PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE GENETIC PARAMETERS FOR GROWTH AND WOOD DENSITY IN JUVENILE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE

PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE GENETIC PARAMETERS FOR GROWTH AND WOOD DENSITY IN JUVENILE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE Eloy Ignacio-Sánchez1, J. Jesús Vargas-Hernández1, Javier López-Upton1 y Amparo Borja-de la Rosa2 1

Forestal. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados. 56230. Montecillo, Estado de México. ([email protected]) ([email protected]) ([email protected]). 2División de Ciencias Forestales. Universidad Autónoma Chapingo. 56230. Chapingo, Estado de México. ([email protected])

RESUMEN

ABSTRACT

Para determinar los cambios en el control genético asociados a la edad en las características del crecimiento y sus implicaciones sobre la selección temprana, se evaluaron los parámetros genéticos de altura, diámetro, volumen del tronco y densidad de la madera en un ensayo clonal de Eucalyptus urophylla S. T. Blake de tres años de edad, en Veracruz, México. La heredabilidad de las características de crecimiento aumentó con la edad (p≤0.05), en rametos (0.25 a 0.52) y la media de clones (0.81 a 0.93); este efecto sobre el control genético fue más notorio en el primer caso. A los tres años de edad, la densidad de la madera mostró un mayor control genético que las características de crecimiento a nivel de rametos ( Hi2 =0.69). Las características de crecimiento mostraron una alta correlación fenotípica (rf≥0.58; p≤0.01) y genética (rg≥0.89; p≤0.01) entre ellas durante los tres años de evaluación, y fueron independientes fenotípica y genéticamente de la densidad de la madera a la edad tres. El volumen tuvo alta correlación (rf≥0.74; p≤0.01) con el diámetro y la altura desde el primer año, mientras que la densidad de la madera tuvo una correlación genética positiva, pero débil, sólo con la altura al año de edad. Estos resultados muestran que es posible hacer selección temprana para aumentar el crecimiento en volumen sin afectar la densidad de la madera.

To determine age-associated changes in genetic control of growth traits and the implications for early selection, the genetic parameters for height, diameter, volume and wood density were estimated in a field test on three-year-old Eucalyptus urophylla S.T. Blake clones established in Veracruz, Mexico. Heritability for growth traits increased with age (p≤0.05), both at the individual (0.25 to 0.52) and clone mean levels (0.81 to 0.93). However, this effect on genetic control was more pronounced in the first case. Wood density at age three showed greater genetic control than growth traits at the ramet level ( Hi2 =0.69). Growth traits showed high phenotypic (rp≥0.58; p≤0.01) and genetic (rg≥0.89; p≤0.01) correlation during the three years of evaluation and were independent of wood density at age three both phenotypically and genetically. Volume correlated highly (rp≥0.74; p≤0.01) with diameter and height from the first year, while wood density had a positive, but weak, genetic correlation only with height at one year of age. These results suggest the possibility of using early selection to increase volume growth without affecting wood density. Key words: Wood quality, genetic control, genetic correlation, clone test, heritability, early selection.

INTRODUCTION Palabras clave: Calidad de la madera, control genético, correlación genética, ensayo clonal, selección temprana.

G

enetic information is necessary and strategic for the operation of forest genetic improvement programs. A precise, reliable estimation of the genetic parameters of interest is required, such as the partition of the phenotypic variation in its genetic and environmental components, heritability of the traits and their evolution as the trees age, as well as the genetic correlations between them (Johnson et al., 1997). The main purpose for estimating the components of variance and heritability is to compare the expected gains from selection, using alternative selection schemes (White, 1996). Heritability varies among populations, among traits of interest and with tree age. By evaluating the changes associated with age, it is possible to identify indirect selection schemes at early ages that can be more effective

INTRODUCCIÓN

L

a información genética es necesaria y estratégica para operar programas de mejoramiento genético forestal. Se requiere una estimación precisa y confiable de los parámetros genéticos de interés, como la partición de la variación fenotípica en sus componentes genético y ambiental, la heredabilidad de las características y su evolución con la edad de los árboles, así como las correlaciones genéticas entre ellas (Johnson Recibido: Julio, 2004. Aprobado: Marzo, 2005. Publicado como ARTÍCULO en Agrociencia 39: 469-479. 2005. 469

AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005

et al., 1997). El principal propósito de estimar los componentes de varianza y la heredabilidad es comparar las ganancias esperadas de la selección, con esquemas de selección alternativos (White, 1996). La heredabilidad varía entre poblaciones, entre características de interés y con la edad del árbol. Al evaluar los cambios asociados con la edad es posible identificar esquemas de selección indirecta en edades tempranas que pueden ser más efectivos –por el tiempo requerido– que los esquemas de selección directa (Borralho et al., 1992; Holland et al., 2003). La estimación de parámetros genéticos a diferentes edades permite observar su comportamiento durante las primeras etapas de crecimiento de los árboles; los cambios en la heredabilidad y en las correlaciones genéticas con la edad ayudan a definir la edad óptima de selección para cada especie de interés (Dean et al., 1986). Se han estimado parámetros genéticos para características de interés económico en especies del género Eucalyptus, incluyendo la producción de cineole (Barton et al., 1991), tolerancia al frío (Volker et al., 1994; Tibbits y Hodge, 2003), floración (Gore y Potts, 1995; Chambers et al., 1997) y tolerancia a la sequía (Dutkowski, 1995). Sin embargo, las más estudiadas son las relacionadas con el crecimiento y calidad de la madera, debido a su importancia económica mundial, reflejada en la productividad y calidad de los productos a obtener con este género de rápido crecimiento. La densidad de la madera tiene un fuerte control genético, con una heredabilidad individual superior a 0.45, pero su correlación genética con características de crecimiento frecuentemente es desfavorable (Malan, 1988; Bouvet y Bailleres, 1995; Greaves et al., 1996; Gea et al., 1997). En ensayos de procedencias y progenies (Mori et al., 1990; Nirsatmanto et al., 1996; Wei y Borralho 1997, 1998 y 2000; Arnold y Cuevas, 2003), se muestra que el diámetro y la altura total están bajo un control genético moderado a fuerte. Por ejemplo, Wei y Borralho (1998) muestran que la heredabilidad en sentido estricto (h2) estimada para el diámetro varía de 0.14 a 0.41, y para la altura, de 0.12 a 0.49 en edades de 1 a 5 años; también observaron que h2 generalmente aumenta en los primeros años, y se estabiliza a partir del tercero. Estos valores son similares a los reportados por Mori et al. (1990), Kurinobu et al. (1996) y Nirsatmanto et al. (1996) en plantas de semilla (origen sexual) de la misma especie. Con base en lo anterior, y por la falta de información en plantas propagadas asexualmente (clones) en México, los objetivos planteados en el presente trabajo fueron: (i) determinar los cambios asociados con la edad en los parámetros genéticos de las características de crecimiento en clones de Eucalyptus urophylla; (ii) estimar el control genético de la densidad de la madera a los tres años

470

VOLUMEN 39, NÚMERO 4

–because of the time required– than direct selection schemes (Borralho et al., 1992; Holland et al., 2003). The estimation of genetic parameters at different ages allows observation of performance during the first growth stages of the trees; the changes in heritability and the genetic correlations with age help to define the optimal selection age for each species of interest (Dean et al., 1986). Estimations of genetic parameters have been done for traits of economic interest in species of the genus Eucalyptus, including cineole production (Barton et al., 1991), cold tolerance (Volker et al., 1994; Tibbits and Hodge, 2003), flowering (Gore and Potts, 1995; Chambers et al., 1997) and drought tolerance (Dutkowski, 1995). However, the most studied traits are those related to growth and wood quality, because of their world economic importance, reflected in the productivity and quality of the products to be obtained from this rapid-growth genus. Wood density is strongly controlled genetically, with individual heritability above 0.45, but the genetic correlation with growth traits is frequently unfavorable (Malan, 1988; Bouvet and Bailleres, 1995; Greaves et al., 1996; Gea et al., 1997). In trials about origin and progeny (Mori et al., 1990; Nirsatmanto et al., 1996; Wei and Borralho, 1997, 1998 and 2000; Arnold and Cuevas, 2003), it has been shown that diameter and total height are under moderate to strong genetic control. For example, Weig and Borralho (1998) show that narrow-sense heritability (h2) estimated for diameter varies between 0.14 and 0.41, and for height, from 0.12 to 0.49 at age 1 to 5 years. They also observed that h2 generally increases in the first years and stabilizes as of the third. These values are similar to the results obtained by Mori et al. (1990), Kurinobu et al. (1996) and Nirsatmanto et al. (1996) in plants of the same species grown from seed (sexual origin). Based on the above, and because of the lack of information on asexually propagated plants (clones) in México, the objectives of this study were: (i) to determine changes associated with age in the genetic parameters of growth traits of Eucalyptus urophylla clones; (ii) to estimate the genetic control of wood density at three years of age and its genetic correlation with the growth traits evaluated at different ages.

MATERIALS AND METHODS Biological material and trial set up The study included 64 clones of Eucalyptus urophylla; the 3.5year-old trees selected phenotypically from a commercial plantation had been propagated from cuttings in the forest nursery of the company Forestaciones Operativas de México, located in Las Choapas, Veracruz. The area of the plantation where trees were selected is slightly more

PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE

de edad, y su correlación genética con las características de crecimiento evaluadas en diferentes edades.

MATERIALES Y MÉTODOS Material biológico y establecimiento del ensayo El estudio incluyó 64 clones de Eucalyptus urophylla, de árboles seleccionados fenotípicamente en una plantación comercial a los 3.5 años de edad, propagados por medio de enraizado de estacas en el vivero forestal de la empresa Forestaciones Operativas de México, ubicada en Las Choapas, Veracruz. La superficie de la plantación donde se hizo la selección es un poco mayor a 2500 ha (alrededor de 2.5 millones de árboles) y se estableció con semilla de polinización libre procedente de rodales naturales de la isla de Pantar, Indonesia; por tanto, se considera que el grado de parentesco entre los clones es mínimo y no hubo selección previa en la población. En diciembre de 2000 y enero de 2001 se establecieron los ensayos en campo con material propagado de 14 a 16 semanas de edad en varios sitios del área de plantaciones en la región. Al plantar se separó por tamaño y edad de enraizado la planta asignada a cada sitio y a las repeticiones dentro de éstos, para reducir el efecto de diferencias entre y dentro de clones en el tamaño inicial de las réplicas. En este estudio sólo se utilizaron los datos de uno de los sitios, ubicado en el predio Raquel Valenzuela, que corresponde a la comunidad y municipio de Las Choapas, Veracruz, con precipitación media anual de 2450 mm y suelos predominantes de tipo alfisol. Debido a que este sitio fue previamente utilizado en plantaciones comerciales de la misma especie, la preparación sólo consistió en la remoción de los residuos de la cosecha previa y un paso de subsuelo intermedio a las líneas de plantación. Las plantas se establecieron con un espaciamiento de 3×2.6 m. El ensayo se estableció en un diseño experimental de bloques completos al azar con 15 repeticiones, usando parcelas de un sólo árbol. A los tres años de edad la supervivencia global de los clones en todo el ensayo fue 85%. Características evaluadas A los 12, 24 y 36 meses de edad de la plantación se midió el crecimiento en altura total (AT) y en el diámetro a la altura del pecho (DAP, a 1.30 m.) de los árboles. Con AT (m) y DAP (cm) se calculó el volumen del tronco (V) en m3 con la ecuación V=0.00003*DAP2*AT, utilizada para calcular productividad en las plantaciones comerciales de la misma especie con menos de cuatro años. Los datos de volumen se transformaron a dm3 para facilitar su presentación en los cuadros de resultados. La densidad de la madera (DM) se evaluó sólo en árboles de tres años de edad, tomando muestras de madera del tronco a la altura del pecho (1.30 m) con un taladro de Pressler de 12.5 mm de diámetro. Aunque la densidad de la madera varía en dirección radial y longitudinal dentro del tronco, se ha demostrado que la densidad de una muestra de madera tomada con un taladro de incrementos a una altura de 1.30 m es un buen estimador de la densidad promedio de la madera en todo el tronco (González y Richards, 1988; Bouvet y Bailleres, 1995; Pereira et al., 2000). Debido al costo y tiempo

than 2500 ha (around 2.5 million trees) and was established with open pollinated seed from natural stands of the island of Pantar, Indonesia. Thus, it is considered that the degree of relationship is minimal, and there had been no previous selection in the population. In December 2000 and January 2001, field trials were set up with 14- to 16-weekold propagated material in several sites of the plantation area in the region. To reduce the effect of differences among and within clones in initial size of the replications, at planting they were separated by size and rooting age before being assigned to a given site and replications within it. In this study, data were used from only one of the sites located in the Raquel Valenzuela lot, which belongs to the community and municipality of Los Choapas, Veracruz. Mean annual rainfall is 2450 mm and the soils are predominantly Alfisol type. Because this site had been previously used for commercial plantations of the same species, preparation consisted only of removing residues of the previous harvest and one pass with a subsoil ripper between plantation rows. The plants were established with spacing of 3×2.6 m. The trial was established in an experimental design of complete random blocks with 15 replications, using single-tree plots. At three years of age, overall survival of the clones in the entire trial was 85%. Evaluated traits When the plantation was 12, 24, and 36 months of age, growth measurements were taken of total height (AT) and diameter at breast height (DAP, 1.30 m) of the trees. From the AT (m) and DAP (cm), trunk volume (V) was calculated in m3, with the equation V=0.00003*DAP2*AT, used to calculate productivity in commercial plantations under four-years of age of the same species. The volume data were transformed in dm3 to facilitate presentation of results in tables. Wood density (DM) was evaluated only in three-year-old trees. Wood samples were taken at breast height (1.30 m) with an increment borer 12.5 mm in diameter. Although wood density varies along the radius and longitude within the trunk, it has been shown that a sample taken with an increment borer at breast height is a good estimator of average wood density of the entire trunk (González and Richards, 1988; Bouvet and Bailleres, 1995; Pereira et al., 2000). Because of the cost and time involved in taking and processing samples, only samples from six ramets (copies) were taken per clone. A preliminary sampling at two years of age, which included ten replications of five clones selected randomly, showed that five samples of wood are sufficient to estimate the average wood density in the clones, with an error of less than 5%. Wood density (DM) of the samples was calculated with the method of water displacement, using the formula: DM = Po / V f where Po = anhydrous weight (g) and Vf = fresh volume (cm3). The samples were prepared individually and introduced into a vacuum jar for 24 h to increase rate of water penetration, until saturation. Later, each sample was introduced into a beaker full of water on an analytical balance, avoiding contact with sides and bottom of the recipient, to determine the weight of the displaced water, which indicates the fresh

IGNACIO-SÁNCHEZ et al.

471

AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005

involucrados en la toma y procesamiento de estas muestras de madera, sólo se tomaron muestras de seis rametos (copias) por clon. Un muestreo preliminar a los dos años de edad, que incluyó diez repeticiones de cinco clones seleccionados en forma aleatoria, mostró que cinco muestras de madera son suficientes para estimar la densidad promedio de la madera en los clones, con un error menor a 5%. La densidad de la madera (DM) en las muestras se calculó con el método de desplazamiento de agua, utilizando la fórmula:

volume (Vf) of the sample. The anhydrous weight (Po) was obtained with an analytical balance after dehydrating the wood sample in an oven at 105 °C for 24 h. Although there are several useful methodologies, the method of water displacement is considered one of the most precise, especially when working with small samples (Valencia and Vargas, 1997).

DM = Po / V f

After verifying that the distribution of the data of the traits of interest complied satisfactorily with the assumptions of the analysis of variance, the statistical analysis was conducted to estimate the genetic parameters. To determine the age-associated changes in the genetic parameters of growth traits (AT, DAP and V), only the data from threeyear-old trees were used (i.e. data of trees that died between the measurements at 12 and 36 months were eliminated), with the purpose that the estimators obtained for each age would be based on the same number of trees, including the estimation of age-age correlations among traits. In spite of the fact that V is a function of AT and DAP, it is of interest to determine heritability and genetic correlations of the three traits, because of the possibility of using one of the latter as an indirect criterion for selection to increase production in wood volume. To estimate heritability of wood density at three years of age and its correlations with growth traits, only data of the wood-sampled trees were used (six replications per clone). However, aside from the difference in the number of samples, in both cases the same analytical procedure was used to estimate the genetic parameters. The components of variance were estimated with the MIXED procedure and the method of Restricted Maximum Likelihood (REML) (SAS, 1998), considering the blocks as fixed effects factor and the clones as random effects factor, following the model:

donde Po = peso anhidro (g) y Vf = volumen en fresco (cm3). Las muestras se prepararon individualmente y se introdujeron en una campana de vacío durante 24 h para agilizar la penetración del agua hasta su saturación. Luego, cada muestra se introdujo en un vaso de precipitado lleno de agua colocado sobre una balanza analítica, evitando tocar las paredes o el fondo del recipiente para determinar el peso del agua desplazada, que corresponde al volumen en fresco (Vf) de la muestra. El peso anhidro (Po) se obtuvo con una balanza analítica después de haber deshidratado la muestra de madera en una estufa a 105 °C durante 24 h. Aunque existen varias metodologías útiles, el método por desplazamiento de agua es considerado uno de los más precisos, especialmente cuando se trabaja con muestras pequeñas (Valencia y Vargas, 1997). Análisis de los datos y estimación de parámetros genéticos Después de verificar que la distribución de los datos de las características de interés cumplían de manera satisfactoria los supuestos del análisis de varianza, se hizo el análisis estadístico para estimar los parámetros genéticos. Para determinar los cambios asociados con la edad en los parámetros genéticos de las características de crecimiento (AT, DAP y V) se utilizaron los datos de todos los árboles de tres años de edad (i.e. se eliminaron los datos de los árboles que murieron entre las mediciones de los 12 y 36 meses), con el propósito de que los estimadores obtenidos en cada edad correspondieran al mismo número de árboles, incluyendo la estimación de las correlaciones edad-edad entre las características. A pesar de que V es una función de AT y DAP, es de interés conocer la heredabilidad y correlaciones genéticas de las tres características, por la posibilidad de usar una de estas últimas como criterio indirecto de selección para aumentar la producción en volumen de madera. Para estimar la heredabilidad de la densidad de la madera a los tres años de edad y sus correlaciones con las características de crecimiento sólo se utilizaron los datos de los árboles muestreados para tal fin (seis repeticiones por clon). Sin embargo, fuera de la diferencia en el número de muestras, en ambos casos se utilizó el mismo procedimiento de análisis para estimar los parámetros genéticos. Con el procedimiento MIXED y el método de Máxima Verosimilitud Restringida (REML) (SAS, 1998) se estimaron los componentes de varianza, considerando los bloques como factor de efectos fijos, y los clones como factor de efectos aleatorios, según el modelo: Yij = µ + γi + τ j + εij

472

VOLUMEN 39, NÚMERO 4

Data analysis and estimation of genetic parameters

Yij = µ + γi + τ j + εij where Yij = response variable in the tree of the ith block and jth clone; µ = general mean; γi = effect of the ith block; τj = effect of the jth clone (with Var(τj) = σ 2c and E(τj) = 0]; εij = random error corresponding to the observation Yij [with Var(εij) = σ 2e and E(εij) = 0]. With this model, the estimators of the variance of clones and of the error were obtained for each of the traits of interest. With these variance components, broad-sense heritability was estimated, at the levels of both ramet ( Hi2 ) and clone ( Hc2 ) mean for each trait in the three ages evaluated, using the equations:

Hi2 =

σ 2c σ 2c + σ 2e

and

Hc2 =

σ c2

(

σ c2 + σ e2 / r

)

where σ 2c and σ 2e are the variances defined previously and r = number of replications. The standard error of estimated heritability was obtained with the procedure of Becker (1985). The estimation of Hc2 is useful from a practical point of view since selection is commonly performed on the basis of the average value of the clones (that is, a clone is selected as such and not a ramet, or copy, of the clone). However, given that the

PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE

donde Yij = variable respuesta en el árbol del i-ésimo bloque y j-ésimo clon; µ = media general; γi = efecto del i-ésimo bloque; τj = efecto del j-ésimo clon [con Var(τj) = σ 2c y E(τj) = 0]; εij = error aleatorio correspondiente a la observación Yij [con Var(εij) = σ 2e y E(εij) = 0]. Con este modelo se obtuvieron los estimadores de la varianza de clones y del error para cada característica de interés. Con estos componentes de varianza se estimó la heredabilidad en sentido amplio, para rametos ( Hi2 ) y de la media de clones ( Hc2 ), para cada característica en las tres edades de evaluación, usando las ecuaciones:

Hi2 =

σ 2c σ 2c + σ 2e

y

Hc2 =

σ c2

(

σ c2 + σ e2 / r

value of Hc2 is affected by the number of replications (r) used to estimate clone means, it is also necessary to estimate Hi2 to compare the level of existing genetic variation with respect to other similar studies, populations or traits. Phenotypic (rp) and genetic (rg) correlations between pairs of growth traits in the same year were calculated during the three years of evaluation. Because of its economic importance, trunk volume and wood density at three years of age were also correlated with growth traits at different ages. The phenotypic correlations were calculated with the Pearson coefficient, using individual values. The genetic correlations were calculated with the equation:

) rg =

donde σ 2c y σ 2e son las varianzas definidas anteriormente y r = número de repeticiones. El error estándar de la heredabilidad estimada se obtuvo con el procedimiento de Becker (1985). La estimación de Hc2 es útil desde el punto de vista práctico, ya que la selección comúnmente se hace con base en el valor promedio de los clones (es decir, se selecciona el clon como tal y no un rameto o copia del clon). Sin embargo, dado que el valor de Hc2 es afectado por el número de repeticiones (r) utilizado para estimar la media de los clones, es necesario estimar también Hi2 para comparar el nivel de variación genética existente respecto a otros estudios, poblaciones o características similares.

(

CovC (a+b) 2 2 * σ Cb (σ Ca )

(

))

2 2 + σ Cb / 2 (White and Hodge, where CovC (a+b) = σ C2 (a+b) − σ Ca 2 1989); σ C (a+b) = genetic variation of the variable a+b, obtained from 2 2 the sum of the two traits involved; σ Ca and σ Cb = genetic variance corresponding to each of the traits of interest. Approximation of standard error of the genetic correlations was estimated with the procedure described by Robertson (1959).

RESULTS AND DISCUSSION Performance of growth traits and wood density

Se calcularon las correlaciones fenotípicas (rf) y genéticas (rg) entre pares de características de crecimiento en un mismo año durante los tres años de evaluación. Por su importancia económica se correlacionó el volumen del tronco y la densidad de la madera a los tres años de edad con las características de crecimiento a diferentes edades. Las correlaciones fenotípicas se calcularon con el coeficiente de Pearson, utilizando los valores individuales. Las correlaciones genéticas se calcularon con la ecuación:

rg =

(

CovC (a+b) 2 2 * σ Cb (σ Ca )

(

))

2 2 + σ Cb / 2 (White y Hodge, donde CovC (a+b) = σ C2 (a+b) − σ Ca 2 1989); σ C (a+b) = varianza genética de la variable a + b, obtenida de la 2 2 suma de las dos características involucradas; σ Ca y σ Cb = varianza genética correspondiente a cada una de las características de interés. La aproximación del error estándar de las correlaciones genéticas se estimó con el procedimiento descrito por Robertson (1959).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Comportamiento de las características de crecimiento y densidad de la madera Durante los tres años del estudio se mantuvo una tasa de crecimiento en altura relativamente estable, con un incremento promedio anual de 5.4 m (Cuadro 1). El

During the three years of the study growth rate in height was relatively stable, with an average annual increment of 5.4 m (Table 1). Diameter during the first two years had an average annual increment of almost 5 cm, which decreased in the third year to 3 cm. This reduction may be attributed both to an increase in competition for space among trees of the same age (between 24 and 30 months of age the canopy of the plantation closed, and diameter growth of trees is very sensitive to reduction in space), and to a natural effect of the distribution of radial growth of the trunk in a larger cross-section area, associated with a larger trunk circumference. In other plantations of Eucalyptus spp established with similar spacing, the same pattern of growth performance in diameter with age has been found, although the growth rate in base area continues to increase because of the larger trunk circumference (Borralho et al., 1992; Wei and Borralho, 1998). The effect of base area is clearly noted when the annual growth rate in trunk volume is observed; it increased almost three times between the second and third year (Table 1). Height was the growth trait that had the lowest coefficient of variation in the three years of evaluation, with a tendency to decrease with age. The coefficient of variation of diameter stabilized between the second and third year, confirming the effect of competition on this trait when growing space is reduced. Similar response

IGNACIO-SÁNCHEZ et al.

473

AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005

diámetro durante los dos primeros años tuvo un incremento promedio anual de casi 5 cm, que se redujo en el tercer año a 3 cm. Esta reducción puede atribuirse tanto al aumento de la competencia por espacio entre los árboles con la edad (entre los 24 y 30 meses de edad se presentó el cierre de copas en la plantación, y el crecimiento en diámetro de los árboles es muy sensible a la reducción del espaciamiento), como al efecto natural de la distribución del crecimiento radial del tronco en una mayor superficie transversal, asociado con una mayor circunferencia del fuste. En otras plantaciones de Eucalyptus spp. establecidas con espaciamientos similares se ha encontrado el mismo patrón de comportamiento en el crecimiento en diámetro con la edad, aunque la tasa de crecimiento en área basal sigue en aumento, debido a la mayor circunferencia del tronco (Borralho et al., 1992; Wei y Borralho, 1998). El efecto del área basal se nota claramente cuando se observa la tasa de crecimiento anual en volumen del tronco, que aumentó casi tres veces entre el segundo y tercer año de edad (Cuadro 1). La altura fue la característica de crecimiento que presentó menor coeficiente de variación en los tres años de evaluación, con una tendencia a reducirse con la edad. El diámetro estabilizó su coeficiente de variación entre el segundo y tercer año, confirmando el efecto de la competencia sobre esta característica al reducirse el espacio de crecimiento. Un comportamiento similar se observó en el coeficiente de variación en volumen que aumentó en mayor grado durante el primer año de crecimiento, y posteriormente se estabilizó. La amplitud entre los valores mínimos y máximos es mucho mayor para individuos que para la media de clones para estas características durante los tres años de evaluación (Cuadro 1). La densidad promedio de la madera en el ensayo a los tres años de edad fue de 0.44 g cm−3, similar al valor

was observed in the coefficient of variation in volume, which increased to a higher degree during the first year of growth, and later stabilizing. The range of the minimum and maximum values was much greater at the individual than at the clone mean level for these traits during the three years of evaluation (Table 1). The average wood density in the test at three years of age was 0.44 g cm−3, similar to the average value of 0.45 g cm−3 reported by Osorio et al. (2001) in a clone trial of E. grandis Hill ex Maiden, at three years of age, but higher than the 0.32 which has been reported in plantations of Gmelina arborea Roxb. of the same age (L. Sanchez R., Personal communication3). Average density is expected to increase with age of trees, thus favoring options for end use of the materials evaluated since density has direct repercussions on quality and end use of the wood. Unlike the growth traits, wood density had a smaller range, both at individual (54%) and clone mean (37%) levels. Also, the coefficient of variation (8.1%) was the lowest at three years of age. In spite of this, the range of average wood density values (0.38-0.52) showed in the clones under study is sufficient to begin a genetic improvement program focused on this trait. Components of variance and heritability Genetic variance ( σ 2c ) of growth traits increased gradually with age, in both absolute and relative terms, to the degree that at three years of age the contribution of this component to total phenotypic variance was similar to environmental variance (Table 2). This pattern was similar in all growth traits. In the case of wood density at three years of age, genetic variance contributed almost 70% of the total phenotypic variance. Osorio et al. (2001) found similar results in E. grandis clones, with a reduction

Cuadro 1. Valores promedio, coeficiente de variación (%) y valores mínimos y máximos (individuos y de media de clones) para altura total (AT), diámetro a la altura de pecho (DAP), volumen del tronco (V) y densidad de la madera (DM), en un ensayo clonal de Eucalyptus urophylla de tres años de edad. Table 1. Average values, coefficient of variation (%) and minimum and maximum values (individual and clone mean) for total height (AT), diameter at breast height (DAP), trunk volume (V) and wood density (DM) in a three-year-old Eucaplyptus urophylla clonal trial.

Característica

AT (m)

DAP (cm)

V (dm3)

DM (g cm−3)

474

Individual

Edad (años)

Promedio

1 2 3 1 2 3 1 2 3 3

5.1 9.9 16.1 6.0 9.6 12.4 6.0 29.2 79.7 0.4

VOLUMEN 39, NÚMERO 4

Clones

C.V. (%) Mínimo 16.5 14.5 11.9 20.2 17.1 18.8 48.0 42.5 43.1 8.1

2.2 4.5 8.1 2.5 4.0 5.2 0.4 2.6 8.2 0.4

Máximo 7.0 14.0 21.0 9.5 15.0 18.1 17.3 81.0 196.8 0.6

Mínimo 3.5 7.3 12.4 3.7 6.1 7.6 1.6 9.0 24.6 0.4

Máximo 6.0 12.0 18.7 7.1 11.9 15.7 9.2 50.3 135.7 0.5

PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE

promedio de 0.45 g cm−3 reportado por Osorio et al. (2001) en un ensayo clonal de E. grandis Hill ex Maiden a los tres años de edad, pero superior al valor de 0.32 reportado en plantaciones de Gmelina arborea Roxb. de la misma edad (L. Sánchez R., Com. Per.3). Se espera que esta densidad promedio aumente con la edad de los árboles, favoreciendo las opciones de uso final de los materiales evaluados, ya que el valor de la densidad repercute directamente en la calidad y uso final de la madera. A diferencia de las características de crecimiento, la densidad de la madera presentó la menor amplitud individual (54%) y de las medias de clones (37%). Asimismo, su coeficiente de variación (8.1%) fue el más bajo a tres años de edad. A pesar de ello, la amplitud de los valores promedio de densidad de la madera (0.38-0.52) en los clones estudiados, es suficiente para iniciar un programa de mejoramiento genético de esta característica. Componentes de varianza y heredabilidad La varianza genética ( σ 2c ) de las características de crecimiento aumentó gradualmente con la edad, en términos absolutos y relativos, al grado que a los tres años de edad la contribución de esta componente a la varianza fenotípica total fue similar a la de la varianza ambiental (Cuadro 2). Este patrón fue similar en las tres características de crecimiento. En el caso de la densidad de la madera a los tres años de edad, la varianza genética contribuyó casi 70% de la varianza fenotípica total. Osorio et al. (2001) encontraron resultados similares en clones de E. grandis, con una reducción del componente ambiental a través del tiempo en uno de los sitios evaluados individualmente. Farfán et al. (2002) encontraron incrementos significativos asociados con la edad en la varianza genética aditiva de las características de crecimiento en un ensayo con Pinus ayacahuite Erhen. Sin embargo, Wei y Borralho (1998) encontraron que la varianza genética en E. urophylla aumentó sólo en los primeros años de crecimiento (uno a tres) y luego se estabilizó, asociada con la estabilización de la competencia por espacio. Debido a la magnitud de la varianza genética encontrada, las características del crecimiento y densidad de la madera mostraron un alto control genético para rametos y las medias de los clones en esta población de E. urophylla (Cuadro 2). Desde el primer año de edad la heredabilidad individual estimada fluctuó entre 0.26 y 0.34, incrementándose hasta 0.40 a 0.50 a los tres años. Para la densidad de madera, la heredabilidad individual estimada fue 0.69. Estos valores superan a los encontrados en ensayos clonales de otras especies como E. 3

in the environmental component over time in one of the sites evaluated individually. Farfan et al. (2002) found significant age-associated increments in additive genetic variance of growth traits in a trial with Pinus ayacahuite Erhen. However, Wei and Borralho (1998) found that the genetic variance in E. urophylla increased only in the first years of growth (one to three) and leveled off later on, associated with stabilization of competition for space. Due to the magnitude of the genetic variance found, growth traits and wood density showed strong genetic control at both ramet and clone mean level in this population of E. urophylla (Table 2). In one-year-old trees estimated individual heritability fluctuated between 0.26 and 0.34, increasing up to 0.40 and 0.50 at three years of age. In the case of wood density, estimated individual heritability was 0.69. These values surpass those found in clone trials with other species, such as E. grandis (Osorio et al., 2001), but they are lower than those estimated for a population of E. urophylla×E. Grandis hybrids (Bouvet and Bailleres, 1995), where heritability was found to be 0.95 at the ramet level. These data suggest that genetic variance for the growth attributes differs widely from one population to another; in spite of this, in the clone population under study there is sufficient genetic variation to improve these traits through selection. Selection based on the average values of the clones could be very efficient, even at young ages since clone heritability was between two and three times higher than individual-tree heritability at one year of age (Table 2). In this case a slight age-associated increase in genetic variance was also found, but the change was not as pronounced as in individual values. This shows the benefit of using a sufficient number of ramets (copies) per clone when there is a strong environmental component in the phenotypic variance of the population, as occurred in early ages of this field trial. Phenotypic and genetic correlations With the exception of the phenotypic correlation between height and diameter at two years of age (rp≥0.58; p≤0.01), strong phenotypic (rp≥0.74; p≤0.01) and genetic (rg≥0.89; p≤0.01) associations were found among the growth traits; this remained stable during the three years of evaluation (Table 3). These results also favor early indirect selection schemes aimed to increase wood volume production. On the other hand, DM at three years of age had very low, non-significant phenotypic and genetic correlations with growth traits at that age. These results are important since they show that these two groups of traits are practically independent in this population of clones. Studies of older progenies (sexual origin) of the same

Ing. Luis Sánchez Rejón, Smurfit Cartón y Papel de México, Candelaria Campeche, México.

IGNACIO-SÁNCHEZ et al.

475

AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005

( )

(

( )

)

Cuadro 2. Componentes de varianza de clones σ 2c y del error σ 2e y valores de heredabilidad de rametos Hi2 ± e. e. y de las medias de clones Hc2 ± e. e. para características del crecimiento y densidad de la madera en un ensayo clonal de Eucalyptus urophylla a los tres años de edad. Table 2. Components of variance of clones σ 2c and error σ 2e and values for individual-tree Hi2 ± e. e. and clone means heritability Hc2 ± e. e. for growth traits and wood density in a in a three-year-old Eucaplyptus urophylla clonal trial.

(

(

DAP

V

DM

( )

)

Característica AT

)

(

( )

)

Edad (años)

σ 2c

%

σ 2e

%

Hi2

1 2 3 1 2 3 1 2 3 3

0.297 0.352 0.448 0.244 0.359 0.484 0.243 0.384 0.490 0.679

34 43 49 25 44 49 26 44 51 69

0.586 0.469 0.465 0.720 0.461 0.493 0.689 0.485 0.461 0.307

66 57 51 75 56 51 74 56 49 31

0.34 ± 0.05 0.43 ± 0.05 0.49 ± 0.05 0.25 ± 0.04 0.44 ± 0.05 0.49 ± 0.05 0.26 ± 0.04 0.44 ± 0.05 0.52 ± 0.05 0.69 ± 0.05

Hc2

0.86 ± 0.03 0.90 ± 0.02 0.92 ± 0.01 0.81 ± 0.04 0.90 ± 0.02 0.92 ± 0.01 0.81 ± 0.04 0.91 ± 0.02 0.93 ± 0.01 0.93 ± 0.01

AT = altura total; DAP = diámetro a la altura de pecho; V = volumen del tronco; DM = densidad de la madera.

grandis (Osorio et al., 2001), pero son inferiores a los estimados en una población de híbridos de E. urophylla×E. grandis (Bouvet y Bailleres, 1995), donde la heredabilidad fue 0.95 para rametos. Estos datos sugieren que la varianza genética para atributos de crecimiento difiere ampliamente de una población a otra; a pesar de ello, en la población de clones estudiados hay suficiente variación genética para mejorar estas características mediante selección. La selección con base en los valores promedio de los clones podría ser muy eficiente, incluso en edades tempranas, ya que la heredabilidad de clones fue entre dos y tres veces mayor que la heredabilidad de rametos al año de edad (Cuadro 2). En este caso también se encontró un ligero aumento en la varianza genética asociada con la edad de los árboles, pero el cambio no fue tan pronunciado como en los valores individuales. Esto muestra el beneficio de utilizar un número suficiente de rametos (copias) por clon cuando hay un componente ambiental elevado en la varianza fenotípica de la población, como ocurrió en edades tempranas en este ensayo. Correlaciones fenotípicas y genéticas Con excepción de la correlación fenotípica entre la altura y el diámetro a los dos años de edad (rf≥0.58; p≤0.01), se encontró una fuerte asociación fenotípica (rf≥0.74; p≤0.01) y genotípica (rg≥0.89; p≤0.01) entre las características del crecimiento, la cual se mantuvo estable durante los tres años de evaluación (Cuadro 3). Estos resultados también favorecen los esquemas de selección temprana e indirecta para aumentar la producción de madera en volumen. Contrario a lo anterior, la DM a los tres años de edad presentó correlaciones fenotípicas y genotípicas muy bajas y no significativas, respecto a las características de

476

VOLUMEN 39, NÚMERO 4

species (Wei and Borralho, 1997), Eucalyptus grandis (Malan, 1988), Eucalyptus nitens Deane et Maiden (Gea et al., 1997), and clones of the hybrid E. urophylla×E. grandis (Bouvet and Bailleres, 1995) have shown that there generally exists a negative genetic correlation between growth traits and wood density. Given that E. urophylla has a natural pattern of cross pollination (Eldridge et al., 1994) and the clones of the present study originated from a plantation established with seed collected from a natural population, the absence of a negative correlation between wood density and growth in volume cannot be attributed to previous processes of selection nor to the existence of a genetic structure of inbred lines in the population. From a practical point of view, this information suggests that growth traits and wood quality can be treated as independent traits when carrying out the selection process. The structure of genetic correlations between volume and wood density at three years of age with growth traits evaluated at younger ages (Table 4) reinforces the idea of the independence of these two groups of traits (i.e. growth velocity and wood density). Also, although the genotypic age-age correlations decreased as the difference in ages increased among the involved traits, the data suggest the possibility of early selection to increase growth in volume using height and DAP at earlier ages. It is particularly important to explore the idea of using height and diameter growth as indirect selection criteria to simultaneously increase wood volume and quality since height showed a positive, though low, genotypic correlation with wood density. The main benefit derived from early selection is the reduction of the selection cycle that is currently used for E. urophylla in different programs of genetic improvement, including the clone trials of one and two years already established in the region where this study was conducted. Also, with the information generated, the

PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE

Cuadro 3. Correlaciones genotípicas (sobre la diagonal) y fenotípicas (bajo la diagonal), entre las características de crecimiento y densidad de la madera a diferentes edades en un ensayo clonal de E. urophylla de tres años de edad. Table 3. Genotypic (above diagonal line) and phenotypic (below diagonal line) correlations between growth traits and wood density at different ages in a three-year-old clonal test of E. urophylla. 1 año

2 años

3 años

Característica AT AT DAP V DM

0.80 0.86 -

DAP

V

0.89

0.94 0.97

0.95 -

-

AT

0.58 0.74 -

DAP

V

0.90

0.90 0.97

0.95 -

-

AT

0.80 0.85 0.12

DAP

V

0.93

0.93 0.98

0.97 0.01ns

DM 0.17 −0.04

0.003 0.04ns

ns = No significativos (p=0.05). AT = altura total; DAP = diámetro a la altura de pecho; V = volumen del tronco; DM = densidad de la madera. NOTA: El error estándar aproximado de las correlaciones genéticas, estimado con el procedimiento descrito por Robertson (1959), fue menor a 0.04 en todos los casos.

crecimiento a esa edad. Estos resultados son importantes ya que muestran que estos dos grupos de características son prácticamente independientes en esta población de clones. Estudios de progenies (origen sexual) de mayor edad en la misma especie (Wei y Borralho, 1997), Eucalyptus grandis (Malan, 1988), Eucalyptus nitens Deane et Maiden (Gea et al., 1997), y clones del híbrido E. urophylla×E. grandis (Bouvet y Bailleres, 1995) han mostrado que generalmente existe una correlación genética desfavorable (negativa) entre las características del crecimiento y la densidad de la madera. Dado que E. urophylla tiene un patrón natural de polinización cruzada (Eldridge et al., 1994) y los clones del presente estudio proceden de una plantación establecida con semilla recolectada en una población natural, la ausencia de una correlación negativa entre la densidad de la madera y el crecimiento en volumen no puede atribuirse a procesos previos de selección ni a la existencia de una estructura genética de líneas endogámicas en la población. Desde el punto de vista práctico, esta información sugiere que las características del crecimiento y de calidad de la madera se pueden tratar como características independientes al momento de llevar a cabo el proceso de selección. La estructura de correlaciones genéticas entre el volumen y densidad de la madera a los tres años de edad con las características de crecimiento evaluadas en edades menores (Cuadro 4) refuerzan la idea de la independencia de estos dos grupos de características (i.e. velocidad de crecimiento y densidad de la madera). Además, aunque las correlaciones genotípicas edadedad se redujeron conforme aumentó la diferencia de edades entre las características involucradas, los datos sugieren la posibilidad de selección temprana para aumentar el crecimiento en volumen utilizando altura y DAP en edades menores. Es particularmente importante explorar la idea de utilizar el crecimiento en altura y diámetro como criterios indirectos de selección para aumentar en forma simultánea el volumen y la calidad

group of clones to be used in the schemes of commercial clone plantations in this and other regions with similar environmental conditions can be selected. At present, early selection of several traits can be combined simultaneously by constructing selection indexes that incorporate genetic information and economic value of the traits of interest. These indexes have been applied to improve volume growth (Witeman et al., 1992) and to control pathogens (Riemenschneider et al., 1992) and wood quality (Kurinobu et al., 1996) in different forest species, including traits of economic interest as well as others genetically related indirectly with the first.

CONCLUSIONS This study shows the existence of a significant level of genetic variance in growth rate of clones from the first year of age, which gradually increases with age and is associated with a reduction in the relative value of environmental variance. H c2 was two to three times higher than Hi2 in all of the growth traits considered. Wood density also exerted strong genetic control ( Hi2 =0.69) at three years of age and did not exhibit significant phenotypic and genetic correlation with growth traits; thus, it can be considered an independent trait in the process of early selection. It is feasible to increase the rate of volume growth by early selection processes using tree diameter and height as indirect criteria because of the high correlation these traits exhibit as of the first year of age with volume at three years. The use of height at early ages as an indirect selection criterion to increase volume would also have a positive effect on wood density since a positive, but weak, genetic correlation was shown with this trait. —End of the English version—

IGNACIO-SÁNCHEZ et al.

477

AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005

Cuadro 4. Correlaciones genotípicas entre el volumen (V) y densidad de la madera (DM) a los tres años de edad y las características de crecimiento evaluadas en los dos primeros años, en un ensayo clonal de E. urophylla de tres años de edad. Table 4. genotypic correlations between volume (V) and wood density (DM) at three years of age and the growth traits evaluated in the first two years, in a three-year-old clonal test of E. urophylla. Característica de interés V DM

AT

DAP

1 año

2 años

1 año

2 años

1 año

2 años

0.69 0.27

0.82 0.31

0.79 0.04

0.97 0.01

0.79 0.09

0.97 0.09

de la madera, ya que la altura mostró una correlación genotípica positiva, aunque débil, con la densidad de la madera. El principal beneficio derivado de la selección temprana es la reducción del ciclo de selección actual para E. urophylla en diferentes programas de mejoramiento genético, incluyendo los ensayos clonales de uno y dos años ya establecidos en la región donde se realizó el presente estudio. Además, con la información generada se puede seleccionar el grupo de clones a utilizar en los esquemas de desarrollo de plantaciones clonales comerciales en esa y otras regiones con condiciones ambientales similares. En la actualidad se puede combinar simultáneamente la selección temprana de varias características, mediante la construcción de índices de selección que incorporen la información genética y el valor económico de las características de interés. Estos índices se han aplicado para mejorar el crecimiento en volumen (Whiteman et al., 1992), el control de patógenos (Riemenschneider et al., 1992) y la calidad de la madera (Kurinobu et al., 1996) en diferentes especies forestales, incluyendo las características de interés económico y otras relacionadas genéticamente de forma indirecta con las primeras.

CONCLUSIONES El estudio muestra la existencia de un nivel significativo de varianza genética en las variables de crecimiento de los clones desde el primer año de edad, que aumenta gradualmente con la edad, asociado con una reducción en el valor relativo de la varianza ambiental. La H c2 fue dos a tres veces mayor que la Hi2 en todas las características de crecimiento consideradas. La densidad de la madera también presentó un fuerte control genético ( Hi2 = 0.69) a los tres años de edad, y no mostró una correlación fenotípica y genética significativa con las variables de crecimiento; por tanto, puede considerarse como una característica independiente en los procesos de selección temprana. Es factible aumentar la tasa de crecimiento en volumen mediante procesos de selección temprana, usando

478

V

VOLUMEN 39, NÚMERO 4

como criterios indirectos el diámetro y altura de los árboles, debido a la alta correlación que muestran estas características desde el primer año de edad con el volumen a los tres años. La utilización de la altura en edades tempranas como criterio indirecto de selección para aumentar el volumen también tendría un efecto positivo sobre la densidad de la madera, ya que mostró una correlación genética positiva, aunque débil, con esta característica. AGRADECIMIENTOS A la empresa Forestaciones Operativas de México y al Ing. Francisco Ferreira Da Silva, Gerente de Investigación y Viveros, por las facilidades otorgadas en la utilización de la información presentada en este estudio, así como al Dr. Cuauhtemoc T. Cervantes Martínez por su contribución al análisis estadístico de los datos. Al Sr. A. Francisco Pérez Cuevas del laboratorio de Anatomía de la Madera en la División de Ciencias Forestales, UACH, le agradecemos su apoyo durante el procesamiento de las muestras de madera.

LITERATURA CITADA Arnold, R. J., and E. Cuevas. 2003. Genetic variation in early growth, stem straightness and survival in Acacia crassicarpa, A. mangium and Eucalyptus urophylla in Bukidnon province, Philippines. J. Trop. For. Sci. 15(2): 332-351. Barton, A. F. M., P. P. Cotterill, and M. I. H. Brooker. 1991. Short note: Heritability of cineole yield in Eucalyptus kochii. Silvae Genetica 40(1): 37-38. Becker, W. A. 1985. Manual de Genética Cuantitativa. Academic Enterprises. Pullman. USA. 188 p. Borralho, N. M. G., P. J. Kanowski, and P. P. Cotterill. 1992. Genetic control of growth of Eucalyptus globulus in Portugal. I. Genetic and phenotypic parameters. Silvae Genetica 41(1): 39-45. Bouvet J. M., and H. Bailleres. 1995. Expression of some growth and wood property traits among Eucalyptus urophylla x grandis clones in Congo. In: Eucalypt Plantations: Improving Fibre Yield and Quality. Potts, B. M., N. M. G. Borralho, J. B. Reid, R. N. Cromer, W. N. Tibbits, and C.A. Raymond (eds). Proc. CRCIUFRO Conf. for Temperate Hardwood Forestry. Hobart, Australia. pp: 89-92. Chambers, P. G. S., B. M. Potts, and P. A. Tilyard. 1997. The genetic control of flowering precocity in Eucalyptus globulus ssp. globulus. Silvae Genetica 46(4): 207-214. Dean, C. A., P. P. Cotterill, and R. L. Eisemann. 1986. Genetic parameters and gains expected from selection in Pinus caribeae

PARÁMETROS GENÉTICOS DEL CRECIMIENTO Y DENSIDAD DE MADERA EN EDADES JUVENILES DE Eucalyptus urophylla S. T. BLAKE

var. hondurensis in Northern Queensland, Australia. Silvae Genetica 35(5-6): 229-326. Dutkowski, G.W. 1995. Genetic variation in drought susceptibility of Eucalyptus globulus ssp globulus in plantations in western Australia. In: Eucalypt Plantations: Improving Fi-bre Yield and Quality. Potts, B. M., N. M. G. Borralho, J. B. Reid, R. N. Cromer, W. N. Tibbits, and C. A. Raymond (eds). Proc. CRCIUFRO Conf. for Temperate Hard-wood Forestry. Hobart, Australia. pp: 199-203. Eldridge, K., J. Davidson, C. Harwood, and G. van Wyk. 1994. Eucalypt Domestication and Breeding. Clarendon Press-Oxford. 288 p. Farfán V., E. G., J. Jasso M., J. López U., J. J. Vargas H., y C. Ramírez H. 2002. Parámetros genéticos y eficiencia de la selección temprana en Pinus ayacahuite Erhen var. ayaca-huite. Rev. Fitotec. Mex. 25(3): 239-246. Gea, L. D., R. McConnochie, and N. M. G. Borralho. 1997. Genetic parameters for growth and wood density traits in Eucalyptus nitens in New Zealand. N. Z. J. For. Sci. 27(3): 237-244. González, J. S., and J. Richards. 1988. Early selection for wood density in young coastal Douglas-fir trees. Can. J. For. Res. 18: 1182-1185. Gore, P. L., and B. M. Potts. 1995. The genetic control of flowering time in Eucalyptus globu-lus, E. nitens and their F1 hybrids. In: Eucalypt Plantations: Improving Fibre Yield and Quality. Potts, B. M., N. M. G. Borralho, J. B. Reid, R. N. Cromer, W. N. Tibbits, and C. A. Raymond (eds). Proc. CRC-IUFRO Conf. for Temperate Hardwood Fo-restry. Hobart, Australia. pp: 241-242. Greaves, B. L., N. M. G. Borralho, C. A. Raymond, and A. Farrington. 1996. Use of pilodyn for the indirect selection of basic density in Eucalyptus nitens. Can. J. For. Res. 26: 1643-1650. Holland, J. B., W. E. Nyquist, and C. T. Cervantes-Martínez. 2003. Estimating and interpreting heritability for plant breeding: An update. In: Plant breeding reviews. Janick, J. (ed). J. Wiley and Sons, Inc. 22: 9-112. Johnson, G. R., R. A. Sniezko, and N. L. Mandel. 1997. Age trends in Douglas-fir genetic parameters and implications for optimum selection age. Silvae Genetica 46(6): 349-358. Kurinobu, S., A. Nirsatmanto, and B. Leksono. 1996. Prediction of genetic gain by within-plot selection in seedling seed orchads of Acacia mangium and Eucalyptus with an applica-tion of retrospective selection index. In: Tree Improvement for Sustainable Tropical Forestry. Dieters, M. J., A. C. Matheson, D. G. Nikles, C. E. Hardwood and S. M. Walker (eds). Proc. QFRIIUFRO Conf., Caloundra, Queensland, Australia. pp: 158-163. Malan, F. S.. 1988. Genetic variation in some growth and wood properties among 18 full-sib families of South African grown Eucalyptus grandis: A preliminary investigation. S. African For. J. 146: 38-43. Mori, E. S., P. Y. Kageyama, and M. Ferreira. 1990. Genetic variation and progeny×local interaction in Eucalyptus urophylla. IPEF International, Piracicaba 1: 45-54.

Nirsatmanto, A., K. Seido, S. Kurinobu, M. Na’iem, E. B. Hardiyanto, and O. H. Suseno. 1996. Analysis of provenance-progeny tests of Eucalyptus urophylla established at two locations in Indonesia. In: Tree Improvement for Sustainable Tropical Forestry. Dieters, M. J., A. C. Matheson, D. G. Nikles, C. E. Hardwood and S. M. Walker (eds). 1996. Proc. QFRI-IUFRO Conf., Caloundra, Queensland, Australia. pp: 206-207. Osorio, L. F., T. L. White, and D. A. Huber. 2001. Age trends of heritabilities and genotype by environment interactions for growth traits and wood density from clonal trials of Eucalyptus grandis Hill ex Maiden. Silvae Genetica 50(3-4): 108-117. Pereira, C. D., J. A. Asturión, A. R. Higa, R, C. Higa, y J. Y. Shimizu. 2000. Característica da madeira de algumas especies de eucalipto plantadas no Brasil. Colombo. EMBRAPA Florestas. 113 p. Riemenschneider, D. E., B. G. McMahon, and M. E. Ostry. 1992. Use of selection indices to increase tree height and to control damaging agents in 2-year-old balsam poplar. Can. J. For. Res. 22: 561-567. Robertson, A. 1959. The sampling variance of the genetic correlation coefficient. Biometrics 15(3): 469-485. SAS Institute Inc.. 1998. SAS/STAT Guide for personal computers. Version 8.0. Cary NC. USA. 558 p. Tibbits, W. N., and G. R. Hodge. 2003. Genetic parameters for cold hardiness in Eucalyptus nitens. Silvae Genetica 52(3-4): 89-97. Valencia M. S., y J. J. Vargas H. 1997. Método empírico para estimar la densidad básica en muestras pequeñas de madera. Madera y Bosques 3(1): 81-87. Volker, P. W., J. V. Owen, and N. M. G. Borralho. 1994. Genetic variances and covariances for frost tolerance in Eucalyptus globulus and E. nitens. Silvae Genetica 43: 366-372. Wei, X., and N. M. G. Borralho. 1997. Genetic control of wood basic density and bark thickness and their relationship with growth traits in Eucalyptus urophylla in South East China. Silvae Genetica 46 (4): 245-250. Wei, X., and N. M. G. Borralho.1998. Genetic control of growth traits in Eucalyptus urophylla in South East China. Silvae Genetica 47(2-3): 158-165. Wei, X., and N. M. G. Borralho. 2000. Genetic gains and levels of relatedness from best linear unbiased prediction selection of Eucalyptus urophylla for pulp production in Southeastern China. Can. J. For. Res. 30: 1601-1607. White, T. L. 1996. Genetic parameter estimates and breeding value predictions issues and implications in tree improvement programs. In: Tree Improvement for Sustainable Tropical Forestry. Dieters, M. J., A. C. Matheson, D. G. Nikles, C. E. Hardwood and S. M. Walker (eds). Proc. QFRI-IUFRO Conf., Caloundra, Queensland, Australia. pp: 110-117. White, T. L., and G. R. Hodge. 1989. Predicting Breeding Values with Applications in Forest Tree Improvement. Kluwer Academic Publishers. 368 p. Whiteman, P. H., C. A. Dean, J. C. Doran, and J. N. Cameron. 1992. Genetic parameters and selection strategies for Eucalyptus nitens in Victoria. Silvae Genetica 41(2): 77-81.

IGNACIO-SÁNCHEZ et al.

479