Universidad y Ciencia Universidad Juárez Autónoma de Tabasco
[email protected] ISSN: 0186-2979 MÉXICO
2004 J. Ramos Zapata / P. Guadarrama LOS HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES EN LA RESTAURACIÓN DE COMUNIDADES TROPICALES Universidad y Ciencia, número especial I Universidad Juárez Autónoma de Tabasco Villahermosa, México pp. 59-65
www.ujat.mx/publicaciones/uciencia Número Especial I: 59-65, 2004
LOS HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES EN LA RESTAURACIÓN DE COMUNIDADES TROPICALES Arbuscular mycorrhizal fungi in tropical forest restoration J Ramos-Zapata
, P Guadarrama
(JRZ) Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Yucatán. A.P. 4-116 Itzimna, Mérida 9200 Yucatán, México.
[email protected] (PG) Facultad de Ciencias, UNAM. Ensayo recibido: 31 de mayo de 2004 Ensayo aceptado: 12 de octubre de 2004
RESUMEN. El objetivo de esta revisión es discutir los efectos de los hongos micorrizógenos arbusculares sobre el establecimiento y crecimiento de plantas. Esta asociación es importante para la mayor adquisición de nutrimentos, protección contra estrés hídricos y patógenos del suelo, así como ventajas competitivas con otras plantas y su influencia en la estabilización del sustrato. Las perturbaciones frecuentemente afectan la cantidad de inóculo micorrízico en el suelo, lo cual repercute negativamente en la recuperación de las comunidades vegetales. Las ventajas de las plantas inoculadas con hongos micorrizógenos arbusculares son analizadas en su establecimiento y crecimiento exitoso. Algunos ejemplos de los problemas en la producción de inóculo a gran escala son discutidos para zonas tropicales. Además, se argumenta la importancia de incluir a dichos hongos en los proyectos de restauración.
Palabras clave: hongos micorrizógenos arbusculares, establecimiento de plantas, restauración, perturbación.
ABSTRACT. The main goal of this study was to discuss the effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plant settlement and growth. This mutualistic association is important for the nutrient acquisition, protection against water stress and pathogens of the soil, as well as competitive advantages with other vegetation and its influence in the substrate stabilization. Disturbances often affect inoculum quantity in the soil, which have a negative repercussion on the recovery in the vegetation communities. Arbuscular mycorrhizal association advantages are analyzed for plant establishment and survival success. Some examples of the importance of inocula production are discussed in tropical zones. Moreover, the consequence of incorporate such fungi in restoration practices are argued.
Key words: arbuscular mycorrhizal association, vegetation settlement, restoration, disturbance.
RESTAURACIÓN EN LOS TRÓPICOS En México, la tasa de deforestación alcanza cifras anuales de 800 000 ha (Masera et al. 1992). En particular, la cobertura de las zonas tropicales se ha reducido a una tasa considerable y actualmente queda el 10% de su extensión original (Challenger 1998), por ello es urgente desarrollar proyectos de restauración acordes con las necesidades de cada área dañada. En este sentido, el uso de herramientas biológicas que aseguren el establecimiento exitoso de las especies vegetales, así como su mayor ve-
locidad de crecimiento y de respuesta a eventos de competencia y perturbación juegan un papel importante. Entre estas herramientas biológicas se encuentran los microorganismos del suelo, que tienen un papel preponderante debido a su gran diversidad de funciones como son, la descomposición de compuestos orgánicos (Heredia 2003), la reducción de nitrógeno a amonio (Gilbert 2002) y la degradación de contaminantes (Anderson et al. 1995), las cuales son importantes en la restauración de suelos y vegeta59
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ción. Algunos de estos microorganismos desarrollan interacciones benéficas con las plantas, como es la asociación mutualista, llamada micorriza, que establecen ciertos hongos del suelo con las raíces de las plantas vasculares (Harley & Smith 1983; Guadarrama et al. 2004). La asociación micorrízica se ha registrado en el 90% de las plantas terrestres y ha sido clasificada de acuerdo al grado de penetración de los hongos dentro de las raíces en tres tipos: ectomicorriza, endomicorriza y ectendomicorriza (Harley & Smith 1983; Guadarrama et al. 2004), de ellos, un tipo particular de endomicorriza, la micorriza arbuscular es la más abundante en los sistemas tropicales (Smith & Read 1997). La micorriza arbuscular influye en la estabilización del suelo y determina la composición vegetal, productividad, diversidad y sustentabilidad en diferentes ecosistemas (van der Heijden et al. 1998). El efecto positivo de los hongos micorrizógenos arbusculares se puede observar en la planta hospedera, al incrementarse su adecuación (reproducción y supervivencia) y producción de biomasa (Fisher & Jayachandran 2002). Dichos hongos actúan como extensiones del sistema radical y aumentan la asimilación de nutrimentos del suelo, principalmente fósforo, debido a que el diámetro (3 a 30 µm) y longitud de sus hifas (0.03 a 6.95 m g-1 de suelo) les permite explorar un mayor volumen del ambiente edáfico (Smith & Read 1997). En respuesta a la creciente degradación de los hábitat en las regiones tropicales, es necesario evaluar el efecto de la asociación micorrízica arbuscular en la restauración ecológica de áreas deterioradas. Este efecto se puede estimar experimentalmente a partir de plántulas germinadas y crecidas en invernaderos y viveros, es decir, espacios de crecimiento con condiciones controladas y su posterior transplante a los sitios de interés (Jagpal & Mukerji 1991; Fischer et al. 1994; Lovera & Cuenca 1996). El objetivo de esta revisión es analizar y discutir las ventajas que las plantas inoculadas con hongos micorrizógenos arbusculares poseen y que repercuten en su establecimiento y supervivencia, así como la importancia de su aplicación en prácticas de restauración. ¿POR QUÉ ES NECESARIO EMPLEAR HONGOS MICORRIZÓGENOS EN LAS PRÁCTICAS DE RESTAURACIÓN? No obstante, que un alto porcentaje de las plantas en los diferentes ecosistemas terrestres están asociadas con hongos micorrizógenos arbusculares, en áreas perturbadas, donde las condiciones abióticas (incidencia de rayos solares y evapotranspiración) y bióticas (presencia de hongos micorrizógenos) se han modificado, las primeras plantas que se establecen, en su mayoría, no forman asociación micorrízica debido a sus características de historia de vida (Janos 1980) y a la disminución de inóculo micorrí60
zico (hifas extrarradicales y esporas) en el suelo (Jasper et al. 1991). Dado que las especies pioneras no requieren de la asociación micorrízica para su desempeño y son altamente competitivas, impiden el establecimiento de especies vegetales que sí dependen de esta asociación, disminuyendo así la diversidad vegetal (van der Heijden et al. 1998). Por lo tanto, para poder llevar a cabo un programa de restauración del ecosistema perturbado es importante considerar no solamente el componente vegetal sino las condiciones biológicas y microbianas del suelo. Algunas prácticas de recuperación en las que se han empleado plantas germinadas en vivero e inoculadas con hongos micorrizógenos son prueba de ello (Cuenca et al. 1998; Allen et al. 2003), ya que dichas plantas tienen mayor capacidad de establecimiento y supervivencia, cuando se comparan con plantas que no presentan asociación con estos hongos (Mukerji et al. 1991). MECANISMOS DE ESTABLECIMIENTO Y SUPERVIVENCIA DE PLANTAS MICORRIZADAS EN ZONAS PERTURBADAS Varios mecanismos se han propuesto para sugerir que la integración a una red de micelio de hongos micorrizógenos previamente existente provee a la planta hospedera de muchas ventajas, entre las que destacan: mayor captación de nutrimentos (Eissenstat & Newman 1990; Pedersen & Sylvia 1996; Zobel et al. 1997), resistencia al estrés hídrico (Augé 2001) y protección contra patógenos (Varma 1995) con lo que adquiere mayor competitividad sobre otras especies, al evitar la invasión de plantas de crecimiento rápido (St-John & Coleman 1983; Grime et al. 1987; Francis & Read 1994). Además, el micelio de los hongos micorrizógenos en el suelo promueve la formación de agregados (Bago 2000; Bethlenfalvay et al. 1999) lo cual de manera indirecta influye en el establecimiento de las plantas. Captación de nutrimentos La importancia de los hongos micorrizógenos en la captación de nutrimentos para las plántulas, radica en que las hifas extrarradicales de estos hongos tienen una mayor habilidad, comparado con las raíces, para explorar el suelo y tomar nutrimentos minerales que se difunden muy lento en la solución del suelo (Varma 1995). En ambientes oligotróficos, es decir escasos en nutrimentos, la asociación de las plantas con hongos micorrizógenos es muy importante, ya que las plántulas dependen de ésta para su establecimiento (Lovera & Cuenca 1996; Cuenca et al. 1998). Cuando se presenta una perturbación hay una disposición temporal elevada de recursos, los cua-
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les son captados de manera inmediata por especies vegetales con historias de vida caracterizadas por un rápido crecimiento y reproducción, mientras que las especies que conforman las etapas más avanzadas de una sucesión, con crecimiento lento y reproducción tardía, se establecen hasta que los recursos son ciclados eficientemente (Grime 2001). De acuerdo con Janos (1980), la mayoría de las especies que se encuentran en las etapas más avanzadas de la sucesión necesitan de los hongos micorrizógenos para completar su ciclo de vida. En este sentido, para acelerar la recuperación vegetal en sitios que sufrieron disturbios, es necesario que las plantas estén asociadas con hongos micorrizógenos y así garantizar el éxito de este proceso. Protección contra estrés hídrico Una de las condiciones abióticas que se ven afectadas por los disturbios es la disponibilidad de agua, ello afecta negativamente el establecimiento exitoso de las plantas (Miller & Jastrow 1992). Los hongos micorrizógenos promueven la resistencia a deficiencias hídricas en la planta hospedera, lo cual es consecuencia de diferentes mecanismos, que van desde una respuesta física hasta una respuesta a nivel bioquímico (Azcón-Aguilar & Barea 1997; Cordier et al. 1998; Augé 2001). Los hongos micorrizógenos influyen en el ambiente edáfico al prevenir la formación de claros entre las raíces y el suelo, lo que mantiene la continuidad del líquido a través de la interfase suelo-raíz (Reid 1984). Además, las hifas extrarradicales incrementan la zona de captación de agua (Faber et al. 1991; Davies et al. 1992; Querejeta et al. 2003) e incluso pueden tomar agua del suelo cuando ésta se encuentra con un valor de potencial hídrico no accesible para ser extraído por las raíces de las plantas (Bethlenfalvay 1992). La asociación micorrízica altera las relaciones hídricas, independientemente del estadio de la planta, que se puede decir que es de gran valor ecológico ya que favorece el establecimiento, vigor, productividad y supervivencia de las plantas en un medio con condiciones limitadas de agua (Augé 2001). Se ha demostrado que las plantas micorrizadas sometidas a condiciones de déficit de agua se recuperan más rápidamente y resisten por más tiempo las condiciones de sequía (Azcón-Aguilar & Barea 1997; Augé 2001). Estas características permiten que se presente un efecto sinérgico, que incrementa las probabilidades de establecer de nuevo la comunidad vegetal en un sitio perturbado. Protección contra el ataque de patógenos La asociación micorrízica cambia la estructura y fisiología de la planta a nivel radical, con lo que provoca cam-
bios en la comunidad de organismos patógenos del suelo, al disminuir sus poblaciones (Newsham et al. 1995), la cantidad de sus propágulos infectivos (St-Arnaud et al. 1994) y el grado de infección (Thomas et al. 1994). Además, una planta que ha establecido una asociación con hongos micorrizógenos es más resistente al ataque de los patógenos porque aumenta su estado nutrimental y se activan algunos mecanismos de defensa (Trotta et al. 1996; Azcón-Aguilar & Barea 1997). La asociación micorrízica promueve una mayor protección a las plantas hospederas contra el ataque de fitopatógenos de las raíces (Dehne 1982; Varma 1995). Los mecanismos por lo que esto sucede pueden ser variados, incluyendo la ocupación de un espacio en la raíz y cambios en la producción de exudados (Dehne 1982). Por lo tanto, las plántulas inoculadas e introducidas al campo en los programas de restauración poseen una mayor ventaja para resistir el ataque de patógenos, con lo que se eleva su probabilidad de establecerse exitosamente, en comparación con las plántulas no micorrizadas. Competencia entre plantas Los recursos en el suelo no están homogéneamente distribuidos, ello representa un alto costo energético para las plantas, ya que requieren asignar recursos a las raíces para la búsqueda de nutrimentos. Además, existe una alta competencia entre las plantas por ellos (Sánchez-Gallén y Guadarrama 2003). La presencia de hongos micorrizógenos arbusculares puede cambiar el balance competitivo entre las especies vegetales hospederas y así aminorar su intensidad (Allen & Allen 1990). Esto debido principalmente a que pueden modificar la asignación de recursos en las plantas, al actuar como extensiones del sistema radical, por lo que la planta hospedera puede favorecer a la parte epigea (Eissenstat & Newman 1990), al optimizar el proceso fotosintético y con ello su crecimiento y supervivencia. Por ello, la presencia de hongos micorrizógenos influye en la dinámica de las comunidades y en la composición de especies en las diferentes etapas sucesionales. Incluir en los programas de restauración plantas micorrizadas asegura el establecimiento y supervivencia de las especies, ya que de esta forma las plantas optimizan el uso de los recursos disponibles y se relaja la competencia entre ellas. Formación de agregados del suelo Los agregados del suelo, importantes en la conservación de las comunidades naturales, se forman por la adhesión de partículas y contribuyen a darle estructura al suelo. Las hifas extrarradicales de los hongos micorrizógenos producen una glicoproteína llamada glomalina, que contribuye junto con la actividad de otros microorganismos 61
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del suelo, a la unión de partículas y con esto a la formación de agregados (Forster & Nicolson 1981a; 1981b; Miller & Jastrow 1992; Wright & Upadhyaya 1998). Los agregados formados son estables al agua y de dimensiones mayores (20 a 200 mm diámetro) que las partículas originales, lo cual favorece la formación de poros grandes que retienen agua para prevenir deficiencias de humedad alrededor de la raíz en la época de secas y drenar eficientemente durante las lluvias (Miller & Jastrow 1992; Wright & Upadhyaya 1998). La importancia de la estabilidad del suelo, durante el proceso de recuperación de un sistema perturbado, demuestra la necesidad de implementar estrategias que promuevan la formación de agregados, como lo es el uso de hongos micorrizógenos. LOS HONGOS MICORRIZÓGENOS ARBUSCULARES EN LA RESTAURACIÓN DE SISTEMAS TROPICALES Existen pocos trabajos en las zonas tropicales en donde se utilicen a los hongos micorrizógenos arbusculares como una herramienta en las prácticas de restauración. Los resultados obtenidos son contradictorios debido al poco conocimiento que se tiene sobre los beneficios ecofisiológicos de la inoculación con estos hongos en especies vegetales particulares. En la Gran Sabana, Venezuela, Cuenca et al. (1998) realizaron un estudio de establecimiento de plántulas. La micorrización y la fertilización fueron los factores que incluyeron y un incremento en la biomasa de plántulas inoculadas y fertilizadas fue detectado, en el cual fue de suma importancia el empleo de los hongos micorrizógenos arbusculares en los procesos de restauración en esta zona, ya que el 80% de las especies presentan la asociación. En el trópico mexicano se han realizado algunos trabajos como el de Álvarez-Sánchez et al. (datos no publicados) en la selva tropical húmeda de Los Tuxtlas, Veracruz, quienes han señalado el efecto positivo de la inoculación de plantas pioneras y nómadas, con hongos micorrizógenos de sitios conservados de la selva. Por su parte Allen et al. (2003), en un trabajo realizado en la selva tropical caducifolia de El Edén, Quintana Roo, observaron que plántulas de árboles inoculadas con suelo de etapas sucesionales tempranas presentaron una mayor velocidad de crecimiento y establecimiento, concluyen que estos resultados están relacionados con las características de los propágulos. En la selva tropical mediana subperenifolia de NohBec, Quintana Roo, Ramos-Zapata y Orellana (datos no publicados) observaron un efecto benéfico de la inoculación con suelo de selva madura en la palmera nativa Desmoncus orthacanthos introducidas en un acahual de 10 años de edad. Ellos registraron una mayor supervivencia de las plantas micorrizadas sobre las no micorrizadas. 62
Estos resultados resaltan la importancia de los hongos micorrizógenos en el establecimiento de las plantas en zonas perturbadas, aunque es indudable que hay pocos trabajos donde se incluyan a los hongos micorrizógenos en la restauración de la vegetación en el trópico mexicano. PERSPECTIVAS El éxito en el establecimiento de las plantas en ambientes deteriorados de las zonas tropicales depende en gran medida de microorganismos del suelo, dentro de los que se incluyen los hongos micorrizógenos arbusculares. Esta importante interacción mutualista ha recibido mínima atención en los programas de recuperación de ambientes tropicales perturbados, principalmente por la dificultad de manipularlos (Chanway et al. 1991). En México existen contados sitios en donde se produce inóculo de hongos micorrizógenos a gran escala. Entre estos resalta el Laboratorio de Micorrizas del Colegio de Postgraduados, Chapingo, donde se han producido cepas con eficiencia comprobada en la colonización y desempeño de plantas de importancia agrícola (Manjares et al. 2000). Sin embargo, el estudio de producción a gran escala de cepas para especies vegetales de sistemas naturales tropicales es escaso, lo que repercute en una nula utilización de estos hongos en programas de restauración a gran escala. Además, cabe señalar que otro problema es la necesidad de emplear cepas nativas ya que de esa forma se asegura el éxito en el desarrollo de la asociación y con ello el mejor desarrollo de las especies vegetales. Lograr esto, implica un conocimiento básico de la riqueza y abundancia de especies de hongos micorrizógenos presentes en la zona de interés y de sus efectos sobre las posibles plantas hospederas. CONCLUSIONES Los hongos micorrizógenos arbusculares son importantes en el desempeño de especies vegetales debido a su papel en la toma de nutrimentos, protección en condiciones de estrés hídrico y prevención contra patógenos. Además de ser relevante en la estabilidad del suelo y en la reducción de los efectos negativos de la competencia. La asociación micorrízica es, por lo tanto, de gran importancia en el establecimiento, supervivencia y crecimiento de plántulas en el campo. A pesar de saber de antemano que muchas especies vegetales dependen de los hongos micorrizógenos para completar su ciclo de vida, es indudable que falta información para el manejo y producción de inoculantes de hongos micorrizógenos, pero es imprescindible tomar en cuenta la importancia de esta asociación en programas de manejo de ecosistemas naturales, como son la repoblación y restauración de ambientes deteriorados.
Ramos-Zapata, Guadarrama t Hongos micorrizógenos arbusculares en la restauración
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