Las relaciones filogenéticas dentro del grupo chiliensis (Iguania: Liolaernidae: Liolaemus): sumando nuevos caracteres y taxones

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Las relaciones filogenkticas d e n t r o del grupo chiliensis (Iguania: Liolaernidae: Liolaemus): sumando nuevos caracteres y taxones Lobo, Fernando Catedra de Anatomia Comparada, Facultad de C i e n c ~ a sNaturales, Universidad Nacional de Salta - CONICET. Avda. B o l i v ~ a5150, (4400) Salta. Argent~na.e-mall floboQunsa.edu.ar

R 1. S t l M 1, N - "Las relaciones filogeneticas dentro del grupo chiliensis (Iguania: L~olaern~dae:Lfolaemus): surnando nuevos caracteres y taxones". En este trabajo se realiza un nuevo analisis del grupo c h i l ~ e n s ~ s (L~olaern~dae), aiiadiendo 24 nuevos caracteres y 7 especies a 10s utilizados en el analisis anterior (Lobo 2001a) De esta rnanera, se u t ~ l i z a n8 3 caracteres y 79 especles. Ademas, se actualizaron las frecuencias y valores para mas del 50% de las especies usadas previamente (Lobo, op. cit.). Los analisis fueron realizados bajo el cr~teriode pesos iguales y aplicando el esquema de pesos ~ m p l ~ c a d ode s Goloboff (1993). En total se realizaron 6 anal~sis, del segundo al sexto se cambio en cada uno el valor de la .constante de pesado K. En general existe coincidencia general de 10s resultados con 10s obten~dosen el estudio previo. En este trabajo el grupo nfgromaculatus es monofiletico y 10s grupos elongatus y monticola son parafileticos; 10s slgulentes grupos son rnonofileticos: alticolor, altissimus, c a p ~ l l ~ t a(s~ n c l u y e n d oL. c a p ~ l l f t a sy tres nuevas especies descriptas rec~enternente)gravenhorsti, kriegi, leopardrnus, nigrornaculatus, nigroviridis, pictus, robertmertensf (L. chfliensfs. L. nitidus y L. robertmertensi) y tenuls PALABRAS CLAvE: Sistematica, filogenia, Liolaemus, grupo chiliensis. A

H S I li A (: 'I - "Phylogenellc Relationships In the chiliens~sGroup (Iguania: Liolarnidae: Liolaernus): Adding new Characters and Taxa". In this study a new analysis of the chiliensis group ( L ~ o l a e m ~ d a eis) made a d d ~ n g twenty four new characters to the previous m a t r ~ x(now 83 characters) of Lobo (2001a) and seven species (now 79). The frequency values were updated for more than 50% of species Included previously. Analyses were made consider~ng"equally weighted characters" cr~teriaand also uslng the implied weights of Goloboff (1993). A total of S I X analyses were made, following the "equally weighted characters" criteria and the weighting scheme ( f ~ v e runs, changing each tlme the value of the w e ~ g h t ~ nconstant g K, from K: 2 through K= 6). In general, results of the present study are in agreement w ~ t hthose obta~nedin a prevlous study In t h ~ sstudy the nfgromaculatus group is monophylethic while the elongatus and monticola groups are paraphylethic; the following monophylethic groupings are recognized: altfcolor, altiss~mus,capfllitas (includ~ngcapill~tasand three recently described new species), gravenhorsti, kriegi, leopardinus, nigromaculatus, nigroviridis, pictus, robertmertensi fincluding chiliensfs, n ~ t i d u sand robertmertensi) and tenuis. K E Y W O R ~ Systematics, S: phylogeny, Liolaemus, chiliensis group.

Ortiz (1981) hizo el primer an6lisis cladistico de u n grupo de especies del gknero Liolaemus (grupo nigromaculatus, ocho especies), utilizando principalmente informaci6n morfol6gica (15 caracteres). DespuCs de este trabajo, no se formularon otras hip6tesis de relaciones en Liolaemus, hasta 10s filtimos seis aiios, con la excepci6n de la planteada por Laurent (1985) que no es cladista. DespuCs de la taxonomia indentada publicada por Etheridge (1995) basada en apomorfias, se realizaron nuevos estudios: Young-Downey (1998) realiz6 el an6lisis de las relaciones intragenkricas

en base a la informaci6n proveniente de 3 2 enzimas y utilizando 48 taxones; Halloy et al. (1998) analizaron 12 caracteres de comportamiento en lagartos arenicolas (grupo wiegrnannii) y especies relacionadas del grupo boulengeri; Schulte e t al. (2000) generaron una hip6tesis de relaciones basada en el estudio de secuencias de ADN mitocondrial (785 posiciones informativas) para 60 taxones; Etheridge (2000) estudi6 las relaciones filogeneticas entre especies del grupo wiegmannii y el m6s inclusivo grupo del boulengeri utilizando 40 caracteres (39 morfol6gicos y uno etol6gico). Lobo (2001a) realiz6 el

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~ o b o .R e l a c l o n e s

fllogenetlcas

analisis del grupo chiliensis basado en 55 caracteres morfol6gicos y seis caracteres biol6gicos/cromos6micos para 73 especies. Mas recientemente nuevos estudios cladisticos se han realizado e n el genero, Nhfiez et al. (2001) describen una nueva especie de Liolaemus probablemente miembro del grupo nigromaculatus, presentando un cladograma (ADN) de veinte especies/terminales de Liolaemus (mismas secuencias empleadas e n Schulte et al., 2000), quedando la rnisma hermana de L. platei. Valladares et al. (2002) que describen una nueva especie de Liolaernus presentando el analisis del grupo donde se encuentra incluido (andinus-ruibali, 1 9 especies/terminales tambien sumando a secuencias publicadas e n Schulte et al. 2000). Morando et al. (2003) que analizan las relaciones en el llamado complejo elongatus-kriegi mediante el estudio de secuencias de ADN. Trabajo semejante desarrollan Morando et al. (2004) con el complejo darwinii. Avila et al. (2004) en trabajo molecular, tambien analizan las relaciones del grupo petrophilus definido previamente e n Morando et al. (2003), en el mismo trabajo describen dos nuevas especies para el genera. De todos 10s estudios mencionados, solamente los de Young-Downey (1998) y Schulte et al. (2000) incluyeron muestras de especies de todos 10s grupos reconocidos, presentando hip6tesis geneal6gicas para la totalidad del genero. Ambos estudios coinciden en el reconocimiento de dos grandes grupos/clados que confirman la clasificaci6n de Laurent (1983) en 10s grupos "argentino" y "chileno", posteriormente propuestos como subgkneros (Laurent, 1985). Young-Downey (1998) reconoce Eulaemus y Liolaemus e n la categoria de generos, mientras que Schulte et al. (2000) aceptaron el estatus subgenerico dado por Laurent (1985). En ambas hip6tesis moleculares 10s grupos de especies patag6nicas fueron incluidos en la nueva definici6n de Eulaemus. Esta 6ltima conclusi6n concuerda con la hip6tesis de Laurent (1985) de que estas especies estarian mas relacionadas a1 grupo "argentino" que a1 "chileno". Las relaciones propuestas por Etherid-

dentro

d e

grupo

chilrens~s.nuevos

caracteres

ge (1995) en su taxonomia indentada coincidian e n parte con esos ultimos estudios, su grupo signifer es el equivalente a Eulaernus de Laurent (si incluimos a 0 r tholaernus) y el grupo chiliensis a Liolaemus (sensu stricto). Pero la contribuci6n mas importante realizada por Etheridge (1995) fue clarificar el estatus de generos, subgeneros y grupos de especies designados e n el pasado (siete generos, tres subgeneros) que deben ser incluidos dentro de Liolaemus (sensu lato), a1 no existir justificaci6n alguna para aceptarlos como grupos naturales diferentes de aquel. Por otro lado, la monofilia del grupo nitidus, asi como la posici6n basal del grupo kingii-archeforus propuestas por Etheridge (1995) no es sostenida por 10s analisis de Young-Downey (1998) y Schulte et al. (2000). Dentro de 10s dos grandes clados de Liolaernus existen hip6tesis distintas con diferentes grados de incongruencia que requieren de nuevos analisis. Recientemente, Lobo y Abdala (2002) en el analisis de 35 caracteres osteol6gicos en solamente 2 4 especies del genero encontraron soporte para 6 grupos (lineomaculatus, tenuis, alticolor, nitidus, signifer, montanus) propuestos en el pasado e n base a otras fuentes de evidencia, como morfologia externa, enzimas y ADN. Continuando el estudio morfologico iniciado e n el trabajo anterior con el grupo chiliensis (Lobo, 2001a), fue posible aumentar la muestra de especimenes para mas de la mitad de las especies y sumar nuevos caracteres y nuevas especies a la matriz original. Los objetivos principales de este trabajo son presentar la descripci6n de nuevos caracteres, la re-definici6n y re-codificaci6n de otros y presentar las hltimas hip6tesis obtenidas (en este caso aplicando tambien pesos implicados) .

MATERIALES Y

METODOS

Se obtuvo informaci6n de aproximadamente 1500 especimenes de 80 especies y subespecies de Liolaemus y de Phymaturus indistinctus, especie empleada para enraizar 10s arboles. Todas las especies estu-

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diadas estan incluidas en el grupo chiliensis, (Etheridge, 1995). Se utiliz6 una especie de Phymaturus como grupo externo ya que en un reciente estudio molecular, Schulte et al. (2003) encontraron a este gPnero como hermano de Liolaernus (no se disponian ademas datos del otro g6nero de Liolaemidae: Ctenoblepharis). La mayor parte de 10s caracteres morfol6gicos fue obtenida de especimenes preservados e n alcohol, mediante lupa binocular y un calibre digital de i 0,02 mm de precisi6n. La terminologia de 10s pliegues del cue110 sigue a Frost (1992). Los hemipenes fueron evertidos y estudiados siguiendo a Bohme (1988), y el caracter incluido estd basado e n las observaciones realizadas por Lobo (2001b). Los caracteres de morfologia dental fueron obtenidos de la colecci6n de esqueletos de Richard Etheridge (REE depositada en la San Diego State University e n Estados Unidos), de esqueletos preparados e n el Museo de Ciencias Naturales (UNSa) citados en Lobo y Abdala (2001), y de especimenes preservados en alcohol que se listan en el Apkndice 1 . Se sumaron 2 4 nuevos caracteres a la matriz original (caracteres 8-12, 21, 27, 29, 49-59, 61, 67, 71, 73 y 76). En comparaci6n con el estudio previo (Lobo, 2001a) se ampli6 la muestra de especimenes para aproximadamente el 60% de las especies y se sumaron siete especies: L. heliodermis. L. dicktracyi, L. urnbrqer, L. petrophilus, L. ceii, L. sp. 1 y L. sp. 3. Las especies aqui llamadas L. sp. I y L. sp. 2 son descriptas e n Lobo y Espinoza (en prensa). Mientras que L. sp. 3 se encuentra actualmente en descripci6n. L. elongatusRN representa a la forma tipica de elongatus mientras L. elongatusME es una forma mas pequeiia cordillerana de la zona de Uspallata, Mendoza. La matriz utilizada tiene 8 3 caracteres. Los mktodos de codificaci6n empleados para 10s caracteres binarios polim6rficos y 10s continuos fueron 10s propuestos por Wiens (1993, 1995) y Thiele (1993) respectivamente. Se ha propuesto recientemente el uso general de matrices de pasos para todos esos casos, lo cual asegu-

ra determinar costos de transformaciones mas precisos entre 10s estados/especies (Wiens, 2001); sin embargo, este mktodo no es operational (computacionalmente) para casos como kste, donde el numero de taxones/estados de caracter (como son utilizados en las matrices de pasos) supera el nfimero de estados de caracter maximo de 10s programas actuales. El an6lisis filogen6tico fue realizado empleando el programa PAUP" (Version 4.0b8 para Windows) de Swofford (1998), usando 10s comandos: hsearch (busqueda heuristica), addseq = random (secuencias de adici6n a1 azar) y 1000 replicaciones (aplicando TBR). Para el analisis de pesos implicados de Goloboff (1993) se utiliz6 el comando Pset Goloboff (cambiando el valor de la constante K en cada instancia). Debido a que no existe un criterio objetivo que permita decidir con cuanta severidad penalizar la homoplasia se realizaron corridas con distintos valores de la constante en lugar de tomar uno solo arbitrariamente. La mayor parte de 10s caracteres fue analizada como aditiva. Los restantes caracteres se indican como NO ORUL.:NAI)OS en la lista. Se considera que algunos de 10s nuevos caracteres incorporados e n este analisis, (8, 10, 12, 20, 25, 39, 73), no fueron estudiados lo suficiente. Sin embargo, se decidi6 incluirlos debido a que podrian contener informaci6n importante a pesar de que el mktodo empleado para codificar10s no sea el ideal. La matriz empleada en este trabajo puede obtenerse e n http:// www. unsa. edu.ar/acu~1~a/index02. htlnl.

RESULTADOS CAKAC'I'L N o I ~ ~ I . I M ~ ~ ~ ~ I N O C)RDEN.qIIO.

37. Garganta e n las hembras: (0) manchada; (1) gris o gris claro uniforme; (2) inmaculada. H I N A K I O N O I ' O I . I M ~ I ~ I : I ( : O . N O OKI)I y); 4 ( 1 y); 7 0,196 q = = > r); 6 (6 0,056 s > (6 0,052 s -> y); 13 (6 0.058 s -> y); 15 (2 0,108 u = = > w); 25 ( 1 0,125 0 ===> 1); 26 ( 1 0,167 0 = = > 1); 7 1 ( 3 0,100 h = = > k ) ; 72 (2 0,112 o = = > m); 73 (2 0,156 o > m); 79 ( 1 0.524 e -> f).

Grupo nigrornaculatus (lo).- La composici6n del grupo nigromaculatus se redefine aqui en forma similar a Ortiz (198 1) per0 incluyendo a L. hellmichi (especie que fuera designada como grupo monotipico por Ortiz en aquel estudio). En todas las corridas este grupo esta formado por 12 especies: L. ater, L. atacamensis, L. bisignatus, L. copiapensis, L. hellmichi, L. kuhlm a n n i , L. nigrornaculat~~s, L. platei, L. sieversi, L. silvai, L. velosoi y L. zapallarensis, siendo basales a este grupo en la corrida de pesos iguales L. pseudolernniscatus y L. hernani. Las apomorfias del grupo nigromaculat u s : caracter: 1 (nilmero de pasos: 1 4 C1: 0,092 u = = > g); 1 4 ( 1 0,170 o > n); 16 (3 0,105 v > s); 19 ( 1 0,140 x > w); 3): 2 4 (2 0,159 q = = > 22 ( 1 0,231 2 > 0); 33 ( 1 0,333 0 = = > 1 ) ; 70 ( 1 0,137 o = = > n); 72 ( 5 0,112 w > r ) ; 74 ( 1 0,429 1 = = > 2 ) ; 8 3 ( 1 0,080 0 -> 1 ) . Grupo alticolor (11).- En un trabajo anterior (Lobo, 2001a) el grupo alticolor comprende sblamente tres especies (species C sp. 2 , L. alticolor- y L. w a l k e r i ) siendo otras especies de las mencionadas en el trabajo de Lobo y Espinoza (1999) incluidas en otros linajes (por ejemplo L. pagaburoi, L. ramirezae, L. bitaeniatus, L. tacnae). En este estudio todas esas especies estan incluidas en un mismo agrupamiento junto con aquellas consideradas grupo bibroni serlsu Cei (1986, 1993). Este clado compuesto por a1 menos 1 2 especies, conformaria lo aqui llamado grupo alticolor. Entre las hip6tesis presenta-

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dentro

del

grupo

c h i l i e n s ~ s :n u e v o s

caracteres

das en este trabajo, las especies siempre presentes son: L. alticolor, L. bibroiti, L. bitaeniatus, sp. I , L. fuscus, L. gracilis, L. lemniscatus, L. pagaburoi, sp. 2 , L. raiitirezae, L. tacnae y L. walkeri. En ciertos analisis, aparecen incluidas en el grupo L. araucanensis, L. exploratorurn, L. herrtaiti, L. paulinae, L. sanjuanensis, L. saxatilis, sp. 3 y L. variegatus. En ambos arboles, igualmente parsimoniosos bajo el supuesto de pesos iguales, las especies de este grupo no se agrupan coherentemente en el sentido biogeografico. En la topologias K2 y K6 las especies habitantes de la puna y cordillera de Argentina (norte), Chile, Bolivia y Peril se encuentran constituyendo un grupo monofilPtico (L. alticolor, sp. 2. L. walkel-i y L. tacnae) con la excepci6n de sp.1 que seria la especie basal de todo el grupo. Las especies L. fuscus y L. lemniscatus de Chile estarian relacionadas a L. gracilis (una especie de amplia distribucion en el Monte de Argentina); basal a este grupo se encontraria L. pagaburoi. Otro subgrupo encontrado es el conformado por L. bibroni, L. hernarli y L. exploratorurr~ con L. ramirezae como especie basal. En las topologias K3 y K4 el grupo de sp. 2 tiene una composici6n distinta: esta incluida L. paulinae como especie hermana de sp. 2 y L. tacilae se encuentra incluida en otro grupo. En la topologia K5 el par sp. 2-L. paulinae no se encuentra formando un grupo junto con L. alticolor y L. walkeri. Las apomorfias del grupo alticolor son: car6cter: 3 (nhmero de pasos: 1 4 C1: 0,104 i = = > w ) ; 4 ( 1 0,196 v > w); 7 (10 0,052 y -> 0); 8 ( 1 0,250 1 ) ; 9 (3 0,282 p = = > s ) ; 12 ( 1 0 > 0,231 2 - = > 3 ) ; 1 3 (4 0.058 y > u): 1 4 (3 0,170 t -> q); 1 7 ( 4 0,150 g -> k): 18 (3 0,109 c = = > f): 24 (2 0,159 v = = > t); 30 (2 0,118 q = = > s); 35 (21 v); 38 (12 0,197 a > m): 0,055 a > 73 ( 1 0,156 i = = > j).

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