiento del ensamblaje histórico de los biomas y determinar con precisión los corredores biológicos para la conservación futura. 

MECANISMOS ABIOTICOS

Tiempo. – La explicación evolutiva más antigua para explicar la extraordinaria diversidad del Neotrópico es probablemente ―la hipótesis del tiempo‖, la idea de que la riqueza de especies de una región esta correlacionada a la cantidad de tiempo disponible para la especiación dentro de la región (Wallace, 1878; Mittelbach & al., 2007). De acuerdo a esta hipótesis, el aislamiento geológico y la estabilidad climática a largo plazo del continente suramericano deberían haber favorecido a la acumulación gradual y/o preservación de los linajes sobre el tiempo. Después de la división de África en el Cretáceo medio (100 Ma), Sur América continúo aislado de otros continentes tropicales, hasta que una nueva conexión fue establecida con Norte América vía el levantamiento del Istmo de Panamá hace 3.5 Ma. Simpson (1980) acuño el término ―aislamiento esplendido‖ para referirse al hecho de que la fauna de mamíferos de Sur América evoluciono y se diversifico durante cerca de 90 millones de años en lo que fue efectivamente una ―isla aislada‖. También, comparado con Australia y otras masas de tierra de Gondwana, la región Neotropical siempre ha tenido más o menos la misma latitud geográfica (cerca al Ecuador), y por lo tanto sujeto a condiciones climáticas similares, así esta estabilidad climática de largo plazo debería haber favorecido bajas tasas de extinción y la preservación de especies sobre el tiempo (Stebbins, 1974; Mittelbach & al., 2007). Este ―modelo de museo de diversificación‖ – la noción del Neotrópico como un museo de linajes – es apoyado por alguna evidencia paleontológica y filogenética reciente, mostrando que el origen de muchas radiaciones evolutivas (diversificación corona) en la Amazonia de hoy pueden ser rastreadas al Neógeno temprano o aún antes (Hoorn & al., 2010).

Sin embargo, otros estudios filogenéticos muestran evidencia de un ―modelo de cuna‖ de diversificación, con una acumulación rápida y reciente de especies vía alta tasa de especiación, quizá desencadenada por cambios climáticos durante el Pleistoceno (Rull, 2011) o eventos tectónicos relativamente recientes tales como el levantamiento de los Andes al final del Plioceno (Gregory-Wodzicki, 2000; Hughes & Eastwood, 2006) o el levantamiento del Istmo de Panamá. El incremento de evidencia sugiere que estos dos modelos no son mutuamente excluyentes, con muchos grupos tropicales exhibiendo características de diversificación de museo y de cuna y tasas variables de especiación y extinción en sus historias evolutivas (McKenna & Farrell, 2006; Mittelbach & al., 2007; Antonelli & Sanmartín, in press). Clima y área: patrones actuales. – Los ecólogos han reconocido que los altos niveles de precipitación, temperatura y heterogeneidad del hábitat están correlacionados con una alta riqueza de especies. Globalmente, un modelo multipredictor combinado ha mostrado una explicación para el 70% de la variación global en la riqueza de especies (Kreft & Jetz, 2007). Tales modelos pueden de hecho tener en cuenta el muy debatido gradiente latitudinal en la riqueza de especies (Kreft & Jetz, 2007), aunque docenas de hipótesis alternativas han sido propuestas (Lomolino, 2005). Parece que el clima juega un papel importante en la determinación de la riqueza de especies a grandes escalas, mientras que a extensiones menores tal correlación frecuentemente es menos evidente o no significativa en comparación con una expectativa nula (Field & al., 2009). El efecto del área (rango de tamaños) sobre la riqueza de las especies ha sido estudiado más en animales (p.e., Rahbek & Graves, 2001) que en plantas (Field & al., 2009), quizá debido a nuestro más escaso conocimiento del rango de tamaños para especies de plantas Neotropicales. El efecto del área sobre la diversidad puede ser difícil de modelar y separar de otras variables tales como heterogeneidad del hábitat (Kreft & al., 2006; Kisel & al., in press), pero esto parece ser un peor predictor de la riqueza de especies que el clima (Field & al., 2009) u otras correlaciones como las tasas de diversificación (Svenning & al., 2008). Clima y área: respuestas pasadas al clima. – Aunque el clima puede ser uno de los más poderosos predictores globales de la riqueza de especies hoy, su papel histórico en la producción o mantenimiento de la diversidad de plantas Neotropicales es materia de

discordia. Análisis de polen fósil muestran correlación entre las altas temperaturas globales en el Eoceno y la alta diversidad de plantas en el Neotrópico (Jaramillo & al., 2006), e indica que el calentamiento global en la frontera Paleoceno/Eoceno (56.3 Ma) ha resultado en el incremento en el número de especies para muchas familias de plantas (Jaramillo & al., 2010). Sin embargo, una correlación similar no es evidente para el Neógeno, donde la diversidad de morfoespecies de polen muestra pobres relaciones con las fluctuaciones en la temperatura (Hoorn & al., 2010). Quizás el enlace más importante y debatible sugerido entre el clima y la riqueza de especies en el Neotrópico concierne a la ―teoría del refugio‖ para la Amazonia. Durante los pasados ~2.6 Ma, la Tierra paso a través de 20 grandes periodos glaciales (Gates, 1993). Basados en la observación de que los principales centros de endemismo aviar en el norte de Sur América están situados en zonas que hoy reciben los más altos niveles de precipitación, Haffer (1969) sugirió que la selva tropical cubierta en la Amazonia cambiaba repetidamente en respuesta a oscilaciones climáticas globales. De acuerdo a esta hipótesis, los bosques de tierras bajas fueron fragmentados dentro de refugios aislados durante periodos más fríos (más secos) y expandidos y condensados de nuevo durante periodos más cálidos (más húmedos) interglaciares. Como resultado, la especiación alopátrica en los refugios de bosque fue promovida. Esta teoría de refugio en el Pleistoceno gano apoyo temprano con la emergencia de patrones de distribución similares en muchos taxones, incluyendo plantas (Prance, 1973, 1978, 1982; Andersson, 1979). Sin embargo, las críticas pronto comenzaron a acumularse en muchas direcciones, incluyendo la carencia de evidencia para una aridificación generalizada en la Amazonia, la demostración de que los centros percibidos de endemismo fueron frecuentemente artefactos del muestreo, y el hecho de que la edad de muchos clados Neotropicales inferidos por análisis de datación molecular es anterior a la aparición de las glaciaciones del Pleistoceno (Nelson & al., 1990; Bush, 1994; Knapp & Mallet, 2003). Recientemente, Hoorn & al. (2010) presentaron la revisión más extensa de la evidencia geológica, fósil y molecular para el norte de Sur América. Ya que muchos grupos de organismos ya tenían una alta diversidad prior al comienzo de las glaciaciones del Pleistoceno hace 2.6 Ma, concluyeron (Hoorn & al., 2010, 2011) que la dinámica del Pleistoceno – como se postulo por la teoría del refugio o por procesos

alternativos (Rull, 2005, 2011) – no puede ser responsable por los niveles extraordinarios de riqueza de especies Neotropicales. La teoría del refugio ha sido modificada más tarde para aplicarse a todo el Cenozoico, basada en la asunción de que las fluctuaciones climáticas pueden conducir a especiación alopátrica (Haffer, 2008). Sin embargo, la carencia de señales biogeográficas en ciertas filogenias Amazónicas (p.e., Kursar & al., 2009) y los modelos nulos de especiación recientemente desarrollados (De Aguiar & al., 2009) desafían la opinión de que la especiación alopátrica ha sido el modo de especiación dominante. El efecto de las fluctuaciones climáticas puede haber sido más pronunciado fuera de la selva tropical Amazónica. Antonelli & al. (2010b) sugirió que el enfriamiento climático siguiendo el óptimo climático del Mioceno medio probablemente incremento la extensión geográfica de las sabanas rocosas en el Cerrado, promoviendo la expansión y diversificación de un grupo de orquídeas. El enfriamiento global podría haber tenido un efecto comparable sobre todos los continentes del sur, promoviendo la expansión de hábitats abiertos y el establecimiento de regímenes de incendios, desencadenando la diversificación de plantas adaptadas a condiciones de fuego (Simon & al., 2009; Crisp & al., 2010; Bytebier & al., 2011). Levantamiento de montañas. – Extendiéndose sobre 5000 km a lo largo de la costa oeste de Sur América, la Cordillera de los Andes constituye la cadena montañosa más larga directamente adyacente a la selva tropical. Su levantamiento inicial se remonta al Cretáceo (Milnes, 1987), y se cree que ha procedido aproximadamente de sur a norte y de oeste a este. En los Andes centrales y norte, mucho del levantamiento tuvo lugar en los últimos 25 Ma, intensificándose entre 10 y 5 Ma, y con algunos segmentos de la Cordillera Oriental en el norte de los Andes habiéndose originado tan reciente como 5-2 Ma (Gregory-Wodzicki, 2000; Garzione & al., 2008; Hoorn & al., 2010). El levantamiento Andino pudo haber incrementado la diversificación de muchas maneras (ver Hoorn & al., 2010): (1) incrementando la heterogeneidad del hábitat en el norte de Sur América, favoreciendo radiaciones adaptativas y los nuevos hábitats de montaña recién formados; (2) creando un ―corredor biótico‖ para los taxones pre-adaptados a las condiciones de montaña para incrementar su rango; (3) favoreciendo la especiación alopátrica en los taxones de montaña, separados por valles profundos y estribaciones y picos

impasables; (4) produciendo vicariancia geográfica, y consecuentemente aislamiento genético, entre poblaciones de tierras bajas de ambos lados de las montañas emergiendo; (5) actuando como una ―bomba de especies‖, como los nuevos linajes formados en los Andes se pudieron haber dispersado dentro de otros biomas Neotropicales y radiado posteriormente; (6) incrementando la deposición de nutrientes en el oeste Amazónico, siguiendo la denudación de las montañas crecientes por la lluvia (ver abajo). Cambios hidrológicos: el sistema Pebas. – Entre muchas cosas, el levantamiento Andino cambio la configuración hidrológica entera del norte de Sur América. Los parámetros actuales, con el río Amazonas fluyendo hacia el este y los Andes completamente formados, fue establecido solo hace 72.5 Ma (ver Hoorn & al., 2010; Wesselingh & al., 2010). Ahora hay un consenso general que el oeste Amazónico fue dominado por ajustes acuáticos, ―el sistema Pebas‖, entre 24 y 10 Ma (Hoorn & al., 2010) (Fig. 5). Si el sistema Pebas fue solo un lago que cubría hasta 1 millón de km2 (Wesselingh & al., 2002) o un sistema de ríos rodeado por tierras bajas terra firme (= suelo seco) áreas de bosque, tales como el Pantanal Brasilero (Latrubesse & al., 2010), es motivo de debate. La naturaleza del sistema Pebas tiene importantes implicaciones para nuestro entendimiento de la evolución de plantas Neotropicales, ya que el oeste Amazónico comprende sitios con la mayor diversidad alfa medida en cualquier selva tropical (Valencia & al., 1994). La existencia de un solo mega lago podría implicar que la diversificación in situ de arboles adaptados a tierras secas necesariamente fue con fecha posterior a su drenaje (10-7 Ma), como puntualizo Antonelli & al. (2009). Si la diversificación de clados endémicos del oeste Amazónico se extiende más allá de 11 Ma, y los análisis fósiles y biogeográficos indican que ellos evolucionaron in situ (en vez de evolucionar en otros lugares, como en hábitats montañosos no inundados, y subsecuentemente migrado), esto proporcionaría evidencia independiente que el sistema Pebas fue un sistema de ríos intercalados con áreas terra firme, en vez de un lago gigante. Interesantemente, los pocos estudios de datación molecular que se han realizado con un número representativo de arboles Amazónicos parecen apoyar el antiguo escenario, p.e., radiación reciente y rápida para el género Inga (Richardson & al., 2001; Lavin & al., 2006) y Guatteria (Erkens & al.,

2007). Sin embargo, los análisis biogeográficos necesarios para probar este escenario pueden ser complicados por la reciente expansión de rango Cambios hidrológicos: el Portal Andino Occidental. – Muchas familias de plantas, como Campanulaceae (Ayers, 1999), Calceolariaceae (Molau, 1988), Tropaeolaceae (Sparre & Andersson, 1991), Loasaceae, Passifloraceae, Grossulariaceae (Weigend, 2002, 2004), Clusiaceae (M.H. Gustafsson, pers. comm.) y Alstroemeriaceae (Hofreiter & Rodríguez, 2006), muestran una disyunción conspicua entre los Andes norte y central. Estas familias contienen

dentro del oeste Amazónico de las especies que alguna vez rodearon el sistema Pebas (―dispersión sobreescrita‖; Pennington & Dick, 2010). géneros de grupos de especies restringidos al norte o sur de una zona en el sur del Ecuador/norte de Perú (~3º-5º S; Fig. 5), referida como el ―Portal Andino Occidental‖ (WAP, por sus siglas en ingles, Antonelli & al., 2009), también como Depresión Huancabamba, Deflexión Huancabamba, Portal Marañón, Brecha Guayaquil, Bajo Norte del Perú o División Pirua, todos aparentemente en referencia a más o menos la misma zona (Antonelli & al., 2009).

Fig. 5. Evolución del paisaje simplificado del norte de Sur América en los últimos 35 Ma (adaptado de Antonelli et al., 2009; Hoorn & al., 2010). A, Un sistema fluvial con flujo hacia el norte (el Sistema de Ríos Subandino o paleo-Orinoco) dómino el drenaje del oeste Amazónico y el promontorio de la cuenca Andina. Un corredor de tierras bajas ocasionalmente invadido por ajustes marinos (el Portal Andino Occidental, WAP por sus siglas en inglés) puede haber limitado la dispersión biótica entre el norte de los Andes y el centro. B, El sistema Pebas domino el oeste Amazónico. El WAP está levantado, facilitando la dispersión de los taxones Andinos. C, Sur América está conectado a América Central, el sistema Pebas está completamente drenado, y la dispersión de organismos terrestres es facilitada a través de la región. Amarillo claro, tierras bajas; marrón, áreas montañosas; azul, ajustes acuáticos.

Desde el Eoceno hasta el Mioceno medio (~40-12 Ma), las incursiones episódicas marinas desde el Pacifico han estado sugiriendo la penetración al WAP,

el cual a su vez tenía un corredor de tierras bajas separando el norte del centro de los Andes. Las incursiones marinas probablemente terminaron en

relación con el levantamiento de la Cordillera Oriental de los Andes centrales y del norte desde el Mioceno medio en adelante (13-11 Ma; Hoorn & al., 1995, 2010; Hungerbühler & al., 2002), permitiendo a los Andes estar permanentemente conectados por tierras altas. Esto puede haber creado una nueva ruta de migración entre los Andes centrales y norte para organismos adaptados a condiciones de montaña (Antonelli & al., 2009). Prior al establecimiento de esta ―Autopista Andina‖, sin embrago, el WAP probablemente constituyo una barrera de dispersión para los taxones de montaña, conduciendo a la diversificación de especies de ambos lados del WAP en vez de pocas dispersiones a través de esta. Debería notarse, sin embargo, que por la época del levantamiento del WAP el norte de los Andes pudo haber alcanzado sólo la mitad de su altura actual (Gregory-Wodzicki, 2000), lo que significa que verdaderamente los taxones de alta altitud (Paramo) estaban probablemente ausentes. Cambios hidrológicos: el paleo-Orinoco y el patrón Gentry. – A la fecha, ningún estudio se ha enfocado a explicar la formación del patrón de Gentry (ver arriba, Figs. 3 y 4). La idea de Gentry fue que su patrón se originaba por la diferenciación desde un patrón originalmente más uniforme, y que el patrón uniforme fue un remanente de más o menos la flora continua de la selva tropical del oeste de Gondwana (Gentry 1982). Basados en estas premisas, la riqueza de las especies de los grupos Centrados en los Andes en el noroeste de Sur América fue explicado como una consecuencia de la radiación evolutiva en ciertos linajes en respuesta a cambios ambientales causados por la orogenia Andina. Gentry no discutió del todo como o cuando un centro de diversidad debería haber sido formado en la cuenca central Amazónica. Las disyunciones distribucionales de organismos son comúnmente formadas por la influencia de una barrera geográfica, pero estas barreras no existen hoy entre los Andes y la cuenca Amazónica. Por lo tanto debería ser asumido que las restricciones ecofisiológicas actúan de hecho como barreras para organismos de tierras bajas, al mismo tiempo que los taxones que ya se habían adaptado a hábitats de montaña fueron incapaces de competir con taxones adaptados a tierras bajas a altitudes menores. Sin embargo, como enfatizó Gentry (1982), mientras la representación de los taxones Centrados en los Andes es mayor en los Andes, muchas especies ocurren a lo largo de la base y pendientes de las montañas, en vez de a altas altitudes. Así es concebible que si no existe una barrera geográfica entre los Andes y la Amazonía,

el intercambio biótico entre estas dos áreas debería haber tomado lugar continuamente, lo cual a su vez debería haber promovido especiación a través de adaptación gradual a altitudes ligeramente diferentes (Smith & al., 1997). Sin embargo, si este fue el caso para muchos taxones, no hay un patrón biogeográfico claro que podría ser observado hoy separando los grupos Centrados en los Andes y Centrados en la Amazonia. Desde el Cretáceo hasta el fin del Oligoceno (112-24 Ma), un sistema fluvial referido como el paleoOrinoco dominaba el drenaje del noroeste Amazónico y el promontorio de la cuenca Andina hacia el lago Maracaibo, en la costa Caribe (Fig. 5). Entonces, en el Mioceno temprano (23 Ma), los cambios geotectónicos en la cuenca Amazónica asociados con el comienzo del levantamiento de la Cordillera Oriental en los Andes centrales causaron que el oeste Amazónico gradualmente llegara a sumergirse, creando el sistema Pebas (ver arriba). Además el levantamiento, afecto principalmente las Cordilleras Andinas Orientales, causando presumiblemente que las áreas del oeste del Escudo Guayanés emergieran, cerrando la conexión Caribe del paleo-Orinoco y cambiando el drenaje de la cuenca Amazónica hacia el este, causando la desaparición del sistema de Pebas (Hoorn & al., 2010; Wesselingh & al., 2010) (Fig. 5C). Un ajuste notable se observa entre el escenario hidrológico esbozado aquí (Fig. 5) y los patrones distribucionales mostrados en las Figs. 3 y 4. Por lo tanto parece posible especular que la barrera ―perdida‖ de larga duración necesaria para crear la disyunción entre los grupos Centrados en los Andes y Centrados en la Amazonia podría haber sido el paleoOrinoco y su sucesor, el sistema Pebas. El WAP y el paleo-Orinoco son de especial relevancia para el entendimiento de la biogeografía y la distribución de las plantas Neotropicales, ya que ellos podrían ser usados potencialmente para probar el papel de restricciones ecológicas vs. barreras históricas en la conformación de los patrones actuales de distribución de plantas. Si de hecho ellos constituyen barreras de dispersión, análisis biogeográficos basados en filogenias datadas de grupos distribuidos a través de estas presuntas barreras (p.e., Antonelli & al., 2009; Santos & al., 2009) deberían inferir muy pocas dispersiones antes de la desaparición de las barreras, seguido por un aumento significativo en las dispersiones. Si ningún cambio significativo en las tasas de dispersión puede ser detectado, esto debería favorecer la idea de que las restricciones ecofisiológicas (conservación del nicho) jugaron un papel

más importante en determinar los patrones de disyunción observados hoy. El modelamiento filoclimático de preferencias de nicho (Yesson & Culham, 2006), especialmente en combinación con reconstrucciones realistas paleoclimáticas (p.e., Sepulchre & al., 2006) e inferencias biogeográficas tomando en cuenta incertidumbre filogenética y ajustes dinámicos biogeográficos (Smith, 2009) podrían proporcionar más conocimientos sobre el tema.  USO DE FILOGENIAS DATADAS PARA AYUDAR AL ENTENDIMIENTO DE LA DIVERSIFICACION NEOTROPICAL. Un gran problema en los estudios evolutivos es como determinar la causa actual de especiación. Acá se han resaltado algunos – pero ciertamente no todos – de los principales mecanismos e hipótesis propuestas para explicar la diversificación Neotropical, pero no hay un consenso respecto a cómo (o aún si) ellos pueden ser probados. Las filogenias moleculares datadas (cronogramas moleculares), especialmente en conjunto con la información del registro fósil, pueden ayudar a probar algunas de las hipótesis que contienen una predicción temporal fuerte, como (1) que una gran proporción de las especies de Sur América han sido ―heredadas‖ de Gondwana, p.e., ellas ya existían antes de la separación de Sur América y África hace 100 Ma; o (2) que los altos niveles de diversidad Neotropical se originaron como consecuencia de las dinámicas del Pleistoceno, p.e., en los últimos 2.6 Ma. Para ilustrar como esto puede hacerse, acá se presenta (Fig. 6) un número de gráficas de linajes-a través-del tiempo (LTT, por sus siglas en ingles) de filogenias datadas Neotropicales de plantas y animales (Antonelli & al., in prep.). El principio de las graficas LTT es simple: el número de linajes en un cronograma molecular, o el logaritmo de este número, es graficado como una función del tiempo. Aunque este método grafico tiene valor estadístico limitado en la comprobación de hipótesis (Nee & al., 1992; Paradis & al., 2004), este ha sido usado ampliamente en la literatura para visualizar el patrón temporal de la acumulación de linajes sobre el tiempo de reconstrucción de las filogenias (p.e., incluyendo solo taxones extensos). Una inspección visual de la Fig. 6 evidencia que las hipótesis ―Gondwana‖ y ―Pleistoceno‖ pueden ser descartadas como las principales causas de biodiversidad Neotropical: (1) prior a la separación de Sur América y África, ningún clado Neotropical moderno (de cualquiera analizado acá) existía (p.e., ningún ancestro común más reciente puede ser rastreado hasta la época de Gondwana); y

(2) por la época en que el cambio climático del Pleistoceno comenzó, muchos grupos modernos ya habían comenzado a diversificarse (Hoorn & al., 2011). Las filogenias datadas de tal manera pueden usarse para probar hipótesis simples temporales de diversificación, como también proveer evidencias sobre el ensamblaje histórico de los biomas ricos en especies (Pennington & al., 2006, 2010; Simon & al., 2009). Sin embargo, hay muchas limitaciones y advertencias asociadas con los análisis de datación molecular, y los resultados son altamente influenciados por el muestreo de los taxones, metodología, y calibraciones fósiles (p.e., Linder & al., 2005; Renner, 2005; Ricklefs, 2007). Como se puntualizo por Pennington & Dick (2010) un posterior y quizá aún mayor problema para abordar es que muchas de las hipótesis propuestas de diversificación se sobrelapan en el tiempo, como el alzamiento Andino, fluctuaciones climáticas, y el postulado de cadenas de islas entre Sur América y Norte América (Fig. 6). Análisis de correlación filogenética (p.e., Pagel & Meade, 2006; Freckleton & al., 2008) podrían ser usados cada vez más para poner a prueba si los aumentos en las tasas de diversificación pueden ser asociados con eventos específicos, tales como la dispersión en una nueva región o la adquisición de una "innovación clave" morfológica (p.e., Ree, 2005; Moore & Donoghue, 2007, 2009; Antonelli & al., 2011; Antonelli & Sanmartín, in press; Humphreys & al., in press). Sin embargo, son demasiado sensibles a una serie de trampas potenciales incluyendo muestreo pobre de taxones, y es excepcionalmente difícil separar las tasas de especiación y extinción de las estimaciones netas de diversificación (Crisp & Cook, 2009; Cusimano y Renner, 2010; Rabosky, 2010). Finalmente, tales análisis pueden todavía solo proveer enlaces de correlación, mientras que puede ser necesario el trabajo sustancial teórico y experimental de distinguir entre correlación, causalidad, y efecto, con un nivel aceptable de confianza (p.e., Armbruster & Muchhala, 2009).  CONOCIMIENTOS ADQUIRIDOS, RETOS ACTUALES Y PERSPECTIVAS FUTURAS Gentry (1982) sugirió que el levantamiento Andino ha jugado un papel central en la generación de ―excesos‖ de especies encontradas en el Neotrópico comparadas con otras regiones tropicales. Treinta años después, avances tecnológicos y otros avances intelectuales nos han dado nuevas herramientas para alcanzar la respuesta a la pregunta resaltada en el titulo de este

artículo. La evidencia reunida de las filogenias moleculares y el registro fósil ha confirmado el papel clave de los procesos geotectónicos en la reconfiguración del norte de Sur América y la preparación del escenario para la diversificación de especies (Hoorn & al., 2010), pero también ha señalado que la biodiversidad Neotropical es el producto de muy distintos, e interactuando frecuentemente, procesos evolutivos – varios de los cuales apenas estamos empezando a darnos cuenta y entender. También es importante destacar que los procesos y eventos que han llevado a un aumento de la biodiversidad pueden no ser necesariamente los mismos que la mantienen a escalas de tiempo más largas. Grandes problemas demandan gran ciencia. Necesitamos avanzar en la manera que acumulamos y usamos evidencia de tantos grupos de organismos como sea posible, creando filogenias que son densamente muestreadas taxonómica y genéticamente (p.e., mediante el uso de la nueva tecnología de secuenciación de ADN de ultra alta eficiencia y material vegetal de inventarios ecológicos). Incrementar el muestreo de taxones en las filogenias, más allá de mejorar nuestros estimados de la biogeografía y diversificación de un clado, puede Fig. 6. Grafica de Linaje-a través del-tiempo (LTT, por sus siglas en ingles) para una muestra representativa de filogenias datadas de organismos Neotropicales (de Antonelli & al., in prep.), mostrando filogenias de 14 plantas y 30 animales. Las cajas sombreadas representan la duración aproximada de algunos eventos geológicos y geográficos sugeridos de haber fomentado la dispersión y radiación de organismos Neotropicales. La curva de temperatura global de Zachos & al. (2001). GAARlandia: Greater Antilles and Aves Ridge.

conducir a una apreciación de la verdadera diversidad del Neotrópico incluyendo las especies ―cripticas‖ (Condon & al., 2008; Smith & al., 2008). Al mismo tiempo, necesitamos colocar nuestros resultados dentro de una perspectiva más amplia, desarrollando métodos que pueden probar la generalidad de las hipótesis postuladas a través de estudios individuales (p.e., Field & al., 2009). Ideas sustanciales son conseguidas a través de colaboración científica interdisciplinaria (integrando, por ejemplo, botánicos y zoólogos; biólogos, geólogos, paleontólogos y climatólogos; ecólogos, taxonomía clásica y sistemática molecular). El origen y evolución de la diversidad Neotropical ha intrigado a los científicos por siglos, y continuara probablemente por otros siglos. Sin embargo, nosotros estamos ante una tarea difícil sin precedentes, ya que mucha de esta diversidad está en riesgo de desaparecer debido a la destrucción del hábitat y el cambio del clima (Hubbell & al., 2008; Svenning & Condit, 2008). Como biólogos debemos contribuir activamente a diseminar nuestro conocimiento sobre la biodiversidad, como ha evolucionado, y como la evidencia recolectada puede ayudarnos en la escogencia de las medidas más efectivas de conservación (Hendry & al., 2010).

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LITERATURA CITADA

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