Marigold (Tagetes erecta L.) as an attractive crop to natural enemies in onion fields

780

Silveira et al.

MARIGOLD (Tagetes erecta L.) AS AN ATTRACTIVE CROP TO NATURAL ENEMIES IN ONION FIELDS Luís Cláudio Paterno Silveira1; Evoneo Berti Filho2*; Leonardo Santa Rosa Pierre2; Fernanda Salles Cunha Peres3; Julio Neil Cassa Louzada4 1

UFLA - Depto. de Entomologia, C.P. 37 - 37200-000 - Lavras, MG - Brasil. USP/ESALQ - Depto. de Entomologia e Acarologia, C.P. 09 - 13418-900 - Piracicaba, SP - Brasil. 3 UNESP/FCAV - Depto. de Fitossanidade - 14884-900 - Jaboticabal, SP - Brasil. 4 UFLA - Depto. de Biologia. *Corresponding author 2

ABSTRACT: Onion is the third most grown vegetable crop in São Paulo state, Brazil. Organic onion farming is expected to increase in the state due to the increasing demand. Pest management in organic onion farming is based on plant extracts with insecticide effects. However, the efficacy of such plant extracts has not been proved yet, and it was observed that they do negatively affect natural enemies. Plants surrounding onion fields, and that are attractive to natural enemies, may be a good option to farmers, since they may lead to increased diversity of arthropod species and, consequently, the natural control of pest populations. This study deals with the effect of marigold plants as a resource plant to natural enemies in onion fields. The experiment was set in a certified organic farm using marigold rows at a center of an onion field. Samples were taken from marigold and the onion plants 5 m (near) and 30 m (far) from the flowering strips. Higher numbers of arthropod pests were observed in onion plants 30 m from the marigold strip, while higher numbers of predators and parasitoids were found at 5 m distance. Species richness and Shannon’s diversity index were higher at 5 m from marigold. Therefore, marigold rows next to onion fields resulted in higher number of entomophagous species, potentially enhancing the natural control of onion pests. In the study field, marigold strips may be an alternative to crop sprays for organic control of onion pests. Key words: natural control, conservation, predator, parasitoid

CRAVO-DE-DEFUNTO (Tagetes erecta L.) COMO CULTURA ATRATIVA PARA INIMIGOS NATURAIS EM CULTIVO DE CEBOLA RESUMO: A cebola é a terceira hortaliça mais cultivada em São Paulo, cujo cultivo orgânico tende a crescer devido ao grande mercado consumidor existente. O manejo das pragas na cebolicultura orgânica baseia-se nos extratos de plantas inseticidas que, além de terem eficiência não comprovada, podem afetar negativamente os inimigos naturais. A utilização de plantas atrativas a inimigos naturais no entorno dos cultivos de cebola pode ser uma boa opção para os produtores, pois potencialmente aumentam a diversidade da artropodofauna e podem regular naturalmente as populações de espécies pragas. Verificou-se o efeito de linhas de cravo-de-defunto (Tagetes erecta L.) como cultura atrativa a inimigos naturais em campos de cebola. O experimento foi realizado em propriedade orgânica certificada, instalando-se linhas de cravo-de-defunto nas bordaduras de dois campos de cebola. Os tratamentos foram definidos coletando-se amostras nas plantas de cebola próximas às linhas da atrativa (5m) e distante das linhas (30 m). De maneira geral, observou-se maior quantidade de artrópodes fitófagos nas plantas de cebola longe da faixa atrativa e, inversamente, maior quantidade de inimigos naturais próximos à faixa. A riqueza de espécies também foi maior nas coletas próximas, o mesmo valendo para o índice de diversidade de Shannon. Portanto, a manutenção de linhas de cravo-de-defunto próximas ao cultivo de cebola promoveu maior riqueza e diversidade de artrópodes, bem como maior número de entomófagos, resultando em menor presença de fitófagos nas plantas, auxiliando na regulação natural das pragas da cultura. Palavras-chave: controle natural, conservação, predador, parasitóide

INTRODUCTION Onion (Allium cepa L.) is the third most grown vegetable crop and the sixteenth most important or-

ganic vegetable crop in São Paulo state, occupying an area of 10,000 hectares (Camargo et al., 2006). It is largely used for food and medicinal purposes and chemical free bulbs therefore have greater value

Sci. Agric. (Piracicaba, Braz.), v.66, n.6, p.780-787, November/December 2009

Natural enemies in onion fields

(Alonso, 1998). Because of the high market value of these products, the Brazilian growers are increasing the area of onion crops (Martins et al., 2006). Among the insect pests causing yield losses in onion production in Brazil, the onion thrips, Thrips tabaci Lind. (Thysanoptera: Thripidae) is responsible for 45% of onion yield losses in the country (Boiça Júnior & Domingues, 1987; Sato, 1989; Gonçalves, 1996). One of the main recommendations for organic farming is the recovery of functional biodiversity, which is lost or very reduced in conventionally grown monocultures. Through polycultivation, maintenance of volunteer plant species and use of attractive plants the diversity of beneficial insects can be recovered in agroecosystems (Gliessman, 2001; Altieri et al., 2003). This diversity may lead to increased pest control in onion, reducing the use of plant extracts that have been shown to be detrimental to natural enemy populations. A plant that is potentially useful to maintain arthropod biodiversity, including certain species of predator thrips, is the marigold (Tagetes erecta L.). According to Sampaio et al. (2008) this plant hostages species of Orius (Hemiptera: Anthocoridae), which is the main thrips predator around the world, including Brazil (Silveira et al., 2003a,b, 2004). Additionally, marigold plants in-between rows of onion crop have been shown to promote the reduction of aphid, nematode and whitefly populations and virus diseased plants (Martowo & Rohama, 1987; Abid & Magbool, 1990; Zavaleta-Mejia & Gomes, 1995). Moreover marigold plants host other phytophagous species that are alternative prey for entomophagous species. Some organic growers seed marigold for its pollen and nectar, which increase natural enemy fecundity and survival (Baggen, 1999). Therefore it is important to know the richness, abundance and diversity of arthropod species found in this plant, and on the surroundings of a strip, for example, once it may lead to important differences in species composition of a culture crop near or far from the marigold strips. The use of this plant may contribute to management of onion pests, mainly the thrips, because the increase of the number of predators would promote lowering costs in pest control, thus, turning the organic onion crop more sustainable. Moreover, this study contributes to the identification of insect species occurring on both plants, providing basic information for further researches. The aim of this study was to determine the effect of marigold plants near or far from organic onion cultivation for maintenance of natural enemies, and study the arthropod composition and its abundance on onion and marigold fields.

781

MATERIAL AND METHODS The experiment was set in an organic onion field of 5,000 square meters, in a certified organic farm (certified by ‘Mokiti Okada Foundation’, FMO), in Fernando Prestes, state of São Paulo, Brazil (21°14’0.29"S; 48°40’15.61"W), from August to October 2004. Seedlings, compost and biofertilizer were produced at the farm, and an irrigation system was used. Marigold seed was obtained directly from field collection on the organic farm selected and because the grower has cultivated it for years, there is no way to determine the cultivar. The onion field has 50 × 100 m and was divided in two similar areas by a 4 m wide path. Along the borders of this path, on both sides, there was a 50 m long and 0.5 m wide row of marigold plants. Such arrangement allowed the collection of onion samples at varying distances from marigold plants. We sampled onion plants at 5 m (near) 30 m (far) and in the marigold plant strip. Sampling began two weeks after transplanting when seedlings were 30 day-old, and continued for the following seven weeks. Ten random samples on onion according to each distance were taken weekly for seven weeks (n = 140), each sample corresponding to 1 m2 of the onion field. Onion plants were shaken against a white plastic tray to dislodge arthropods, which were immediately transferred to plastic containers and kept in 60% ethanol for later identification. Arthropods were identified to the lowest possible level and grouped as phytophagous or entomophagous. We performed an ANOVA with the average calculated over seven weeks of sampling, showing patterns of weekly abundance but performed statistical analysis for the whole period of the experiment. We used the software Statistica® for the analysis and SigmaPlot® for graphics. The marigold strips were also sampled during the period of onion cultivation, and each sample corresponding to one square meter of crop coverage, using the same methodology as for onion plants. These marigold samples were taken randomly and at three developmental stages during the experiment: a) onset flowering, when up to 10% of plants were flowering (25 August and 7 September), plants were in full vegetative growth with few flowers (N = 8); b) peak flowering stage (N = 8), when more than 80% of the plants were flowering (8 and 15 September); c) late flowering, when flowers were senescent and losing their attractiveness (29 September and 6 October), and the number of plants were lower, since they were dying (N = 6). The following ecological parameters were determined for onion and marigold using the software

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782

Silveira et al.

Biodiversity Pro® (McAleece, 1997): (i) Richness of species (the total number of species and morph species collected); abundance index (Lambshead et al., 1983), calculated from the mean of the entire 7-week sampling season of each species; (ii) Diversity index H’ (Shannon & Weaver, 1949), which considers the quantitative uniformity of each species in relation to the others; (iii) Similarity index, calculated through cluster analysis (Pielou, 1984), which indicates how similar two substrates can be in relation to the species found. In this case the data were separated in two groups, phytophagous or entomophagous, and the whole sampling periods were considered for each substrate; and (iv) Correlation index (R2) (Sokal & Rohlf, 1969), which shows the dependence between two groups of data obtained from different plants. Besides these indices, collection curves were calculated for onion samples (Magurran, 1988). These curves may indicate whether sampling was regular and enough to potentially collect all species that may be present in the crop (for the whole experimental period, independently of the sampling week). For the determination of these parameters, arthropods presenting very low occurrence (one or two individuals) during the entire sampling period were not included in analysis.

120 near from marigold – 5 m

100

P = 0.000009

far from marigold – 30 m

80 60 40 20 0 8/25

9/1

9/8

9/15 9/22 Sample date

9/29

10/6

–2

Number of entomophagous arthropods m

First of all, the calculated collection curve indicated that the 140 samples taken from onion crop were enough to collect the majority of species present in the crop during the experiment. After the sampling 134 the collection curve reaches the asymptotic position, indicating that no new species were collected from this point on. Data from onion samples were taken at 5 m and 30 m from the marigold strip (Figure 1). Arthropods were grouped in two main ecological groups: phytophagous and entomophagous, considering all specimens found on samples, regardless of their higher or lower abundance. There was a higher number of phytophagous arthopods m–2 in onion plants far from marigold (30 m). Despite the higher variation, the number of entomophagous arthopods m-2 may explain this result, as the number of natural enemies was lower in plants localized far from marigold row, therefore resulting in higher amounts of herbivores. In this field there is a positive effect of marigold rows on natural enemy abundance and negative effect on pest insect abundance. Similar results were reported by Driutti (1998) using several plant species in surrounding rows and within organic onion fields, who found that the number of phytophagous insects, especially thrips, which

Number of phytophagous arthropods m

–2

RESULTS AND DISCUSSION

account for more than 86% of the herbivores, was significantly lower near the attractive plants. Another possible explanation for this result is that marigold plants could produce repellent volatiles to thrips, including T. tabaci. So, there would be less thrips near marigold strips because of its repellence, not by natural enemy predation. As stated by Visser (1986), phytophagous insects respond to a complex mixture of plant odors to recognize their hosts. Four plant essential oils to repeal T. tabaci were tested by Tol et. al. (2007), who conclude that Origanum majorana L. (Labiatae) is a promising thrips repellent which could be used for further testing in a push–pull system. Similar tests should be performed to identify this possibility in relation to T. erecta. The analysis of ecological indices on grouped data from onion (5 m and 30 m from the marigold strip, N = 70 for each) and marigold rows (N = 8 for onset flowering stage and peak flowering stage and N = 6 for late flowering stage) (Table 1) showed higher richness in samples near the marigold strip, with 37 taxa or morphospecies, and 24 species in samples far from the marigold strip. The diversity index (H’) was higher at 5 m from the marigold strip, indicating that dominance of species is slightly lower than at 30 m from the marigold strip. This is due to a higher number of T. tabaci individuals observed at 30 m than at 5 m from marigold.

5 near from marigold – 5 m

4

far from marigold – 30 m

3 P = 0.000009

2 1 0 8/25

9/1

9/8

9/15 Sample date

9/22

9/29

10/6

Figure 1 - Number of phytophagous and entomophagous arthropods m–2 in an onion organic field with marigold rows at distances of 5 m (near) and 30 m (far).

Sci. Agric. (Piracicaba, Braz.), v.66, n.6, p.780-787, November/December 2009

783

Natural enemies in onion fields

Table 1 - Average number of arthropods in each taxon collected/m2 sample, Richness, Abundance and Diversity (H’) in onion or marigold plants under organic farming. M e a ns /S a mp le 1 S p e c ie s /mo r p ho s p e c ie s - e c o lo gic a l nic he

o nio n

ma r igo ld flo we r ing s ta ge

N e a r ( 5 m) F a r ( 3 0 m)

o ns e t

peak

la te

0.13

-

-

P H Y TO P H A G O U S T h r ip s t a b a c i ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

22.54

35.29

T h e r io a p h is t r if o lii ( He mip te r a : Ap hid a e )

2.94

3.36

3.13

-

La thr id iid a e s p . ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

0.80

0.19

0.13

0.88

A p h is f a b a e ( He mip te r a : Ap hid a e )

0.33

1 . 11

11 . 6 3

4.75

1.17

F r a n k lin ie lla s c h u lt z e i ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

0.27

1.04

0.13

0.25

3.67

Ha p lo t h r ip s g o w d e y ii ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

0.27

0 . 11

-

0.13

0.67

C a lio t h r ip s p h a s e o li ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

0.07

-

-

0.38

0.50

N e o h y d a t o t r h ip s s p . ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

0.07

-

0.25

0.63

-

U ro le u c o n a m b ro s ia e ( He mip te r a : Ap hid a e )

0.04

-

0.25

-

-

P s e u d o d e n d ro t h r ip s s p . ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

0.04

0.04

0.13

-

-

L a g r ia v illo s a ( C o le o p te r a : La gr iid a e )

0.04

0.13

-

A c y r t o s ip h u m k o n d o i ( He mip te r a : Ap hid a e )

0.04

Ta y lo r ily g u s p a llid u lu s ( He mip te r a : M ir id a e )

0.03

0.06

0.13

-

M y z u s p e r s ic a e ( He mip te r a : Ap hid a e )

0.03

0.03

0.25

0.13

0.33

0.03

-

-

0.25 -

-

-

A p h is s p . ( He mip te r a : Ap hid a e )

0.01

0.41

-

-

-

C o r y t u c h a s p . ( He mip te r a : Tingid a e )

0.01

-

-

-

0.50

C re o n t id a d e s r u b r in e r v is ( He mip te r a : M ir id a e )

0.01

0.19

-

-

-

F r a n k lin ie lla in s u la r is ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

0.01

-

-

0.25

-

N e o p a m e r a b ilo b a t a ( He mip te r a : Lyga e id a e )

0.01

-

0.13

-

-

-

0.17

0.63

-

A ro r a t h r ip s s p . ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

0.09

M a c ro s ip h u m e u p h o r b ia e ( He mip te r a : Ap hid a e )

-

0.03

-

M ir id a e s p 2 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

0.01

0.13

0.13

0.17

P s yllid a e s p 1 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

0.75

-

-

P s yllid a e s p 2 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

-

0.5

0.33

M e mb r a c id a e s p . ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

0.50

-

-

L ip a p h is e r y s im i ( He mip te r a : Ap hid a e )

-

-

0.50

-

-

Dia b ro t ic a s p e c io s a ( C o le o p te r a : C hr ys o me lid a e )

-

-

0.38

0.38

-

A c o n o p h o r a s p . ( He mip te r a : M e mb r a c id a e )

-

-

0.25

-

-

C e ro t o m a a rc u a t a ( C o le o p te r a : C hr ys o me lid a e )

-

-

0.13

0.13

-

L io t h r ip s s p 1 ( Thys a no p te r a : P hla e o thr ip id a e )

-

-

0.13

-

-

M ir id a e s p 3 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

0.13

0.13

-

S o n e s im ia g ro s s a ( He mip te r a : C ic a d e llid a e )

-

-

0.13

-

-

F r a n k lin ie lla g e m in a ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

-

-

4.38

23.33

F r a n k lin ie lla ro d e o s ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

-

-

2.25

2.50

F r a n k lin ie lla g a rd e n ia e ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

-

-

0.25

18.33

F r a n k lin ie lla s p 1 ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

-

-

0.25

Ha r m o s t e s s p 1 ( He mip te r a : Rho p a lid a e )

-

-

-

0.25

1.33

A c ro s t e r n u m s p 1 ( He mip te r a : P e nta to mid a e )

-

-

-

0.13

-

M ir id a e s p 1 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

-

0.13

-

N y s iu s s p . ( He mip te r a : Lyga e id a e )

-

-

-

-

27.00

Continue... Sci. Agric. (Piracicaba, Braz.), v.66, n.6, p.780-787, November/December 2009

784

Silveira et al.

Table 1 - Continuation. F r a n k lin ie lla s p 2 ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

-

-

-

10.00

F r a n k lin ie lla c o n d e i ( Thys a no p te r a : Thr ip id a e )

-

-

-

-

5.00

U t h e t e is a o r n a t r ix ( Le p id o p te r a : Ar c tiid a e )

-

-

-

-

0.83

Br uc hid a e s p 1 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

-

-

0.50

P a r a n a p ia c a b a s ig n if ic a t a ( C o le o p te r a : C hr ys o me lid a e )

-

-

-

-

0.33

Br uc hid a e s p 2 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

-

-

0.17

C ur c ulio nid a e s p 1 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

-

-

0.17

C ur c ulio nid a e s p 2 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

-

-

0.17

M ir id a e s p 4 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

-

-

0.17

27.56

41.99

20.07

16.7

97.34

St o m a t o t h r ip s a n g u s t ip e n n is ( Thys a n. : Ae o lo thr ip id a e )

0.21

0.1

-

-

-

St o m a t o t h r ip s ro t u n d u s ( Thys a n. : Ae o lo thr ip id a e )

0.2

0.14

To ta l p hyto p ha go us /s a mp le P REDATO RS

0.25

-

F r a n k lin o t h r ip s v e s p if o r m is ( Thys a n. : Ae o lo thr ip id a e )

0.07

0.04

0.13

-

Or iu s in s id io s u s ( He mip te r a : Antho c o r id a e )

0.07

-

5.38

-

4.88

10.83

Tho mis id a e ( Ar a ne a e )

0.07

0.03

0.25

0.75

0.17

N a b is s p . ( He mip te r a : N a b id a e )

0.07

0.01

-

C o c c ine llid a e s p 1 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

0.03

-

-

0.25

-

Hip p o d a m ia c o n v e rg e n s ( C o le o p te r a : C o c c ine llid a e )

0.03

-

0.13

0.25

-

C o c c ine llid a e s p 2 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

0.01

-

0.13

0.25

-

C y c lo n e d a s a n g u in e a ( C o le o p te r a : C o c c ine llid a e )

0.01

0.09

0.13

G e o c o r is s p . ( He mip te r a : Lyga e id a e )

0.01

-

0.13

0.13

0.25

0.63

S c y m n u s s p . ( C o le o p te r a : C o c c ine llid a e )

0.01

-

S ta p hylinid a e s p 2 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

0.01

-

-

-

0.50

-

1.00 2.00 0.17

S ta p hylinid a e s p 1 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

0.13

-

-

Re d uviid a e s p 2 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

0.13

-

-

L e b ia s p 1 ( C o le o p te r a : C a r a b id a e )

-

-

-

0.25

-

C o c c ine llid a e s p 3 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

-

0.13

-

Do r u lu t e ip e s ( De r ma p te r a : F o r fic ulid a e )

-

-

-

0.13

-

Ela te r id a e s p 1 ( I ns e c ta : C o le o p te r a )

-

-

-

0.13

-

Re d uviid a e s p 1 ( I ns e c ta : He mip te r a )

-

-

-

0.13

-

Or iu s p e r p u n c t a t u s ( He mip te r a : Antho c o r id a e )

-

-

-

-

1.17

M is u m e n o p s p a llid u s ( Ar a ne a e : Tho mis id a e )

-

-

-

-

0.17

M is u m e n o p s p a lle n s ( Ar a ne a e : Tho mis id a e )

-

-

0.8

0.41

M yma r id a e s p 2 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

0.03

-

-

-

-

F igitid a e s p 2 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

0.03

-

-

-

0.17

To ta l p r e d a to r s /s a mp le

6.91

8.04

0.17 16.18

PARAS I TO I DS

Tr ic ho gr a mma tid a e s p 2 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

0.03

-

-

M yma r id a e s p 1 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

0.01

0.01

-

Tr ic ho gr a mma tid a e s p 1 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

0.01

F igitid a e s p 1 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

-

0.25

0.17

0.01

-

-

-

0.03

-

-

-

A p ro s t o c e t u s s p . ( Hyme no p te r a : Eulo p hid a e )

-

-

0.25

Op iu s s p 1 ( Hyme no p te r a : Br a c o nid a e )

-

-

0.25

0.25 -

-

-

Be thylid a e s p ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

-

-

0.13

-

0.17 Continue...

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785

Natural enemies in onion fields

Table 1 - Continuation. Ba r y s c a p u s s p 1 ( Hyme no p te r a : Eulo p hid a e )

-

-

0.13

-

-

G a le o p s o m y ia s p 1 ( Hyme no p te r a : Eulo p hid a e )

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-

0.13

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L y s ip h le b u s t e s t a c e ip e s ( Hyme no p te r a : Br a c o nid a e )

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0.13

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M yma r id a e s p 3 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

-

-

0.13

-

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S c e lio nid a e s p 4 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

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0.13

0.13

-

Tr ic ho gr a mma tid a e s p 3 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

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0.25

-

S c e lio nid a e s p 1 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

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1.17

F igitid a e s p 3 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

-

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0.67

S c e lio n id a e s p 3 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a )

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-

-

-

0.50

-

-

0.17

1.28

0.88

3.02

S c e lio nid a e s p 2 ( I ns e c ta : Hyme no p te r a ) To ta l p a r a s ito id s /s a mp le Ric hne s s To ta l/s a mp le H' 1

-

-

0 . 11

0.05

37

24

40

40

40

28.47

42.45

28.26

25.62

11 6 . 5 4

0.453

0.325

0.996

1.231

1.069

Means/sample less than 0.03 in onion and marigold samples were disregarded.

In general, there was high similarity for phythophagous (75.98 through cluster analysis, Table 2) and correlation (R2 = 0.9985) between species collected in onions at 5 m and at 30 m from the marigold strip, thus indicating high relation between the amount of each species in different distances. For natural enemies these values are low (51.84% similarity, Table 2, and R2 = 0.9063). In spite of these similarities, the main phytophagous species collected, T. tabaci, was 57% more abundant far from marigold than near it. A similar result was found for the second most abundant species, Therioaphis trifolii (Hemiptera: Aphidae), which was 15% more abundant far from the marigold strip. The opposite was observed with predators, especially Stomatothrips angustipennis, Stomatothrips rotundus and Franklinothrips vespiformis (Thysanoptera: Aeolothripidae), which were twice as abundant in onion plants near the marigold strip. Parasitoid abundance, in general, was very low in onion plants, but much lower far from the marigold strip (Table 1). Regarding marigold plants (Table 1) we found more richness and abundance of parasitoids compared to onion plants, since those plants produce pollen and nectar that potentially can sustain parasitoid populations (Baggen, 1999). Very low percentages of similarity were observed between phytophagous and entomophagous on onion compared to marigold (Table 2). For herbivores the values are similar in relation to the distance from marigold, but become lower as the flowering stage advance. That was expected since the main herbivore species, T. tabaci, was not observed on marigold at peak and late flowering stage. For natural enemies the similarity was even lower compared to herbivores, but

the distance to marigold strip affect the values, since they were higher if compared onion at 5 m with onion at 30 m from the attractive plants. So these low natural enemies’ similarities between marigold and onion indicate that not the same but different species were found on onion near attractive plants. Therefore, the main phytophagous species were more abundant in onion plants 30 m from marigold, while the main predators were more abundant in plants close to the attractive species. However, Gonçalves & Souza-Silva (2003), studying only T. tabaci and Toxomerus spp. (Diptera: Syrphidae) populations in relation to different plant species in rows surrounding the onion field, observed no population decrease of the pest species. This study, however, only included abundance of thrips nymphs and syrphid larvae, and there may have been differences in the abundance of other phytophagous and predatory species. Higher herbivore species richness but lower abundance were detected in plots near marigold than in plots far from marigold. Nineteen taxa 5 m from marigold and 15 taxa 30 m from onion plants were found. Phytophagous insect abundance, however, was greater far from than near to marigold strips, 41.99 and 27.57 herbivores / sample, respectively. Both greater abundance and higher species richness of entomophagous species (predators and parasitoids) were found in plots near marigold than in plots far from marigold. Eighteen taxa 5 m from marigold and only ten 30 m from marigold plants were found, as well as nearly twice as many natural enemies near to as far from marigold strips, 0.91 and 0.46 insects / sample, respectively. Hence, we found higher diversity of both phytophagous and entomophagous species on onion plants close to mari-

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Silveira et al.

Table 2 - Cluster analysis (% similarity) for phytophagous and entomophagous among the different treatments for onion and marigold under organic farming. P hyto p ha go us

O nio n 3 0 m

M a rigo ld - o ns e t

M a rigo ld - p e a k

M a rigo ld - la te

O nio n 5 m

75.9827

16.5648

8.4939

1.6795

O nio n 3 0 m

-

15.2823

6.2235

3.6454

M a rigo ld - o ns e t

-

-

34.6388

3.0578

M a rigo ld - p e a k

-

-

-

17.6041

Ento mo p ha go us

O nio n 3 0 m

M a rigo ld - o ns e t 9.6322

M a rigo ld - p e a k

M a rigo ld - la te

O nio n 5 m

51.844

3.934

7.7457

2.3976

O nio n 3 0 m

-

2.0913

0.4386

M a rigo ld - o ns e t

-

-

67.4854

46.1857

M a rigo ld - p e a k

-

-

-

42.5552

gold rows, but increased herbivore abundance and decreased natural enemy abundance on onion plants at greater distances from marigold. For the samples on marigold strips, species dynamics varied depending on the developmental stage, abundance and similarity (Tables 1 and 2), but not for richness: the same number of taxa (40) was collected considering all arthropod categories. While no numerical difference was observed, species composition varied greatly between flowering stages. The analysis of similarity indices between marigold developmental stages (Table 2) indicated that there is greater similarity between the onset and peak flowering periods for phytophagous (34.6%) than between the late flowering and the other stages (3.05 to 17.6%). For the entomophagous the similarities is bigger (Table 2) ranging between 42 and 67.5% depending on the flowering stage. This indicates that a major number of natural enemy species uses the marigold strip during more time than the herbivores do, witch is interesting for biological control. The higher diversity index was observed in marigold during full bloom (H’, Table 1), when the predator Orius insidiosus was most abundant, as well as herbivore Aphis fabae Scopoli (Hemiptera: Aphididae). This is in accordance with previous observations. There was a slight dominance of phytophagous species at the beginning and at the end of flowering periods (the aphid A. fabae and the Lygaeidae Nysius sp., respectively), resulting in lower diversity indices at these stages. The marigold at the onset of flowering was more attractive to sucking phytophagous species, e.g. Hemiptera from the families Aphidae, Psyllidae and Membracidae, which combined represented over 60% of the collected individuals. This was expected because plants were still undergoing vegetative growth, i.e. sprouting and producing flowers, which were attractive to these species. At full flowering period, Aphidae represented only 29% of phytophagous species, when thrips (Thysanoptera) became dominant, with over 52%

of the phytophagous and 34% of the entire arthropod abundance at this stage. This tendency was confirmed at the end of the flowering period, when thrips abundance increased to 55% of the total arthropods. Besides these phytophagous species, the sucking hemipteran Nysius sp. became very abundant in marigold flowers at this stage. This dominance of phytophagous taxa in the beginning and the end of marigold flowering periods, however, did not produce a great impact on the onion field, because insects using marigold as a host plant (e.g. aphids, thrips or other phytophagous bugs) are not the same as those that attack onion plants, especially T. tabaci, the primary onion pest (Table 1). This is confirmed by the similarity index between onion and marigold collections (Table 2), which reached 16.56% between onion near marigold and the initial marigold development stage. This is an indication that few phytophagous species were found at both plant species, except for A. fabae and T. trifolli, which were collected in marigold and onion. This study was set in a particular situation and therefore the data would probably not fit the expectations of other people working on organic agriculture in other conditions. Thus, further tests could be necessary to clarify the role of marigold plants near the onion crop in other areas. Anyway the data of the association of marigold plants and onion crops will certainly help organic onion growers mainly in reducing the production costs. We found evidence that marigold strip is supporting alternative prey and hosts, mainly from full blossom to the end of the flowering period, which are key components of conservation biological control. This fact is very important to maintain local populations of generalist predators and parasitoids (Landis et al., 2000). For example, O. insidiosus abundance was higher during late flowering, possibly in response to the increase in thrips number at that time. Since the

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Natural enemies in onion fields

phytophagous species involved are not potential pests to onion plants, their population maintenance in the system is not likely to have the associated negative impact of increasing crop herbivore. Therefore, keeping marigold rows close to the onion field results in higher diversity and abundance of natural enemies than when the attractive species is kept far from onion plants. This indicates a beneficial effect of marigold on the onion field, especially on the dynamics of the arthropod species, which varies as onion plants are collected from more distant marigold plants. Additional studies are necessary to determine the least distance between onion crop and the marigold rows and what is the best width of these rows.

ACKNOWLEDGEMENTS To Mr. Ulisses Murakami for his collaboration, to FAPESP for the scholarship granted to the first author (Process no. 2003/01497-4) and financial support to this study (Process no. 2003/09819-0), as well as to Valmir A. Costa (Instituto Biológico de Campinas) for parasitoid identification. To FAPEMIG for financial support (Process EDT 655/07).

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Received December 17, 2007 Accepted June 10, 2009

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Cravo-de-defunto como planta atrativa para tripes

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CRAVO-DE-DEFUNTO COMO PLANTA ATRATIVA PARA TRIPES EM CULTIVO PROTEGIDO DE MELÃO ORGÂNICO ( 1 )

FERNANDA SALLES CUNHA PERES (2); ODAIR APARECIDO FERNANDES (3*); LUÍS CLÁUDIO PATERNO SILVEIRA (4); CHERRE SADE BEZERRA DA SILVA (2)

RESUMO Foi avaliada a atratividade de Tagetes patula L. (cravo-de-defunto) sobre tripes (Thysanoptera) em cultivo protegido de melão. Foram estudadas a abundância, dominância, frequência e constância de espécies de tripes, utilizando-se análise faunística, análise de agrupamento (AA) e análise de componentes principais (ACP). Nas extremidades das estufas com cultivo de melão foram plantadas faixas de cravo-de-defunto. Os insetos foram amostrados batendo-se três ponteiros das plantas de melão e todas as plantas inteiras de cravo-de-defunto (1 m 2) em bandejas brancas. Os pontos de coleta foram: T. patula, melão consorciado com cravo-de-defunto e melão nas distâncias de 6 m, 12 m, 18 m e 24 m do cravo-de-defunto. Foram encontradas 11 espécies de tripes nas plantas de melão e cravo-de-defunto: Neohydatothrips sp., Frankliniella sp. 1, Frankliniella sp. 2, Frankliniella schultzei (Trybom), Scirtothrips sp., Caliothrips sp., Microcephalothrips sp., Franklinothrips vespiformis (Crawford), Arorathrips sp., Ceratothripoides sp. e Haplothrips sp. As espécies Neohydatothrips sp., Frankliniella sp. 1, F. schultzei e Caliothrips sp. foram dominantes. Estas foram utilizadas para determinar a atratividade do cravo-de-defunto. As análises demonstraram a existência de três grupos diferenciados: (1) cravo-de-defunto; (2) melão consorciado com T. patula e (3) melão nas distâncias de 6 m, 12 m, 18 m e 24 m do cravo-de-defunto. Por meio das AA e ACP foi possível verificar diferenças na abundância entre os pontos de coleta, mostrando a atratividade de T. patula sobre os tripes. Concluiu-se que o cravo-de-defunto pode ser utilizado como planta atrativa na cultura de melão para várias espécies de tripes. Palavras-chave: Thysanoptera, planta armadilha, abundância, diversidade.

ABSTRACT MARIGOLD AS ATTRACTIVE PLANT FOR THRIPS IN PROTECTED ORGANIC MELON CULTIVATION The attractiveness of Tagetes patula L. (marigold) to thrips (Thysanoptera) in greenhoused melon was evaluated. Abundance, dominance, frequency, and constancy of thrips species were studied by using faunistic analysis, cluster analysis (CA) and principal component analysis (PCA). Marigold was planted only at the edge of the greenhouses. Insect sampling on melon plants was taken by shaking three vine growing ends on a white tray whereas similar procedure was used for sampling marigold but shaking all plants of 1 m 2 . Samplings points where on T. patula edge, on melon planted along with marigold, and on melon planted at 6m, 12m, 18m, and 24m from marigold edge. Eleven thrips species were found on both melon and marigold plants: Neohydatothrips sp., Frankliniella sp. 1, Frankliniella sp. 2, Frankliniella

( 1) Parte da Dissertação de Mestrado da primeira autora. Recebido para publicação em 26 de junho de 2007 e aceito em 24 de abril de 2009. ( 2) Mestre em Agronomia (Entomologia Agrícola), Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho -UNESP, Campus de Jaboticabal, Departamento de Fitossanidade, Rod. Prof. Paulo Donato Castellane, s/n, 14884-900 Jaboticabal (SP). E-mail: [email protected]; [email protected] (3) Departamento de Fitossanidade, UNESP/FCAV. E-mail: [email protected] (*) Autor correspondente. Bolsista CNPq. ( 4) Departamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras, Caixa Postal 3037, 37200-000 Lavras (MG). E-mail: lcpsilveira @ufla.br

Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

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F.S.C. Peres et al.

schultzei (Trybom), Scirtothrips sp., Caliothrips sp., Microcephalothrips sp., Franklinothrips vespiformis (Crawford), Arorathrips sp., Ceratothripoides sp., and Haplothrips sp. The dominant species were: Neohydatothrips sp., Frankliniella sp. 1, F. schultzei, and Caliothrips sp. Analyses of the dominant species indicate three different groups according to abundance: (1) marigold, (2) melon along with T. patula, and (3) melon at 6m, 12m, 18m, and 24m from marigold. Significant differences among sampling sites were verified by using CA and PCA. Therefore, T. patula is attractive to thrips and may be used as trap crop in melon cultivation for several thrips species. Key words: Thysanoptera, trap crop, abundance, diversity.

1. INTRODUÇÃO No Brasil estima-se que a produção sob o sistema de cultivo protegido seja atualmente de 17.000 hectares (B UENO , 2008). No Estado de São Paulo, aproximadamente 60% da área sob cultivo protegido corresponde ao plantio de hortaliças, enquanto o restante é destinado às flores de corte e envasadas (T I V E L L I , 1998). Dentre as principais hortaliças cultivadas estão o tomate, o pepino, a alface e o pimentão. Além disso, mais de 400 espécies de plantas ornamentais, principalmente rosas, crisântemos, gérberas, violetas, azaléias e gladíolos, são também cultivadas em sistema protegido (BUENO, 1999; IBRAFLOR , 2000). O cultivo protegido proporciona produção o ano inteiro. Por outro lado, favorece o estabelecimento de pragas específicas, pois o ambiente tem alimento abundante e clima propício para propagação, aumentando as populações rapidamente (PARRELLA et al., 1999). Por esse, há necessidade do aumento do número de aplicações de inseticidas, tornando o ambiente insalubre para os trabalhadores, e contribuindo para o desenvolvimento de resistência das pragas (OLIVEIRA , 1995). Um método de sucesso para o controle de pragas em cultivos protegidos é o manejo integrado (MIP), que utiliza vários métodos de controle, como o biológico, cultural e químico, além do manejo do agroecossistema, com uso de plantas armadilhas e plantas atrativas para inimigos naturais (P ICANÇO e G UEDES , 1999; P ALLINI et al., 2004). O uso de plantas de bordadura permite o aumento da diversidade vegetal, que é importante para a estabilidade da dinâmica populacional dos insetos fitófagos e favorece positivamente a biologia e dinâmica dos insetos benéficos, pela maior quantidade de alimento disponível para adultos (pólen e néctar), presença de presas alternativas e variedade de micro-habitat (A NDOW , 1991; A LTIERI e N ICHOLLS , 1999; A LTIERI et al., 2003). A entomofauna benéfica associada a plantas cultivadas tem sido avaliada para várias espécies, tais como milho, milheto, crotalária e nabo forrageiro (SILVEIRA NETO , 2005). Assim, pode-se incrementar o Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

controle biológico natural por meio do aumento de diversidade em bordaduras de cultivos. Estudos nessa linha de pesquisa são escassos, comparados aos estudos envolvendo liberação de inimigos naturais (controle biológico aplicado). O consórcio de plantas é uma alternativa viável para os agricultores, pois permite economia de espaço na área cultivada. O consórcio de cravo-dedefunto (Tagetes erecta L. e Tagetes patula L.) com tomate teve sucesso. Estudos demonstraram que o consórcio com esta planta ornamental reduz os índices de afídeos, nematóides, moscas-brancas e plantas contaminadas com vírus, bem como pode causar o aumento da produção do tomateiro (M ARTOWO e ROHAMA , 1987; ABID e MAGBOOL , 1990; ZAVALETA -MEJIA e GOMES, 1995). Portanto, pode-se utilizar plantas em bordadura para atuar como atrativas de inimigos naturais ou como armadilha para organismos fitófagos. Assim, o objetivo deste trabalho foi buscar estratégia para proteger o cultivo de melão orgânico da infestação de tripes por meio da avaliação da atração do cravo-de-defunto (T. patula) cultivado nas extremidades de estufas com melão.

2. MATERIAL E MÉTODOS O experimento foi desenvolvido no Sítio Oyafuso, localizado no município de Araraquara (SP), certificado como produtor orgânico pelo Instituto Biodinâmico (IBD), em duas casas de vegetação tipo semiarco, com 60 m de comprimento e 7 m de largura, totalizando 420 m 2 de cultivo protegido, cultivada com melão (Cucumis melo L., variedade Net Melon). Os canteiros para cultivo foram compostos por: solo, cultura anterior incorporada (tomate e plantas invasoras), composto (torta de mamona, farelo de arroz, pó de rocha, cinza, calcário de ostra), água com melaço, ácido bórico, sulfato de zinco, molibdato de sódio e capim napier triturado. A casa de vegetação possuia quatro canteiros de 1 m de largura cada um. Um corredor de 1 m foi mantido entre os canteiros.

Cravo-de-defunto como planta atrativa para tripes

Melão e cravo-de-defunto (T. patula) foram semeados em bandejas de isopor de 288 células contendo substrato Ecosolo® e, após 30 dias da emergência, as mudas foram transplantadas para a casa de vegetação. O espaçamento utilizado para o melão foi de 30 x 30 cm e todos os canteiros da casa

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de vegetação foram transplantados. O cravo-dedefunto foi transplantado em duas faixas de 5 m nas extremidades das estufas, em espaçamento de 10 x 30 cm. No cruzamento destas faixas com os canteiros de melão, portanto, ocorreu a consorciação (Figura 1).

Figura 1. Croqui da área experimental indicando os pontos de coleta (Cravo-de-defunto; T1 [Melão consorciado com cravo-de-defunto]; T2, T3, T4 e T5 [Melão à distância de 6m, 12m, 18m e 24m do cravo-de-defunto]).

Os pontos de coleta foram a) cravo-de-defunto entre os canteiros com as plantas de melão; b) melão consorciado com cravo-de-defunto (T1); c) melão à distância de 6 m (T2); d) melão à distância de 12 m (T3); e) melão à distância de 18 m (T4) e f) melão à distância de 24 m do cravo-de-defunto (T5). As coletas de insetos foram feitas durante seis semanas. Cada amostra constitui-se de três ponteiros de plantas de melão e 1 m 2 de plantas de cravo-de-defunto. As plantas foram batidas em bandeja branca e os insetos sugados em seguida, com sugador bucal. Após a sucção, os insetos foram armazenados em frascos contendo álcool 60% para posterior identificação. No laboratório foi feita a separação dos tripes, os quais foram encaminhados para identificação das espécies. As amostragens foram iniciadas 30 dias após o transplante do melão e realizadas até a frutificação (próximo à colheita), totalizando 144 amostras. Essas amostragens foram realizadas em janeiro e fevereiro de 2006. Os dados foram analisados através dos índices faunísticos, por meio do programa Anafau (SILVEIRA N ETO et al., 2005), adotando-se o Método de Sakagami e Larroca para definir as classes de abundância, dominância, frequência e constância, com base em SILVEIRA N ETO et al. (1976). Além disso, as espécies dominantes dadas pela análise faunística

foram submetidas à análise exploratória multivariada de dados realizando-se a Análise de Componentes Principais e Análise de Agrupamento, com o uso do programa Statistic 7.0 (STATSOFT, 2004). As análises de Agrupamentos (AA), hierárquica e não hierárquica (Kmédias) e de Componentes Principais (ACP) foram empregadas para avaliar a atratividade de T. patula nos diferentes pontos de coleta. 3. RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram constatadas onze espécies de tripes, sendo uma predadora, uma onívora e nove fitófagas. Arorathrips sp., Ceratothripoides sp. e Haplothrips sp. foram observadas exclusivamente em melão. Microcephalothrips sp., Frankliniella sp. 2 e Franklinothrips vespiformis (Crawford) foram coletadas somente em T. patula. As espécies Neohydatothrips sp., Frankliniella sp.1, Frankliniella schultzei (Trybom), Scirtothrips sp. e Caliothrips sp. estavam associadas às duas culturas (Tabela 1). Das onze espécies coletadas, quatro (36,4 %) foram acidentais (50% de presença nas coletas), de acordo com classificação proposta por S ILVEIRA NETO et al. (1976) (Tabela 2). Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

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F.S.C. Peres et al.

Tabela 1. Espécies de tripes (Thysanoptera) encontradas em cultivo protegido de melão, em cujas extremidades foi realizado cultivo consorciado de cravo-de-defunto Espécies de Tripes

Categoria

Cravo-de-defunto

Neohydatothrips sp.

Fitófago

X

Haplothrips sp.

Fitófago

Franklinothrips vespiformis

Predador

X

Frankliniella sp.1

Fitófago

X

Frankliniella sp.2

Fitófago

X

Melão X X X

Frankliniella schultzei

Onívoro

X

X

Scirtothrips sp.

Fitófago

X

X

Caliothrips sp.

Fitófago

X

X

Arorathrips sp.

Fitófago

Ceratothripoides sp.

Fitófago

Microcephalothrips sp.

Fitófago

X X X

Destaca-se que a maioria das espécies registradas neste estudo (81,82%) são fitófagas. A abundância de espécies de tripes comuns foi maior em T. patula com 64,72%, seguida do melão consorciado com T. patula (12,44%) e de melão cultivado isoladamente a 6 m, 24 m, 12 m e 18 m de distância da bordadura de cravo-de-defunto com 8,70%; 5,50%; 4,32% e 4,32% respectivamente (Tabela 3). Destaca-se que Scirtothrips sp. foi constatado em cravo-de-defunto com 87,5% dos indivíduos e em melão consorciado com cravo-de-defunto com 12,5%, não sendo observado no melão isoladamente. Esse fato pode mostrar a influência de T. patula sobre Scirtothrips sp. Embora, no Brasil, tripes não sejam pragas importantes no melão, Scirtothrips dorsalis

Hood é considerada uma praga prejudicial da cultura no Canadá, Flórida, Porto Rico e Caribe (V ENETTE e D AVIS , 2004). As espécies dominantes foram Neohydatothrips sp. (27,32% dos indivíduos capturados) e Frankliniella sp. 1 (33,88%), sendo muito abundantes, muito freqüentes e constantes, enquanto F. schultzei (11,48%) e Caliothrips sp. (12,02%) foram abundantes, freqüentes e constantes (Tabela 3). Vários gêneros de tripes registrados neste estudo têm sido observados em culturas importantes, como Neohydatothrips em feijão, soja e cravo-de-defunto; Caliothrips e Arorathrips em citros e monocotiledôneas; Microcephalothrips em dicotiledôneas e Scirtothrips em mandioca.

Tabela 2. Análise faunística das espécies de Thysanoptera observadas em cultivo de melão contendo as extremidades com cravo-de-defunto Espécie

Indivíduos

Dominância

Abundância

Freqüência

Constância

% Neohydatothrips

27,32

D

MA

MF

W

Haplothrips sp.

6,56

ND

C

F

W

Frankliniella vespiformis Frankliniella sp.1 Frankliniella sp.2

0,55

ND

R

PF

Z

33,88

D

MA

MF

W

1,64

ND

R

PF

Z

11,48

D

C

F

W

Scirtothrips sp.

4,37

ND

C

F

W

Caliothrips sp.

12,02

D

C

F

W

Arorathrips sp.

1,09

ND

R

PF

Y

Ceratothripoides sp.

0,55

ND

R

PF

Z

Microcephalothrips sp.

0,55

ND

R

PF

Z

Frankliniella schultzei

D = dominante; ND = não dominante; A = abundante; C = comum; R = rara; MA = muito abundante; F = freqüente; MF = muito freqüente; PF = pouco freqüente; W = constante; Y = acessória; Z = acidental.

Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

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Cravo-de-defunto como planta atrativa para tripes

Espécies de Haplothrips, por outro lado, podem causar distorção, enrolamento e galhas em folhas de eucalipto (M ONTEIRO , 2002). F. schultzei é vetor de tospovirus e considerado praga de várias culturas, como algodoeiro, alface, melancia, tomateiro, pimentão e fumo (MONTEIRO et al., 1999), embora possa utilizar ovos de outros ácaros para se alimentar (MILNE e W ALTER , 1997) e, desse modo, atuar como

predador. Esta espécie ocorreu no cultivo de melão e pode ser verificada também em girassol, roseira, amendoinzeiro, soja, batata, pepino, cebola, videira e abobrinha, mas aparentemente sem causar danos significativos, de acordo com M ONTEIRO et al. (1999). Esse fato corrobora as observações de campo, pois não foi observado qualquer dano à cultura de melão na área de estudo.

Tabela 3. Proporção (%) das espécies de Thysanoptera observadas em melão e T. patula cultivados em casa de vegetação, em diferentes condições Espécie Neohydatothrips sp.

T. patula 92,68

Melão consorciado

Melão a 6 m

Melão a 12 m

Melão a 18 m

Melão a 24 m

T. patula

de T. patula

de T. patula

de T. patula

de T. patula

4,88

2,44

-

-

-

Frankliniella sp.

32,14

28,57

16,07

5,36

5,36

12,50

Frankliniella schultzei

30,00

10,00

25,00

10,00

10,00

15,00

Scirtothrips sp.

87,50

12,50

-

-

-

-

Caliothrips sp.

81,25

6,25

-

6,25

6,25

-

64,72

12,44

8,70

4,32

4,32

5,50

Total

A maior abundância de espécies de tripes verificadas em cravo-de-defunto quando comparada ao melão revela que o uso dessa planta para aumento de diversidade vegetal pode ser interessante. Como não foram observados danos de tripes às plantas de melão, conclui-se que o uso de cravo nas bordaduras contribuiu para aumento da diversidade de fitófagos não-praga, que podem servir de alimento alternativo para diversos organismos entomófagos. Os tripes servem como presas para Coccinellidae (Coleoptera), Anthocoridae (Hemiptera) e Chrysopidae (Neuroptera), dentre outros insetos, além de hospedarem parasitóides Eulophidae (LATTIN , 2000; TAGASHIRA e HIROSE, 2001; DELIGEORGIDIS et al., 2005). Dentre os hemípteros Anthocoridae, destacamse as espécies do gênero Orius Wolff. Esse grupo tem ampla distribuição mundial e é predador de pequenos artrópodes como tripes, ácaros, moscas-brancas e pulgões (LATTIN, 2000). Em estudos com O. insidiosus, ELKASSABANY et al. (1996) verificaram que os insetos foram coletados em várias plantas invasoras com altas densidades de tripes. Isso mostra a importância da utilização dessas plantas como atrativo de tripes, formando um micro-habitat favorável a inimigos naturais, para que mantenham e migrem para a cultura, de modo que controlem outras pragas. De acordo com os resultados verificados pela análise de agrupamento hierárquico (AA), ocorreram diferenças na densidade do tripes, entre os pontos de coleta, separando-se em três grupos distintos: I - T. patula, II - melão consorciado com T. patula e III - melão à distância de 6 m e a 24 m

(Figura 2). No grupo III, pode-se observar no dendograma a separação em dois subgrupos: melão a 6 m e 24 m do cravo-de-defunto e o outro grupo melão a 12 m e a 18 m do cravo-dedefunto. Pela análise K-médias, a maior densidade de tripes ocorreu no grupo I, seguido pelo grupo II e, em baixa densidade, pelo grupo III (Figura 3), confirmando a separação de grupos pela AA hierárquico. Isso mostra que T. patula abriga uma densidade alta de tripes, podendo funcionar como um reservatório de alimento alternativo para predadores e parasitóides. Pelos resultados da análise dos componentes principais (ACP) para os seis pontos de coleta combinados, observou-se que os dois primeiros eixos explicaram 91% da variação total entre os caracteres; o primeiro componente explicou 79,75% da variação total e o segundo 11,25% (Figura 4). O gráfico da projeção dos pontos de coleta no espaço dos dois primeiros componentes revela a existência de três grupos: um formado por cravo-de-defunto (I), outro por melão consorciado com T. patula e um terceiro, por melão a 6 m, 12 m, 18 m e 24 m de distância do cravode-defunto (Figura 4). Assim, através da ACP, confirmou-se a separação em três grupos. Percebe-se ainda que não houve diferença na diversidade e abundância de tripes nas plantas de melão cultivadas a diferentes distâncias do cravo-de-defunto. Portanto, não houve gradiente populacional das espécies ao longo da casa de vegetação. Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

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F.S.C. Peres et al.

espécies de tripes. Estudos futuros devem ser feitos para determinar a atratividade do cravo-de-defunto sobre outras espécies fitófagas e, conseqüentemente, sobre os entomófagos, pois, além de cultura-armadilha para tripes, o cravo-de-defunto pode ser também atrativo para inimigos naturais, que utilizariam estes recursos alimentares para se manterem na área de cultivo de melão.

Figura 2. Análise de agrupamento hierárquico, considerando-se todos os pontos de coleta e espécies dominantes de tripes (Thysanoptera) amostrados. Os números I, II e III referem-se aos grupos formados. Grupo I: T. patula, II: Melão consorciado com T. patula (T1) e III: melão a 6 m (T2), 12 m (T3), 18 m (T4) e 24 m de T. patula (T5).

Figura 3. Análise de agrupamento não-hierárquico (Kmédias), considerando-se todos os pontos de coleta e espécies dominantes de tripes (Thysanoptera) amostrados.

O gráfico da projeção das variáveis no espaço dos dois primeiros componentes confirma a atratividade de T. patula sobre as espécies de tripes (Figura 4). O cravo-de-defunto foi o que mais contribuiu para o direcionamento das espécies no primeiro componente enquanto no segundo foi o consórcio de melão com o cravo-de-defunto (Tabela 4). Os padrões de ordenação entre as variáveis sugerem que o direcionamento está relacionado com o cravode-defunto. Portanto, isso pode ter sido causado pela sua atratividade aos insetos fitófagos. Os três métodos multivariados permitiram verificar que existe atração dos tripes por T. patula. As espécies atraídas, no entanto, não provocaram danos à cultura do melão durante o período amostrado, que compreendeu tanto parte do período vegetativo, como do período reprodutivo da planta. Assim, T. patula pode ser recomendado como alternativa vegetal para o plantio em bordadura de cultivo protegido de melão visando atrair diversas Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

Figura 4. Componentes principais considerando-se todos os pontos e variáveis (espécies dominantes de tripes) amostrados. Os números I, II e III referem-se aos agrupamentos baseados no dendrograma. Grupo I (T. patula), II (Melão consorciado com T. patula) e III (melão a 6 m, 12m, 18 m e 24 m de T. patula) mostram a influência sobre os tripes.

Tabela 4. Fatores embasados na correlação da análise de componentes principais para as quatro espécies de tripes avaliadas Pontos de coleta

CP 1

CP 2

Cravo-de-defunto

-1,96500

-0,263435

Melão consorciado com cravo-de-defunto

0,13015

2,007754

Melão a 6 m do cravo-de-defunto

0,03554

-0,591391

Melão a 12 m do cravo-de-defunto

0,68282

-0,517663

Melão a 18 m do cravo-de-defunto

0,68282

-0,517663

Melão a 24 m do cravo-de-defunto

0,43368

-0,117602

Cravo-de-defunto como planta atrativa para tripes

4. CONCLUSÃO O cravo-de-defunto, T. patula, serve como planta atrativa para Neohydatothrips sp.; Frankliniella sp. 1; Caliothrips sp. e F. schultzei (Thysanoptera) e, dessa forma, pode ser recomendado para plantio na bordadura do cultivo principal para reduzir a infestação por espécies fitófagas de tripes. AGRADECIMENTOS Os autores agradecem ao Sr. Marcelo Oyafuso, produtor orgânico de Araraquara (SP), pela colaboração e cessão da área para estudo e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo financiamento da bolsa de estudos do primeiro autor. Identificação de tripes com recursos da Fapemig. Agradecem os dois revisores anônimos pelas contribuições. REFERÊNCIAS ABID, M.; MAGBOOL, M.A. Effects of inter-cropping of Tagetes erecta on root-knot disease and growth of tomato. International Nematology Network Newsletter, v.7, p. 41-42, 1990. ALTIERI, M.A.; NICHOLLS, C.I. Biodiversity, ecosystem function, and insect pest management in agricultural systems. In: COLLINS W.W.; QUALSET C.O. (Ed.). Biodiversity in agroecosystems. Boca Raton: CRC Press, 1999. p. 69-84. ALTIERI, M.A.; SILVA, E.N.; NICHOLLS, C.I. O papel da biodiversidade no manejo de pragas. Ribeirão Preto: Holos, 2003. 226p. ANDOW, D.A. Vegetational diversity and arthropod population response. Annual Review of Entomology, v.36, p.561-586, 1991. BUENO, V.H.P. Protected cultivation and research on biological control of pests in greenhouses in Brazil. IOBC/ WPRS Bulletin, v. 22, p.21-24, 1999. BUENO, V.H.P. Identificação e controle pragas sob sistema de cultivo protegido. Revista Plasticultura, v.1, n.3, p.34-35, 2008. DELIGEORGIDIS, P. N.; IPSILANDIS, C.G., VAIOPOULOU, M.; KALTSOUDAS, G.; SIDIROPOULOS, G. Predatory effect of Coccinella septempunctata on Thrips tabaci and Trialeurodes vaporariorum. Journal of Applied Entomology, v.129, p.246– 249, 2005. ELKASSABANY, E.; RUBERSON, J.R.; KRING T. Seasonal distribution and overwintering of Orius insidiosus (Say) in Arkansas. Journal of Entomological Science, v.31, p.7688, 1996. IBRAFLOR. O desenvolvimento da floricultura brasileira. Relatório Floricultura Brasileira 19. 2000. Disponível em: . Acesso em: 8 jan. 2007.

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Bragantia, Campinas, v.68, n.4, p.953-960, 2009

Efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia e capacidade predatória de Oris insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) predando Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae.

EFEITO DE CULTIVARES DE ALGODOEIRO SOBRE A BIOLOGIA E CAPACIDADE PREDATÓRIA DE ORIUS INSIDIOSUS (SAY, 1832) (HEMIPTERA: ANTHOCORIDAE) PREDANDO APHIS GOSSYPII GLOVER, 1877 (HEMIPTERA: APHIDIDAE) J.E.M. Oliveira 1, S.A. De Bortoli1, R.F. dos Santos1, L.C.P. Silveira 2 Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Departamento de Fitossanidade, Laboratório de Biologia e Criação de Insetos, Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane s/no, CEP 14884-900, Jaboticabal, SP, Brasil. E-mail: [email protected] 1

RESUMO Estudou-se a sobrevivência, a reprodução e a capacidade predatória de Orius insidiosus (Say) sobre o pulgão do algodoeiro Aphis gossypii Glover. Plantas de algodoeiro das cultivares Antares, CNPA7H e Acala 90 (respectivamente, glabra, de média pilosidade e pilosa) foram individualizadas e infestadas com quinze ninfas de terceiro/quarto estádio de A. gossypii e, em seguida, liberadas ninfas do predador O. insidiosus a partir do primeiro estádio ninfal. As avaliações foram realizadas diariamente, quantificando-se sobrevivência e desenvolvimento ninfal; o número de pulgões predados por dia e total; o número de ovos e a população do predador (total de indivíduos gerados pelas fêmeas) e determinada a eficiência de conversão alimentar através da taxa de predação de O. insidiosus. O desenvolvimento ninfal não foi afetado pelo cultivar de algodoeiro. O cultivar Antares favoreceu maior taxa diária de predação para os dois primeiros e quarto estádio ninfal e fase adulta de O. insidiosus. O número de ovos e de ninfas foi menor quando as fêmeas de O. insidiosus foram confinadas no cultivar Acala 90. A eficiência de conversão alimentar nos cultivares Antares, CNPA7H e Acala 90 foram, respectivamente, 4,28; 3,00 e 2,75 pulgões predados para cada ovo gerado pelo predador. PALAVRAS-CHAVE: Controle biológico, Orius insidiosus, Aphis gossypii, resistência de plantas, algodão. ABSTRACT EFFECT OF COTTON CULTIVARS ON BIOLOGICAL ASPECTS AND PREDATION BEHAVIOR OF ORIUS INSIDIOSUS (SAY) PREYING ON APHIS GOSSYPII GLOVER. The objective of this research was to determine the survival, reproduction and predaceous capacity of Orius insidiosus on cotton aphid Aphis gossypii. Cotton plants of Antares, CNPA7H and Acala 90 cultivars (respectively, without tricome, medium tricome density and high tricome density) were individualized and infested with 15 third/fourth instar nymphs of A. gossypii, and then first-instar nymphs of O.insidiosus were released on the plants. The evaluations were made daily, quantifying survival and nymphal development; the number of cotton aphids A. gossypii per day and total; the number of eggs and the population of the predator (number of insects by female); and the conversion efficiency of A. gossypii predaceous. The nymphal development did not differ according to the cotton cultivars. The Antares cultivar favored a higher daily predation rate for the 1st, 2nd and 4th instars and adults of O. insidiosus. The number of eggs and nymphs was smaller when O. insidiosus females were confined on the Acala 90 cultivar. According to the predation rate of O. insidiosus, the efficiency of alimentary conversion was determined for the Antares, CNPA7H and Acala 90 cultivars, being respectively, 4.28, 3.00 and 2.75 cotton aphid predation for each egg of the predator. KEY WORDS: Biological control, minute pirate bug, plant resistance, predation behavior.

INTRODUÇAO O algodoeiro pode sofrer dano em todas as suas fases de desenvolvimento por diversos insetos, com 2

danos significativos e perda de produção. A presença de espécies pragas, particularmente afídeos, tripes, mirídeos, lagartas, percevejos e ácaros, é comum em todos os sistemas de produção de algodão do mundo.

Universidade Federal de Lavras, Departamento de Entomologia, Lavras, MG, Brasil. Arq. Inst. Biol., São Paulo, v.75, n.1, p.45-52, jan./mar., 2008

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A maioria destas pragas é polífaga, sendo a produção do algodoeiro influenciada, portanto, pela comunidade de artrópodes presentes (LUTTRELL et al., 1994). A espécie de pulgão, Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae), tem sido constantemente relatada na cultura do algodoeiro, com infestações freqüentes e registro de ocorrência principalmente no início da cultura (CAUQUIL , 1981; DENÉCHÈRE , 1981). Essa espécie de pulgão é considerada como sendo a mais comum na cultura do algodoeiro, causando danos diretos através da sucção contínua da seiva (BRIOSO, 1996), e indiretos pela transmissão de viroses (PEÑA-MARTÍNEZ, 1992). Para o uso racional do agroecossistema cotonícola, é importante que se utilize todos os métodos disponíveis para o controle das pragas, dando preferência sempre à utilização e preservação no agroecossistema dos controladores biológicos, os quais podem ser associados com o método de resistência de plantas a insetos. A família Anthocoridae é constituída por pequenos insetos e possui cerca de 600 espécies, ocupando diversos habitats, desde vegetação nativa até diferentes agroecossistemas (LATTIN, 1999; LATTIN, 2000). No Brasil, a espécie Orius insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) é considerada como a mais abundante e de maior potencial para utilização em programas de controle biológico de diversas pragas (BUENO, 2000). O. insidiosus possui certas características que o torna promissor agente de controle biológico, destacando-se a alta eficiência de busca, habilidade para aumentar a população e agregação rápida quando há presas em abundância, além de sobreviver em baixa densidade de presas (BUSH et al., 1993). Esse predador é considerado uma espécie generalista, possuindo habilidade de se alimentar de diferentes presas e substratos e de se abrigar em diferentes agroecossistemas, o que o torna apto à exploração do ecossistema e a sobreviver naturalmente (SILVEIRA et al., 2003). O tipo de alimento pode interferir em vários parâmetros biológicos de O. insidiosus, como sobrevivência, longevidade, fecundidade e viabilidade dos ovos, podendo inclusive levá-lo a não completar o desenvolvimento (RICHARDS; SCHMIDT, 1996a; BUENO, 2000; MENDES; BUENO, 2001). A fecundidade de O. insidiosus é diretamente afetada pelo alimento, sendo esse um fator de influência direta para o aumento rápido de sua população (KIMAN; YEARGAN, 1985; RICHARDS; SCHMIDT, 1996a). As fêmeas de O. insidiosus ovipositam endofiticamente em uma grande variedade de substratos naturais, como vagens de leguminosas, caules de feijão, brotos de batata, inflorescências de picão Bidens pilosa L. (Asteraceae), pecíolos de folhas de algodoeiro, folhas de gerânio, pepino, batateira, entre outros (BUENO, 2000). O

substrato vegetal para oviposição pode afetar diretamente a fertilidade de O. insidiosus, sendo que uma das condições básicas exigidas é que o mesmo seja aceitável pelo predador (RICHARDS; SCHMIDT, 1996b). Em relação ao comportamento de O. insidiosus, os adultos são considerados bons voadores e, como as ninfas, movimentam-se rapidamente na planta a procura de suas presas. Possuem um eficiente comportamento de busca, sendo capazes de agregarem-se em áreas de grande densidade da presa, condição essa mais freqüente para as ninfas do que para os adultos (BUENO, 2000). A predação é um processo complexo, afetado por fatores básicos, como densidades da presa e do predador, e por fatores secundários, envolvendo as características do ambiente, da presa e do predador (HOLLING , 1961). A presença de predadores em um determinado ambiente e o seu efeito sobre a dinâmica da presa depende da habilidade do predador em encontrá-la, da sua densidade e qualidade (COHEN, 1998), ou seja, se houver presa em maior número e de melhor qualidade, certamente o predador mostrará boa resposta. No Brasil, estudos sobre bioecologia, quantificação e participação de O. insidiosus em agroecossistema do algodoeiro, tendo como presa o pulgão A. gossypii, ainda são escassos. Portanto, justifica-se a realização de estudos, a respeito da biologia e capacidade de predação desse percevejo sobre a presa A. gossypii. MATERIAL E MÉTODOS O experimento foi conduzido no Laboratório de Biologia e Criação de Insetos do Departamento de Fitossanidade da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias da Universidade Estadual Paulista FCAV/UNESP, Jaboticabal, São Paulo. As condições experimentais foram de 25± 1 o C, 70 ± 10% de umidade relativa e 14h de fotofase. Plantio de algodoeiro. Plantas de algodoeiro (Gossypium hirsutum L. raça Latifolium Hutch), Antares, CNPA 7H e Acala 90 foram cultivadas em bandejas de isopor e mantidas em telados livres de pragas e inimigos naturais. Foram realizados plantios escalonados com intervalos de 10 dias para obtenção de folhas e plantas adequadas para a manutenção da criação do pulgão A. gossypii e condução do experimento. Criação de Orius insidiosus. A criação do predador O. insidiosus foi iniciada a partir de espécimes coletados em agroecossitemas de algodão e milho no Campus da FCAV/UNESP, Jaboticabal, SP. A criação foi mantida em câmara climatizada tipo B.O.D. ajustada a 25 ± 1 o C e 70 ± 10% de umidade relativa e 14h de fotofase, adotando-se a metodologia adaptada de ISENHOUR; Y EARGAN (1981), SCHMIDT et al. (1995), BUENO (2000) e SILVEIRA; BUENO (2003).

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Efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia e capacidade predatória de Oris insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) predando Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae.

Fig. 1 - Presença de tricomas nos cultivares Antares (a), CNPAH7h (b) e Acala 90 (c). 25 ± 1 oC, 70 ± 10% de umidade relativa e 14h de fotofase.

Os adultos de O. insidiosus foram mantidos em gaiolas cilíndricas (1,7 L) vedadas com filme de PVC. No interior da gaiola colocou-se papel toalha, servindo como abrigo para os predadores. Para promover aeração foram feitos furos no filme de PVC, com auxílio de um estilete. Em cada recipiente de criação foram mantidos 50 casais do percevejo predador, ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae), como fonte alimentar e inflorescências de B. pilosa, como substrato de oviposição, sendo estas últimas tratadas em solução de hipoclorito a 2% por cerca de 2 minutos que, após secagem, foram fixadas a um chumaço de algodão embebido em água destilada para a manutenção da turgescência e fornecimento da umidade aos predadores. As inflorescências contendo ovos do predador foram removidas e transferidas para placas de Petri (14 x 2 cm). Um dia antes do previsto para eclosão das ninfas, ovos de A. kuehniella foram colocados no topo da inflorescência como fonte de alimento para as formas jovens. As ninfas do predador ao eclodirem permaneceram no interior da mesma placa por todo período ninfal. No interior da placa foi colocado papel toalha, servindo como abrigo para os predadores. Para promover aeração foram feitos furos no filme de PVC, com auxílio de um estilete. Em cada recipiente de criação das ninfas foram mantidos cerca de 100 indivíduos, sendo o fornecimento de água feito por um chumaço de algodão embebido com água destilada. O alimento e a água foram renovados a cada dois dias. Os adultos, logo após a emergência, foram separados em casais para iniciar o novo ciclo da criação. Criação Aphis gossypii. Os pulgões utilizados nos experimentos foram oriundos da criação mantida no laboratório em plantas do cultivar IAC 24. Essa criação foi iniciada com indivíduos coletados em plantas de algodoeiro de plantios comerciais da região de Jaboticabal, São Paulo, sendo posteriormente transferidos para plantas, mantidas em telado sob condições de laboratório, protegidas, para evitar a migração e infestação de outras espécies de pulgões e de inimigos naturais. Periodica-

mente, as colônias dos pulgões foram transferidas para novas plantas, com 20 dias de emergência ( OLIVEIRA et al., 2005; DE BORTOLI; OLIVEIRA, 2005). A caracterização das cultivares de algodoeiro foi feita quanto à presença e número de tricomas. Os testes foram conduzidos utilizando-se as cultivares Antares, CNPA7H e Acala 90, respectivamente, glabra, de pilosidade média e pilosa (Fig. 1) verificando-se a sua influência sobre os aspectos biológicos e a capacidade predatória de O. insidiosus sobre ninfas de terceiro e quarto estádios de A. gossypii. Fase jovem. O experimento foi iniciado com 75 ninfas de primeiro instar, oriundas de criação mantida em laboratório. As ninfas foram agrupadas em cinco por gaiola (placas de Petri - 14 x 2 cm) contendo no seu interior uma folha de algodoeiro de cada cultivar, inserida num tubo com água (tipo anestésico odontológico) com um chumaço de algodão. Diariamente foram disponibilizados em cada tratamento/cultivar, 15 pulgões de terceiro/quarto estádio e, a cada 24h da oferta, os insetos, predados ou não, foram repostos ou substituídos por indivíduos de idade semelhante ao descrito. As avaliações foram realizadas a cada 24h, observandose a duração, sobrevivência e capacidade predatória em cada instar e total da fase ninfal. Fase adulta. Ao atingirem a fase adulta, as fêmeas de O. insidiosus provenientes das ninfas mantidas nos seus respectivos tratamentos, foram acasaladas, mantendo-se os machos durante três dias (período suficiente para efetivação da cópula). Fêmea de O. insidiosus foi individualizada (placas de Petri - 14 x 2 cm) contendo no seu interior uma folha de algodoeiro de cada cultivar, inserida num tubo com água (tipo anestésico odontológico) com um chumaço de algodão. Diariamente foram disponibilizados em cada tratamento/cultivar, quinze pulgões de terceiro/quarto estádio e, a cada 24h da oferta, os insetos, predados ou não, foram repostos ou substituídos por indivíduos de idade semelhante ao descrito. Avaliou-se a longevidade; períodos de pré-oviposição, reprodução, pós-oviposição e incubação; número total de

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ovos e de ninfas por fêmea; taxa diária de produção de ovos e ninfas, em função do período reprodutivo; viabilidade dos ovos e o consumo médio diário e total da presa A. gossypii, além da eficiência de conversão alimentar [ER = número total de ovos/número total de pulgões predados], determinado a partir da taxa de predação por fêmeas do predador. Os dados de duração e sobrevivência de ninfas, longevidade e reprodução de fêmeas, e capacidade predatória nas duas fases de desenvolvimento do predador, foram submetidos à ANOVA simples, e as médias comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

(2003), quando as ninfas de O. insidiosus tiveram disponiblidade diária de ninfas de A. gossypii no 1º, 2º e 3º estádios ninfais. TOMMASINI et al. (2004) observaram semelhança no período de desenvolvimento de O. insidiosus alimentados com adultos de Frankliniella occidentalis (Pergande, 1895) para os dois primeiros e último estádios ninfais (2,1; 1,5 e 3,4 dias, respectivamente) e para toda fase ninfal (10 dias). MENDES; B UENO (2001) relataram que ninfas de O. insidiosus apresentam variações nos estádios ninfais de 1,9 a 3,1 dias, para o primeiro e quinto estádios ninfais, respectivamente, quando alimentadas com Caliothrips phaseoli (Hood, 1912). KIMAN; YEARGAN (1985) observaram que, o tempo de desenvolvimento de O. insidiosus foi de 15,8 dias quando alimentado com Sericothrips variabilis (Beach, 1896). Esses autores ainda relataram que, quando a presa era ovos de Heliothis virescens (Fabr., 1781), o tempo de desenvolvimento foi de até 13,4 dias. MCCAFFREY; HORSBURGH (1986) relataram que, quando alimentados com Panonychus ulmi (Koch, 1836) e mantidos em temperatura de 23 e 29º C, O. insidiosus apresentou o tempo de desenvolvimento de 18,8 e 9,5 dias, respectivamente.

RESULTADOS E DICUSSÃO O desenvolvimento (dias) de todos os estádios e na fase ninfal não foi afetado pelo cultivar de algodoeiro (Tabela1), apesar das ninfas mantidas nos cultivares com presença de tricomas apresentarem um alongamento em todos os estádios e no período ninfal. Período semelhante de desenvolvimento na fase ninfal (11,2 dias) foi observado por MENDES et al.

Tabela 1 - Duração média e sobrevivência de ninfas e da fase ninfal de Orius insidiosus predando Aphis gossypii em diferentes cultivares de algodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006. Instares

Tratamentos Duração (dias)1

I II III IV V Fase ninfal 1

Antares

CNPA7H

2,17 ± 0,38ª 1,52 ± 0,50ª 1,84 ± 0,45ª 1,60 ± 0,49ª 3,49 ± 0,51ª 10,59 ± 0,70ª

2,38 ± 0,49a 1,59 ± 0,50a 1,83 ± 0,38a 1,66 ± 0,48a 3,70 ± 0,47a 11,20 ± 0,58a

Sobrevivência (%) Acala 90

Antares

CNPA7H

Acala 90

88,00 81,33 77,33 66,67 65,33 60,00

86,67 78,67 70,67 66,67 61,33 56,00

85,33 76,00 69,33 65,33 62,67 57,33

2,42 ± 0,50a 1,65 ± 0,48a 1,87 ± 0,34a 1,73 ± 0,45a 3,85 ± 0,36a 11,53 ± 0,65a

Médias (± DP) seguidas de mesma letra, na mesma linha, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

Tabela 2 - Predação total e diária de ninfas e da fase ninfal de Orius insidiosus sobre Aphis gossypii, em diferentes cultivares de algodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006. Instares

Tratamentos Total

I II III IV V Fase ninfal 1

Diária 1

1

Antares

CNPA7H

7,86 ± 1,64a 7,26 ± 2,48a 13,40 ± 3,48a 14,50 ± 5,12a 32,27 ± 5,25a 75,73 ± 7,48a

7,29 ± 1,64a 6,59 ± 2,48a 13,04 ± 3,08a 14,42 ± 4,52a 32,80 ± 4,19a 73,83 ± 6,19a

Acala 90 7,31 ± 1,50a 6,74 ± 2,14a 13,19 ± 2,79a 13,00 ± 3,81a 33,23 ± 3,64a 73,57 ± 6,24a

Antares

CNPA7H

Acala 90

3,64 ± 0,50a 4,82 ± 0,73a 7,28 ± 0,88a 8,92 ± 0,86a 9,25 ± 0,84a 7,17 ± 0,75a

3,07 ± 0,37b 4,09 ± 0,68b 7,09 ± 0,65ª 8,68 ± 0,80ª 8,89 ± 0,64ª 6,60 ± 0,46a

3,04 ± 0,34a 4,10 ± 0,56a 7,07 ± 0,66a 7,43 ± 0,68a 8,63 ± 0,46a 6,39 ± 0,60a

Médias (± DP) seguidas de mesma letra, na mesma linha, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

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Efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia e capacidade predatória de Oris insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) predando Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae.

A sobrevivência ninfal de O. insidiosus diminui à medida que se avançam os estádios ninfais (Tabela 1). Os valores obtidos para esse parâmetro biológico de O. insidiosos estão de acordo com aqueles encontrados por BUSH et al. (1993). No entanto, MENDES et al. (2003) sugeriram que, com aumento da disponilibilidade de ninfas de A. gossypii, o predador responde positivamente a esse incremento, aumentando sua viabilidade ninfal. TOMMASINI et al. (2004) observaram, para esse mesmo predador quando alimentado com adultos de F. occidentalis, uma sobrevivência da fase ninfal de 53,5%. MENDES; B UENO (2001) relataram que para essa fase a sobrevivência das ninfas de O. insidiosus alimentadas C. phaseoli foi de 69%, com mortalidade concentrada no 2º estádio. Os autores ainda observaram que no 4º e 5º estádios não houve mortalidade ninfal. Em relação à capacidade predatória, o estudo mostrou uma forte influência do cultivar de algodoeiro, indicando que ninfas do predador O. insidiosus mantidas em Antares tiveram maior taxa diária de predação para o 1º, 2º e 4º estádios ninfais (Tabela 2). Independente do cultivar, a taxa diária de predação de O. insidiosus variou de 3,04 a 9,25 pulgões/dia do primeiro ao quinto ínstar do predador, enquanto que para toda a fase ninfal O. insidiosus predou até 75,73 ninfas de A. gossypii (Tabela 2). TOMMASINI et al. (2004) observaram que, na fase ninfal, O. insidiosus predou em média 39,2 adultos de F. occidentalis, com média diária de 3,9 insetos/ninfa. MENDES; BUENO (2001) relataram que, durante a fase ninfal, O. insidiosus apresentou uma taxa de predação variando de 6,1 a 29,3 adultos de C. phaseoli do primeiro ao quinto estádio ninfal, com consumo diário de 3,0 a 9,4 insetos, e em média 39,2 adultos de F.occidentalis, com predação média diária de

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3,9 insetos/ninfa. As ninfas de O. insidiosus apresentam como comportamento a forma ativa e rápida de caminhamento pelo substrato a procura de abrigo e alimento (MENDES; B UENO, 2001). Dessa forma, as ninfas de O. insidiosus podem ter sido inibidas, principalmente nos dois estádios iniciais de desenvolvimento, a percorrer de forma mais ativa a folha do algodoeiro, devido à presença de tricomas nos cultivares CNPA7H e Acala 90. MENDESet al. (2003) observaram que em todos os estádios ninfais de O. insidiosus existe relação direta entre aumento de disponiblidade de presas (ninfas de A. gossypii) e consumo, além de que essa relação positiva pode interferir nos parâmetros de desenvolvimento desse predador. TOMMASINI et al. (2004) relataram haver um incremento significativo na relação ínstar e capacidade predatória de O. insidiosus, mostrando que independente da presa, à medida que os estádios avançam, a taxa de predação das ninfas pode duplicar entre estádios. Fêmeas de O. insidiosus apresentaram maior número de ninfas e taxa de oviposição diária em toda fase no cultivar Antares, enquanto que o cultivar Acala 90 afetou negativamente o número de ovos e ninfas (Tabela 3). Diariamente, as fêmeas do predador ovipositam mais ovos e num período mais curto (período de pré-oviposição), iniciando sua oviposição a partir de 2,69 dias, quando mantidas no cultivar Antares (Fig. 3). No entanto, quando essas fêmeas foram mantidas nos cultivares CNPA7H e Acala 90, esse período tendeu a se alongar (Tabela 3). A longevidade, os períodos reprodutivo e de pósreprodução, de incubação de ovos, o número de ninfas/ dia e a viabilidade de ovos não apresentaram diferença estatística significativa nos três cultivares testados (Tabela 3).

Tabela 3 - Características biológicas de fêmeas de Orius insidiosus predando Aphis gossypii em diferentes cultivares de algodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006. Características

Tratamentos1 Antares

Longevidade de fêmeas (dias) Período de pré-oviposição (dias) Período reprodutivo (dias) Período de pós-oviposição (dias) Período de incubação (dias) Número de ovos/fêmea Número de ninfas/fêmea Número de ovos/fêmea/dia Número de ninfas/fêmea/dia Viabilidade de ovos (%) Eficiência de conversão alimentar (ER) 1

26,23 ± 13,01a 2,69 ± 0,75a 20,76 ± 9,13a 2,77 ± 4,18a 3,96 ± 0,47a 33,07 ± 14,45a 23,53 ± 10,02a 1,59 ± 0,13a 1,13 ± 0,11a 71,53 ± 3,69a 4,28 ± 0,92a

CNPA7H

Acala 90

21,80 ± 6,06a 3,90 ± 0,87b 16,40 ± 5,31a 1,50 ± 0,84a 3,85 ± 0,70a 23,30 ± 7,43ab 16,30 ± 5,25ab 1,06 ± 0,10b 1,00 ± 0,11a 70,01 ± 4,80a 3,00 ± 0,43b

20,73 ± 6,45a 3,73 ± 0,65b 15,64 ± 5,71a 1,36 ± 0,67a 3,73 ± 0,75a 22,27 ± 7,52b 15,55 ± 5,24b 1,08 ± 0,24b 1,03 ± 0,30a 69,83 ± 3,09a 2,75 ± 0,30b

Médias (± DP) seguidas de mesma letra na mesma linha, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05).

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Fig. 2 - Preferência para oviposição das fêmeas de O. insidiosus nos cultivares Antares (a), CNPA7H (b) e Acala 90 (c). Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006. Tabela 4 - Predação total e diária de fêmeas de Orius insidiosus sobre Aphis gossypii em diferentes cultivares de algodoeiro. Temp. 25 ± 1º C; UR 70 ± 10%; fotofase 14h, Jaboticabal, 2006. Tratamentos Antares CNPA7H Acala 90

Total 1

Diária 1

140,15 ± 69,32ª 68,30 ± 17,67b 61,09 ± 20,69b

5,40 ± 0,90ª 3,16 ± 0,27b 2,92 ± 0,49b

Médias (± DP) seguidas de mesma letra, na mesma coluna, não diferem entre si, pelo teste de Tukey (P > 0,05). 1

BUSH et al. (1993) e MENDES et al. (2003) observaram que, predando ninfas de A. gossypii, fêmeas de O. insidiosus apresentam longevidade média variando de 9,5 a 9,8 dias, considerada baixa quando comparada com este e outros estudos (TOMMASINI; NICOLI, 1993; MENDES; BUENO, 2001; TOMMASINI et al., 2004). Segundo MENDES et al. (2003), as fêmeas de O.insidiosus necessitaram de disponibilidade diária de cinquenta ninfas (1º, 2° e 3° estádios) de A. gossypii para produzir diariamente 1,5 ovos, indicando que presas em ínstares iniciais podem comprometer o desenvolvimento do predador, sendo caracterizado pela curta longevidade e baixo número de ovos/fêmea (17,9 ovos em 11,9 dias). TOMMASINI et al. (2004) observaram que fêmeas de O. insidiosus ovipositaram de 3,41 a 3,84 ovos/dia, quando alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) e F. accidentalis, respectivamente. A eficiência de conversão alimentar foi superior quando as fêmeas do predador foram mantidas no cultivar Antares (Tabela 3), havendo necessidade maior de consumo de presas para produção de descendentes. MENDES et al. (2003) observaram que fêmeas de O. insidiosus apresentaram eficiência de conversão alimentar de 4,53 ovos do predador para cada pulgão predado. Em relação à capacidade predatória total e diária de ninfas de A.gossypii, as fêmeas de O. insidiosus apresentam maior taxa de predação no cultivar Antares, sendo

140,15 ninfas na fase adulta, com média diária de 5,40 ninfas (Tabela 4). MENDES et al. (2003) citaram predação de 7,0 a 7,8 ninfas de A. gossypii (de primeiro ao terceiro estádios), quando tinham disponível 10 e 20 indivíduos, respectivamente. Além do comportamento de busca e predação, observou-se que os adultos do predador O. insidiosus apresentaram comportamento de sucção de seiva e néctar através do nectário extra floral presente nas folhas do algodoeiro, sem lhes causar danos, o que pode indicar que O. insidiosus necessita em sua dieta, para se manter nos agroecossistemas, suplementação alimentar extraída de plantas hospedeiras de suas presas, comportamento esse já observado por vários autores (KIMAN; Y EARGAN, 1985; C OLL, 1996; C OLL , 1998). A utilização de substâncias provenientes de plantas tem sido considerada uma alternativa para o percevejo predador em situações de escassez de presas (CRUM et al., 1998; COLL; IZRAYLEVICH, 1997). Este fato é fortalecido em virtude da capacidade dos predadores em obter a umidade de plantas necessária para assegurar sua sobrevivência e reprodução (COHEN, 1982; COLL; IZRAYLEVICH, 1997). Além disso, especula-se que a obtenção de nutrientes da seiva das plantas pode ser um complemento da dieta, especialmente hormônios e sais minerais, quando as presas utilizadas não suplementam a exigência nutricional (OLIVEIRA et al., 2002). CONCLUSÕES 1. A taxa de predação diária de A. gossypii por ninfas de O. insidiosus no primeiro, segundo e quarto estádios ninfais é afetada negativamente pelos cultivares Acala 90 e CNPA7H. 2. A duração ninfal de O. insidiosus não é afetada pelos cultivares de algodoeiro testados. 3. Fêmeas de O. insidiosus ovipositam mais quando confinadas em plantas de algodoeiro cultivar Antares e menos no cultivar Acala 90.

Arq. Inst. Biol., São Paulo, v.75, n.1, p.45-52, jan./mar., 2008

Efeito de cultivares de algodoeiro sobre a biologia e capacidade predatória de Oris insidiosus (Say, 1832) (Hemiptera: Anthocoridae) predando Aphis gossypii Glover, 1877 (Hemiptera: Aphididae.

4. A taxa de predação diária e total de A. gossypii por fêmeas de O. insidiosus é afetada negativamente nos cultivares Acala 90 e CNPA7H. 5. A eficiência de conversão alimentar é mais alta quando as fêmeas de O. insidiosus são confinadas no cultivar Antares. AGRADECIMENTOS À FAPESP – Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, pelo suporte financeiro e bolsa concedida a José Eudes de Morais Oliveira (Proc. n o. 03/11924-7), ao Prof. Dr. José Carlos Barbosa (FCAV/ UNESP), pelo auxílio na elaboração do delineamento experimental e análise dos dados.

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Recebido em 24/5/06 Aceito em 13/3/08

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