Hábitos reproductivos e historia poblacional reciente de las ballenas jorobadas en el Pacífico mexicano

Primer congreso nacional de ciencias naturales del CONACyT (2000).

Hábitos reproductivos e historia poblacional reciente de las ballenas jorobadas en el Pacífico mexicano Luis Medrano González1*, Jorge Urbán Ramírez2, Ma. de Jesús Vázquez Cuevas1, Ma. Rosalba Robles Saavedra3, Paloma Ladrón de Guevara Porras1, Janet Nolasco Soto1, Francisco Ricardo Gómez Lozano1, Karla Villavicencio Llamosas1, Ricardo Axayacatl Juárez Salas1, Jeffrey Knud Jacobsen4, Salvatore Cerchio5 y Charles Scott Baker 3 1. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito exterior, Ciudad Universitaria. México, DF. 04510. MÉXICO. 2. Departamento de Biología Marina. Universidad Autónoma de Baja California Sur. Apartado postal 19-B. La Paz, BCS. 23081. MÉXICO. 3. School of Biological Sciences, University of Auckland. 3A Symonds Street. Auckland. NUEVA ZELANDA. 4. Humboldt State University. PO Box 4492. Arcata, CA. 95521. ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. 5. Museum of Zoology. University of Michigan. 1109 Geddes Avenue. Ann Arbor, MI. 48109-1079. ESTADOS UNIDOS DE AMÉRICA. * Correo electrónico: [email protected].

Palabras clave: Megaptera novaeangliae, conducta, tasa ventilatoria, tasa de nacimiento, ácido graso, DNA. Introducción He is the most gamesome and light-hearted of all the whales, making more gay foam and white water generally than any other of them. H. Melville (1851).

Resumen El Pacífico mexicano es una zona de agregación invernal de la ballena jorobada importante por la abundancia y la reproducción pero sobre todo por los procesos de fraccionamiento poblacional y flujo genético que son críticos para la conservación de la especie en plazo evolutivo. Este trabajo busca integrar investigaciones sobre la genética y ecología poblacionales, la conducta y hábitos, la reproducción y algunos aspectos energéticos del rorcual jorobado en México para explicar su historia y estructura poblacional a partir de lo que observamos en la actualidad. Evidencias genéticas y ecológicas sugieren que los machos tienen un flujo alto entre zonas de reproducción como resultado de una competencia intensa por la búsqueda de pareja en tanto que hay pocas hembras receptivas. Estudios de conducta y análisis bioquímicos de la dermis, indican la existencia de restricciones energéticas en la reproducción de las ballenas jorobadas. A partir de información genética se infiere que la estructura poblacional de los rorcuales jorobados se asocia a las glaciaciones y actualmente se observa que las variaciones ambientales afectan la alimentación y los hábitos invernales de esta especie. La perturbación antropogénica en el mar igualmente tiene efectos en la conducta de las ballenas y en sus patrones de ventilación. De estos resultados se derivan algunas consideraciones para la conservación de la especie.

Como otros mamíferos marinos, el rorcual jorobado, ballena jorobada o yubarta (Megaptera novaeangliae) se capturó comercialmente hasta casi extinguirse. Esta ballena se protege en todo el mundo desde 1966 por la Comisión Ballenera Internacional y a partir de entonces, sus poblaciones parecen recuperarse pero la especie se considera aún amenazada en virtud de que sus hábitos costeros la hacen vulnerable a agentes de perturbación como la contaminación del mar y el tráfico de embarcaciones. Las ballenas jorobadas presentan un ciclo migratorio anual en el que pasan el verano alimentándose en aguas muy productivas de latitudes altas y migran a zonas subtropicales y tropicales para reproducirse en el invierno. La preferencia invernal por aguas someras y tibias, que es característica de la especie, parece depender de la capacidad de termorregulación de sus crías. Asociado a su distribución costera, la ballena jorobada presenta hábitos particulares como un despliegue amplio de conductas de superficie y la competencia precopulatoria entre machos dentro de lo cual destaca la emisión de sonidos estructurados llamados cantos. Estas características parecen derivar de las formas de búsqueda de pareja y del sistema de apareamiento de la especie al que se ha descrito tentativamente como un lek flotante (Baker, 1985; Chittleborough, 1958; Clapham, 1996; Dawbin, 1966; Glockner-Ferrari & Ferrari, 1990; National Marine Fisheries Service, 1991; Nishiwaki, 1966; Whitehead, 1985). El Pacífico mexicano, desde el extremo sur de la Península de Baja California hasta Tehuantepec e incluyendo las Islas Revillagigedo, es la principal zona de agregación invernal de la subpoblación del Pacífico nororiental, agregación que se extiende hasta Costa Rica (Steiger et al., 1991). Se estima que alrededor de 2,000 ballenas jorobadas visitan las aguas de nuestro país y que su abundancia se está incrementando (Urbán

et al., 2000). Análisis de variación genética han mostrado que la estructura poblacional de las ballenas jorobadas tiene una organización jerárquica como resultado de la filopatria migratoria que se aprende durante el primer año de vida al completar las crías un ciclo de migración entre zonas de alimentación y reproducción con sus madres (Baker et al., 1993, 1994). La distribución actual de la especie y su estructura poblacional parecen derivar de ciclos de contracción y expansión asociados a las glaciaciones. En el Pacífico nororiental, se tiene una subpoblación que parece expandir su distribución invernal desde América central hacia el norte generando una distribución clinal de linajes mitocondriales y la divergencia de una agregación en la costa continental y otra en aguas adyacentes a las Islas Revillagigedo. La distribución glacial más ecuatorial asimismo favoreció el intercambio de ballenas entre los hemisferios norte y sur manteniendo con ello su unidad evolutiva (Baker & Medrano-González, en prensa; Baker et al., 1998; Medrano González, 1993; Medrano-González et al., 1995). Por cómo se insinúa la historia poblacional de las ballenas jorobadas, se plantea la preocupación por los efectos que el cambio climático, el principal problema ambiental mundial, puede tener en la conservación de la especie a largo plazo. El cambio climático y la perturbación antropogénica del mar en la situación actual de la sociedad humana, poco armónica consigo misma y con la naturaleza, pueden afectar la evolución de las ballenas jorobadas, como afectan a la biósfera en general. En este contexto, conocer mejor de qué forma los hábitos de los rorcuales jorobados y su reproducción se afectan por las variaciones ambientales naturales y las introducidas por la especie humana, puede contribuir a explicar la estructura e historia poblacional reciente de la especie, generar algunas expectativas evolutivas y con ello desarrollar estrategias de conservacion a largo plazo. Pensamos que esta es un área científica poco atendida y poco sólida aún pero que en un futuro no lejano será crítica para el desarrollo sustentable. Con la perspectiva anterior, en este trabajo estudiamos algunos aspectos ecológicos, etológicos, reproductivos y genéticos de la ballena jorobada en tres zonas de agregación invernal del Pacífico mexicano sujetas a distinta actividad humana: 1) La parte sur de la Península de Baja California y la costa pacífica continental de México en las cuales la contaminación, el desarrollo urbano e industrial, el tráfico de embarcaciones y especialmente el turismo sobre los mamíferos marinos han crecido mucho en los últimos años (Ávila Foucat & Saad Alvarado, 1998) y 2) Las Islas Revillagigedo en las cuales se tiene una de las poblaciones de ballenas jorobadas más prístina en el mundo (Campos Ramos, 1989).

Métodos Trabajo de campo: Se visitaron la Bahía de Banderas, Nay.-Jal., la región de Los Cabos, BCS así como las Islas Socorro y Clarión, Archipiélago de Revillagigedo, entre los meses de enero y abril de 1997 a 1999 completando un total de 2,262 horas de navegación (Cuadro 1). Se navegó en embarcaciones menores, desde las cuales se hicieron seguimientos de ballenas jorobadas. Asimismo, se hicieron observaciones desde sitios altos en tierra, como faros y acantilados, completando 146 horas de observación efectiva. Desde ambos tipos de base se registraron datos elementales de avistamientos, de conducta y tasa ventilatoria. Desde las embarcaciones se hicieron seguimientos para identificar a las ballenas individualmente mediante fotografías de sus aletas dorsal y caudal y para obtener biopsias de piel utilizando un dardo disparado por una ballesta. Las fotografías se tomaron utilizando cámaras reflex con lentes zoom de hasta 300 mm y película blanco y negro ASA 400. Las biopsias se conservaron en etanol 7095% a la menor temperatura posible. A partir de 1998 en la Isla Socorro, se fraccionó la dermis y se almacenó en seco manteniéndose en congelación (Ladrón de Guevara Porras, 1995; Medrano González, 1993; Villavicencio Llamosas, 2000).

Cuadro 1. Tiempo de navegación (horas) dedicado a la búsqueda y seguimiento de ballenas jorobadas en diferentes inviernos y zonas del Pacífico mexicano.

Baja California Bahía de Banderas Isla Socorro Isla Clarión Total

1997 34.1 36.8 582.5 653.4

1998 17.6 93.4 758.7 869.7

1999 4.2 233.8 269.5 231.8 739.3

Total 55.9 364.0 1,610.7 231.8 2,262.4

Hábitos y distribución: Los hábitos del rorcual jorobado se describieron mediante el perfil de ocurrencia de sus distintas formas de agrupación y actividad. Brevemente, estas agrupaciones son: 1) Solos. Son animales juveniles o adultos de ambos sexos que transitan entre zonas de agregación u otras agrupaciones de ballenas; 2) Cantores. Son machos adultos que se mantienen a pocos metros de profundidad casi sin moverse emitiendo sonidos estructurados a los que se denomina cantos con los que atraen a las hembras; 3) Parejas de adultos y/o juveniles. Son animales que en general transitan. Las parejas pueden ser de un macho y una hembra, asociados alrededor del cortejo y el apareamiento o parejas de machos aliados. Las parejas de hembras son muy raras; 4) Hembras con cría recién nacida (HC); 5) Hembras con cría y escolta (HCE). Este último es un

macho que espera que la hembra lactante pueda entrar en estro; 6) Grupos. Conjuntos de tres o más animales jóvenes o adultos. Puede o no haber una cría. Más precisamente, se trata de grupos de machos en competencia. Normalmente hay una hembra que ocupa una posición nuclear alrededor de la cual los machos tienen actividades agonísticas. Los machos pueden formar grupos agonísticos sin que haya una hembra (Baker, 1985; Clapham et al., 1992; Glockner-Ferrari & Ferrari, 1990; Mobley & Herman, 1985). La composición de sexos de estas agrupaciones se determinó mediante el método de Palsbfll et al. (1992; Medrano et al., 1994; Robles Saavedra, en proceso; Cuadro 2). Esto permitió definir, las siguientes clases de sexo y estado reproductivo (sr): 1) Crías recién nacidas; 2) Machos juveniles o adultos; 3) Hembras juveniles o adultas y 4) Hembras con cría recién nacida (lactantes). Todos los perfiles temporales dentro de la estancia invernal de las ballenas jorobadas en México se analizaron en periodos semanales. La abundancia de las ballenas se determinó a partir del número de avistamientos por tiempo de navegación. La abundancia de cada clase de sexo y estado reproductivo (fsr) se determinó combinando los datos de composición de sexos y ocurrencia de las agrupaciones como sigue:

proporción de la tasa metabólica relativa promedio. Asumiendo que la alimentación y el crecimiento son casi nulos en los adultos, la tasa metabólica relativa, mide el gasto de las reservas de energía de las ballenas (Schmidt-Nielsen, 1984; Villavicencio Llamosas, 2000). Cada evento se registró en tiempo con resolución de segundos. El comportamiento se registró de acuerdo a un etograma sencillo de 12 conductas en superficie que describen solamente los movimientos que hacen los animales sin ninguna interpretación funcional. Las conductas tienen un valor ordinal hipotéticamente acorde con la energía que requieren. La diversidad de conductas de cada agrupación se determinó como la cantidad de comportamientos distintos exhibidos (riqueza, n) y como la probabilidad de que dos conductas tomadas aleatoriamente sean distintas (diversidad probabilística, h). Esto último es:

f sr = å f g N g Qsrg

Csr = å Pg N gVsrg Qsrg

g

h = 1 - å f c2 c

donde fc es la frecuencia relativa de la conducta c. Esta información se combinó con los perfiles de ocurrencia de las agrupaciones de ballenas y de su composición en clases de sexo y estado reproductivo para determinar su consumo de aire (Csr) como sigue:

g

donde fg es la abundancia de la agrupación g, Ng el tamaño promedio de g y Qsrg es la proporción de individuos de la clase sr en g (Cuadro 2). Para cada g se cumple lo siguiente:

åQ

srg

=1

sr

donde Pg es la frecuencia relativa de cada agrupación g y Vsrg es la tasa ventilatoria de la clase sr en g. Fsrg es la fracción de tiempo que una ballena de cierta clase sr ocupa en la agrupación g. Por la definición de Csr, Fsrg se normalizó para cumplir la siguiente condición:

åF

srg

g

La tasa de encuentro entre machos (m) y hembras (h, sumadas lactantes y no lactantes) se determinó simplemente como el producto de sus abundancias fh fm y la tasa de encuentro entre machos como fm2. Nótese que la proporción entre encuentros de machos con hembras y entre machos es igual a la proporción entre hembras y machos, esto es:

f h fm f = h 2 fm fm Conducta y tasa ventilatoria: Se hicieron registros de eventos discretos de conducta en superficie y ventilación de ballenas individuales con la mayor duración posible para incluir etapas de actividad intensa y de descanso y así aproximar la tasa ventilatoria a una

= å Pg N gVsrg = 1 g

Reproducción: Se registró la presencia de crías identificando fotográficamente al adulto que por su conducta y cercanía se determinó como su madre. La mayoría de las identificaciones de hembras lactantes se hizo por la aleta dorsal porque en esta etapa las hembras casi no asoman su aleta caudal. Se hizo un catálogo de fotografías de animales a los que alguna vez se identificó como hembras con cría con el cual se construyeron sus historias reproductivas de 1986 a 1998. La tasa de nacimiento se definió como el porcentaje de crías con respecto al total de individuos identificados, incluidas las crías. Ya que es difícil fotoidentificar a las crías, la tasa de nacimiento puede estar sobrestimada (Salas Rodarte, 1993; Juárez Salas, en proceso).

Composición de ácidos grasos de la dermis: Se analizaron 22 muestras de dermis recolectadas en 1998 y 29 de 1999. De los tejidos de 1998, se determinó el contenido calórico mediante combustión en una bomba calorimétrica calibrada con pastillas de ácido benzoico. En el total de 51 muestras de dermis, se analizó la composición de ácidos grasos por cromatografía de gases utilizando una columna Carbowax polar de 25 m x 0.32 mm (HP-20M, 0.3 mm de grosor de película). Se cuantificó empleando un estándar externo con los ácidos hexadecanoico, heptadecanoico y octadecanoico. Para evaluar la reproducibilidad del método se analizaron dos muestras cada una de las cuales se extrajo y analizó por triplicado. Se obtuvo una reproducibilidad del 90% examinada solamente en los ácidos 14:0, 16:0, 18:0 y el Cis 9-18:1 (Borobia et al., 1995; Nolasco Soto, en proceso). El contenido calórico por ácidos grasos se determinó calculando el calor de combustión de los diferentes ácidos por el método de Cardozo (1986) para fase líquida.

genético de los machos si éste es muy alto en virtud de la diferencia entre las ecuaciones exactas y aproximadas en que se basa el cálculo (Medrano-González & Baker, en proceso). La distribución de los tiempos de coalescencia de los haplotipos mitocondriales se construyó considerando una tasa de sustitución nucleotídica de 1% por millón de años y un tiempo generacional de 10 años (Baker et al., 1993; Clapham, 1996). La distribución de tiempos de coalescencia (p t) se ajustó, por el método de mínimos cuadrados, a la siguiente ecuación (Avise et al., 1988):

é 1ù pt = ê1 - ú ë nh û

t

donde Nh es el tamaño poblacional efectivo a largo plazo como número de hembras y t es el tiempo en generaciones.

Resultados y discusión Variación genética: Junto con datos previamente publicados, se examinó un total 352 de biopsias de piel recolectadas entre 1990 y 1996 en las tres regiones estudiadas. En casi todas las muestras se identificó el linaje mitocondrial mediante ensayos de restricción de un segmento de la región control amplificado por PCR (Baker et al., 1998; Robles Saavedra, en proceso), el sexo por el método de Palsbfll et al. (1992; Medrano et al., 1994; Robles Saavedra, en proceso) y el genotipo del intrón 1 de la actina b mediante ensayos de restricción de productos de PCR (Palumbi & Baker, 1994; Robles Saavedra, en proceso). El genotipo de cuatro loci de microsatélites se determinó en 227 muestras (Palsbfll et al., 1997; Vázquez Cuevas, en proceso). De acuerdo a lo sugerido por Baker & MedranoGonzález (en prensa), se determinaron los niveles de variación con el índice probabílistico de Nei (1987) y el grado de diferenciación poblacional con el análisis AMOVA del estadístico Fst (Excoffier et al., 1992; Wright, 1951). En el caso del DNA mitocondrial, se determinó también la diversidad nucleotídica ( p; Nei, 1987). Mediante la diferenciación genética mitocondrial y nuclear, se determinó el flujo genético por machos (Mm) y hembras (Mh) como sigue:

Mm ( Fmt / Fms ) - 1 = M m + M h ( Fmt / Fms ) - Fmt donde Mm/(Mm+Mh) es la fracción de machos en el flujo genético total, Fmt es el Fst mitocondrial y Fms es el Fst para los microsatélites. Esta ecuación subestima el flujo

Hábitos y distribución: Asociado a la temporalidad migratoria específica de ballenas jorobadas de distinto sexo y estado reproductivo, lo que es una estrategia de optimización entre la permanencia en zonas de alimentación y de reproducción (Dawbin, 1966), algunos autores (p.ej. Brown et al., 1995) piensan que hay una segregación espacial y temporal de sexos en las zonas de reproducción en la cual una cantidad considerable de hembras permanecen en latitudes relativamente altas durante el invierno. Un problema para demostrar esta hipótesis radica en que la identificación de sexos a partir de biopsias tiene sesgos diversos hacia la recolecta de muestras de machos. En este trabajo determinamos la composición por sexos y estados reproductivos de distintas agrupaciones y la combinamos con la ocurrencia de éstas para determinar la proporción de sexos y estados reproductivos en distintas regiones y tiempos en el Pacífico de México (Cuadro 2). Aunque este procedimiento aún puede tener sesgos, se observa una frecuencia de machos mayor a la de las hembras (Cuadro 3). Nótese que proporciones bajas de machos ocurren con proporciones altas de hembras con cría y que hay mayor cantidad de machos cuando hay más hembras no parturientas. Como muy pocas de las hembras con cría pueden tener estro postparto, lo anterior sugiere que la cantidad de hembras receptivas en el Pacífico mexicano es muy reducida y por tanto sujeta a una competencia intensa entre los machos. Al incrementarse la abundancia de animales dentro de una temporada de reproducción, hay un aumento paralelo en su grado de agregación medido como el tamaño promedio de las agrupaciones.

Cuadro 2. Composición de clases de sexo y estado reproductivo (Qsrg) en distintas agrupaciones de ballenas jorobadas en el Pacífico mexicano. Tomado de Medrano et al. (1994) y de Robles Saavedra (en proceso). Fracción crías

Fracción machos

Fracción hembras

Fracción HC*

0.50 0.33 (1/N)

0.73 1.00 0.78 0.33 0.87

0.27 0.22 0.13 -

0.50 0.33 -

Solos Cantores Parejas HC* HCE* Grupos Grupos C* **

0.87(N-1)/N 0.13(N-1)/N * HC: Hembra con cría, HCE: Hembra con cría y escolta, Grupos C: Grupos de adultos con una cría. ** N: Número total de animales presentes en la agrupación.

Cuadro 3. Abundancia anual y proporción de distintas clases de sexo y estado reproductivo de ballenas jorobadas en Baja California (BC), la Bahía de Banderas (BB), la Isla Socorro (IS) y la Isla Clarión (IC). Abundancia (adultos/h)

Fracción machos

Fracción hembras

Fracción HC*

BC 1997 1998 1999

1.00 0.45 0.48

0.81 0.72 0.50

0.16 0.16 0.00

0.03 0.12 0.50

BB 1997 1998 1999

0.49 0.94 0.91

0.55 0.69 0.73

0.06 0.13 0.13

0.39 0.18 0.14

IS 1997 1998 1999

1.52 1.31 1.26

0.78 0.70 0.69

0.14 0.11 0.11

0.08 0.19 0.20

IC 1999

1.77

0.60

0.08

0.32

Clarión el atractor se sitúa en niveles más bajos de agregación, esto es, incrementos de abundancia similares a los de las otras regiones implican una menor agrupación de las ballenas (Figura 1, superior). La tasa de encuentro entre animales de distinto sexo y estado reproductivo se incrementa en forma exponencial siendo mayor el incremento para los encuentros entre machos, como resultado de su mayor abundancia. (Figura 1, medio) Como resultado, el incremento de la abundancia agudiza la competencia entre los machos y eso puede explicar que, al moverse los machos entre distintas zonas buscando aliviar la competencia, puedan tenerse cambios drásticos de abundancia local. En general, la competencia entre los machos es menor en niveles bajos de abundancia global con excepción de la Isla Clarión en donde la proporción de hembras es mayor que en otras zonas (Figura 1, inferior). Eso explica igualmente que el perfil de temporal de abundancia de los machos sea multimodal (Ladrón de Guevara Porras, en proceso). Existen efectos ambientales en las preferencias de las ballenas jorobadas por sus zonas de reproducción (Dawbin, 1966; Salinas Vargas, 2000). Las variaciones anuales en el perfil estacional de temperatura del mar afectan las preferencias de las hembras con cría y con ello a toda la agregación de ballenas. El periodo de este estudio fue muy ilustrativo al incluir un fenómeno de El Niño en 1998 y otro de La Niña en 1999. En la costa pacífica mexicana se observan cambios anuales de abundancia que son inversos entre Baja California y la Bahía de Banderas indicando desplazamientos anuales de las ballenas. Estos cambios son producto de la fuerte influencia de las corrientes de California y costera de Costa Rica que llevan aguas frías y cálidas respectivamente. En las Islas Revillagigedo las condiciones oceanográficas son más estables y consecuentemente, las variaciones anuales de abundancia son pequeñas (Ladrón de Guevara Porras, en proceso).

* HC: Hembras con cría.

No existe, sin embargo, un patrón temporal intratemporada en las variaciones de abundancia. En Baja California y la Bahía de Banderas las variaciones de abundancia son pequeñas comparadas a las de la Isla Socorro en donde se observan variaciones amplias e impredecibles. Esto hace suponer que la abundancia local de animales y su estado de agregación obedecen a una dinámica en la interacción de animales de distinto sexo y estado reproductivo. Es interesante que las variaciones de abundancia y agregación en Baja California, Bahía de Banderas y la Isla Socorro parezcan ocupar un espacio definido similar a lo que en la física se conoce como un atractor extraño. En la Isla

Conducta y tasa ventilatoria: La diversidad de conductas en superficie de las ballenas jorobadas es mayor en animales solitarios y crías lo que sugiere que, partiendo de un estado indiferenciado en soledad, con gran diversidad conductual en superficie, las ballenas disminuyen esta diversidad conforme interaccionan con otros animales u objetos o al involucrarse en actividades específicas como el canto. De este estado indiferenciado, en las crías asimismo ocurre la maduración y diferenciación sexual en la conducta. Esta estructura parece corresponder a una estrategia de los animales para buscar pareja en las zonas costeras en las que se distribuyen en el invierno. La diversidad de conductas es menor en la Bahía de Banderas y eso puede derivar de la perturbación humana en este lugar.

Figura 1. Parámetros de agregación e interacción entre las ballenas en dependencia de su abundancia medida como adultos observados por hora de navegación. Panel superior: Grado de agregación medido como adultos por avistamiento. Panel medio: Tasas de encuentro entre machos y hembras (fh fm, negro) y tasa de encuentro entre machos (fm2, blanco). Panel inferior: Proporción entre machos y hembras. Para los paneles superior e inferior se distinguen Baja California (negro), Bahía de Banderas (gris oscuro), Isla Socorro (gris claro) e Isla Clarión (blanco). Las líneas indican las trayectorias en periodos semanales de las temporadas reproductivas 1997 a 1999.

Se hizo un análisis de cúmulos de las distintas agrupaciones de acuerdo a su composición de conductas en la que se observa una estructura por agrupaciones casi independiente de las regiones (Figura 2). Hay un grupo externo, con diversidad de comportamientos alta, formado por las crías, los solos de ambas zonas y las parejas de la Isla Socorro. En el grupo interno, donde la diversidad conductual es menor, se insinúa una separación de las agrupaciones de hembra con cría y las de cantores, escoltas y grupos lo cual es básicamente

una distinción entre hembras y machos en actividad reproductiva. Existe un paralelismo entre la diversidad conductual de la agrupación y su interiorización en el dendrograma en donde se tiene la serie Hembra con cría y escolta, Hembra con cría, Cantor, Grupo, Escolta, Pareja, Solo y Cría. Las excepciones pudieran significar un ordenamiento no muy diferente que correspondería a condiciones poco perturbadas por el hombre, esto es, Hembra con cría y escolta, Grupo, Cantor, Escolta, Hembra con cría, Pareja, Solo y Cría. Al clasificar a las conductas de acuerdo a su ocurrencia en las distintas agrupaciones se observa una relación inversa de su ocurrencia con el valor ordinal de energía hipotéticamente asignado. Al comparar un índice de actividad basado en el valor ordinal de las conductas con la tasa ventilatoria, se observa asimismo una relación directa. Todo esto permite inferir que el ordenamiento de las conductas de acuerdo a su gasto de energía es correcto en lo general. Se observan diferencias en los patrones de ventilación de las ballenas de distintas agrupaciones y regiones. Con un análisis factorial de varianza tipo II, se determinó el grado de variación individual, por regiones y por agrupación de las duraciones de apnea utilizando los promedios de registros individuales como datos elementales. Se observa que la mayor variación es entre agrupaciones y en la interacción agrupación-región. Las diferencias entre regiones son marginales y la variación individual es pequeña comparada a las anteriores (Cuadro 4). Una interpretación es que la duración de apnea depende de las actividades que realizan los animales lo que a su vez está definido por el tipo de agrupación en que se encuentran. Un factor regional, tal vez la perturbación humana, afecta de modo específico la duración de apnea de las distintas agrupaciones.

Figura 2. Dendrograma de agrupaciones de acuerdo a su composición de conductas en la Bahía de Banderas (BB) y la Isla Socorro (IS). Se indica la riqueza de conductas (n) y su diversidad probabilística (h). HC: Hembra con cría, HCE: Hembra con cría y escolta. Tomado de Villavicencio Llamosas (2000).

A pesar de que la ocurrencia de las agrupaciones es variable como lo es entre ellas la tasa ventilatoria, el consumo de aire semanal, como una medida de la tasa metabólica relativa, es casi constante y muy similar entre machos, hembras y hembras con cría. En los machos y en las hembras se observa un consumo ligeramente mayor en la Bahía de Banderas pero en las hembras con cría el consumo es mayor en la Isla Socorro (Cuadro 5). Estas diferencias indican que animales de distinto sexo y estado reproductivo tienen sensibilidades distintas ante factores regionales que afectan la tasa ventilatoria. El principal factor de diferencia regional es presumiblemente la perturbación humana en la costa continental del Pacífico mexicano. La constancia de la tasa ventilatoria a su vez indica que, aunque los hábitos de las ballenas sean variables en el tiempo (Figura 1), sus actividades están restringidas por sus reservas de energía cuyo uso se encuentra en una fase lineal. Se requerirá de estudiar la tasa ventilatoria de las ballenas desde que dejan las zonas de alimentación hasta que vuelven a ellas para determinar la forma de gasto de sus reservas de energía además de validar formalmente la inferencia energética hecha a partir de la tasa de ventilación (Villavicencio Llamosas, 2000).

Cuadro 4. Análisis factorial de la variación en la duración de apnea de ballenas jorobadas del Pacífico mexicano. Tomado de Villavicencio Llamosas (2000). GL

F

p(F)

Entre regiones

1

3.14

0.08

Entre agrupaciones

7

4.50

0.00

Interacción

7

4.75

0.00

198

-

-

Entre individuos

GL: Grados de libertad. F: Estadístico F (Sokal & Rohlf, 1995). p(F): Probabilidad asociada de F o error tipo I.

Cuadro 5. Promedio interanual (1989-1996) del consumo de aire (ventilaciones/semana) en ballenas jorobadas del Pacífico mexicano. Tomado de Villavicencio Llamosas (2000)*. Machos

Hembras

Hembras c/cría

Bahía de Banderas

5,135

5,249

4,291

Isla Socorro

4,722

4,681

4,655

* Las variaciones entre años, incluyendo las temporadas 1997 a 1999, son pequeñas.

Reproducción: La tasa de nacimiento examinada por Juárez Salas (en proceso) es mayor que la previamente reportada por Salas Rodarte (1993) pero aún similar a otras regiones de reproducción en el mundo (Cuadro 6; Baker et al., 1987; Bannister et al., 1991; Clapham & Mayo, 1990; Glockner-Ferrari & Ferrari, 1990). En el caso de Baja California, el análisis de la tasa de nacimiento es preliminar porque no se han completado las comparaciones de fotoidentificación entre años de la región. La tasa de nacimiento más alta registrada en Baja California es la de 1992 con 9.46%.

Cuadro 6. Tasas de nacimiento de ballenas jorobadas en el Pacífico mexicano. Valores globales de 1986 a 1998. Tomado de Juárez Salas (en proceso). Región Bahía de Banderas Baja California* Isla Socorro

Identificaciones 278 651 831

Nacimientos (%) 13.12 3.98 16.98

* Análisis preliminar.

Se construyeron historias reproductivas de 51 hembras en total, 22 de la Bahía de Banderas y 29 de las Islas Revillagigedo. En 15 ballenas de la Bahía de Banderas y 22 de Revillagigedo, pudieron determinarse un total de 57 intervalos mínimos de reproducción, 20 y 37 respectivamente. Los intervalos entre nacimientos promedian dos años habiendo una variación menor en la Bahía de Banderas que resulta tal vez del menor número de datos. Este promedio corresponde al ciclo típico de reproducción de las jorobadas en el cual una hembra queda preñada durante el invierno, pare al año siguiente y permanece poco menos de un año en la lactancia y el cuidado del crío antes de ser receptiva de nuevo al invierno posterior (Chittleborough, 1958). Como se ha descrito (Salas Rodarte, 1993), se observa una frecuencia considerable del ciclo de reproducción anual en el que ocurre estro postparto y que caracteriza a las poblaciones de grandes cetáceos en recuperación (Cuadro 7; Baker et al., 1987; Bannister et al., 1991; Clapham & Mayo, 1990; Glockner-Ferrari & Ferrari, 1990). Preliminarmente, se nota un leve incremento en los intervalos de nacimiento a partir de 1995 (Juárez Salas, en proceso).

Composición de ácidos grasos de la dermis: Se identificó un total de 30 ácidos grasos con 10 a 20 átomos de carbono en ambos años de muestreo. La composición encontrada es similar a otros misticetos (Borobia et al., 1995; Aguilar & Borell, 1990). Las hembras con cría presentan el mayor porcentaje de ácidos grasos así como de contenido calórico.

Cuadro 7. Intervalos entre nacimientos de ballenas jorobadas en la Bahía de Banderas (BB) y las Islas Revillagigedo (IR) determinados con registros de fotoidentificación de 1986 a 1998. Tomado de Juárez Salas (en proceso).

1 año 2 años 3 años 5 años

BB 0 16 4 0

IR 8 23 1 5

Global 8 39 5 5

Promedio DE

2.20 0.41

2.22 1.20

2.21 0.99

20 15

37 22

57 37

# intervalos # ballenas

En contenido calórico y de ácidos grasos, los machos presentan una variación mayor a las otras clases de animales. El grado de insaturación y el tamaño promedio de los ácidos grasos son muy similares entre años y entre clases de animales (Cuadro 8). La cantidad de ácidos grasos en las muestras de 1999 es mucho menor comparada a las de 1998 (Cuadro 8). Esto puede deberse a los efectos del fenómeno de El Niño de 1998 en la alimentación de las ballenas en ese verano. Asimismo, se observa una gran diferencia en la composición de ácidos grasos entre ambos años. Esto refleja cambios en la alimentación de las ballenas asociados al fenómeno de El Niño en términos de

presas y cantidad de alimento. Un análisis de cúmulos de acuerdo a la composición de ácidos grasos reveló que los machos presentan una mayor variación en la composición de ácidos grasos lo que puede interpretarse como una mayor diversidad de zonas de alimentación y presas (Nolasco Soto, en proceso). Será necesario determinar mejor el destino de verano de las ballenas mediante fotoidentificación así como sus linajes mitocondriales, en tanto éstos tienen una marcada segregación geográfica en zonas de alimentación (Baker et al., 1998). Solamente para 1998 se examinó el perfil temporal del contenido calórico de los ácidos grasos. En general, en las crías éste tiende a incrementarse con el transcurso de la temporada pero debe considerarse que las crías nacen en un periodo relativamente amplio. Consecuentemente, en las hembras con cría se observa en general que el contenido calórico disminuye con la temporada. En el caso de los machos no se observa ningún patrón lo cual puede derivar de un reemplazo de machos de distintos orígenes en tiempo y espacio (Nolasco Soto, en proceso). La poca correlación en la composición y contenido calórico de ácidos grasos con el sexo, estado reproductivo y etapa de la temporada invernal, concuerda con la idea de que la capa externa de grasa participa poco del movimiento de las reservas de energía y que poco puede reflejar sobre su estado (Aguilar & Borell, 1990). Debe recordarse que el estado de las reservas de energía depende de la grasa almacenada en todo el cuerpo (Lockyer, 1987).

Cuadro 8. Contenido de ácidos grasos (cont AG), fracción de enlaces dobles (Insat), tamaño promedio (PM), contenido calórico de ácidos grasos por peso húmedo (cal AG) y contenido calórico total por peso seco en dermis de ballenas jorobadas de la Isla Socorro. Se indica la desviación estándar (DE). Tomado de Nolasco Soto (en proceso). n*

cont AG ± DE (%)

Insat ± DE (%)

PM ± DE (g/mol)

cal AG ± DE (cal/g)

cal total ± DE (cal/g)

1998 Indet** Crías Machos Hembras HC** Global

5 (7) 5 (8) 8 (24) 1 (2) 3 (8) 22 (39)

39.0 33.3 38.4 37.7 46.6 38.5

22.4 10.4 27.0 16.9 20.1

4.49 4.38 4.64 4.66 4.67 4.55

0.36 0.22 0.33 0.14 0.29

266 265 270 265 267 267

2.69 6.35 6.58 0.49 5.33

3,413 2,945 3,345 3,296 4,076 3,367

1,966 932 2,372 1,484 1,762

8,575 8,362 8,856 7,468 8,795 8,621

851 826 874 653 833

1999 Crías Machos Hembras HC** Global

7 10 5 7 29

2.37 1.39 1.46 2.68 1.95

1.04 0.71 0.15 0.57 0.89

4.11 4.08 3.92 4.18 4.08

0.32 0.28 0.44 0.34 0.33

265 266 263 270 266

2.75 1.23 2.73 7.65 4.63

206 121 127 232 170

90 62 13 52 78

-

-

* Los números entre paréntesis indican las muestras de dermis analizadas por calorimetría. ** Indet: Indeterminado, HC: Hembra con cría.

Variación genética: Los datos ampliados de Robles Saavedra (en proceso) muestran una composición de linajes mitocondriales muy similar a la reportada por Medrano-González et al. (1995). La variación de microsatélites es alta y con muy poca diferenciación regional (Baker et al., 1998; Vázquez Cuevas, en proceso; Cuadro 9). Ninguna diferenciación regional se nota en el intrón 1 de la actina b. Es interesante que en los tres marcadores genéticos Baja California presente una mayor variación y divergencia de las otras dos regiones (Cuadro 10) lo que sugiere fuertemente que ésta es más una zona de tránsito de ballenas de distintas agregaciones (Baker et al., 1998). Estudios de identificación y distribución espacio-temporal llegan a una conclusión similar (Urbán et al., en proceso). Aún subestimada, la mayor parte del flujo genético se debe a los machos (Cuadro 10) como se observa en la abundancia de clases de sexo y estado reproductivo (Figura 1). Este resultado ilustra el postulado de que el sexo que restringe la reproducción tiene una dispersión menor, las hembras en el caso de los mamíferos lo cual guarda relación con el cuidado parental (Greenwood, 1980). Cuadro 9. Diversidad genética probabilística del DNA mitocondrial (hmt), de microsatélites (h ms) y del intrón 1 de la actina b (hab ) así como diversidad nucleotídica mitocondrial (pmt ) en ballenas jorobadas de Baja California (BC), la Bahía de Banderas (BB) y la Isla Socorro (IS). Tomado de Robles Saavedra (en proceso) y de Vázquez Cuevas (en proceso).

hmt

hms

hab

pmt

BC

0.77

0.99

0.45

0.009

BB

0.71

0.99

0.42

0.010

IS

0.67

0.99

0.42

0.008

La distribución de los tiempos de coalescencia muestra que la variación genética observada en el clado AE, que es originario del Pacífico norte (Baker & Medrano-González, 1998), se ajusta a un tamaño poblacional efectivo a largo plazo de 7,500 a 15,000 hembras lo cual coincide con las estimaciones de abundancia prístina (Rice, 1974). Considerando un tiempo generacional de 10 años, el origen del clado AE se estima en hace 120,000 años lo que corresponde al fin de la glaciación Illinoiana (Figura 3 superior). Los tiempos de coancestría de los clados A y E por separado son 72,000 y 28,000 años respectivamente y coinciden con las glaciaciones Wisconsin temprana y tardía (Figura 3 inferior; Lorius et al., 1985).

Cuadro 10. Diferenciación poblacional mitocondrial (Fmt ), de microsatélites (Fms), del intrón 1 de la actina b (Fab ) y fracción de flujo genético de los machos (Mm/(Mm+Mh)) entre comparaciones pareadas de Baja California (BC), Bahía de Banderas (BB) y la Isla Socorro (IS) así como en el global de las tres regiones. Tomado de Robles Saavedra (en proceso) y de Vázquez Cuevas (en proceso).

BC vs BB BB vs IS IS vs BC Global

Fmt* 0.035 0.010 0.034 0.030

Fms ** 0.0022 0.0017 0.0027 0.0023

Fab ** 0.000 0.000 0.000 0.000

Mm/(Mm+Mh) 0.94 0.83 0.92 0.93

* Todas las Fst son estadísticamente significativas. ** Ninguna Fst es estadísticamente significativa.

Las ballenas jorobadas de Revillagigedo y la costa pacífica continental mexicana son genéticamente muy similares pero se distinguen por la presencia de haplotipos raros en la zona costera. Por ello, simulamos la propagación de un mutante mitocondrial en una población hipotética de ballenas con tamaño estable de Nh entre 7,500 y 15,000 hembras, una proproción entre machos y hembras 1:1, tiempo generacional de 10 años y tasa reproductiva de 0.1 crías/individuo, año. Se tomó como referencia el haplotipo AE que en los datos de secuencias tiene una proporción q=0.07, la mayor entre los haplotipos privados de la costa continental. Generando de 15,000 a 30,000 simulaciones, los mutantes llegaron a la frecuencia de referencia en 27, 37 y 24 ocasiones para las poblaciones de 7,500, 10,000 y 15,000 hembras respectivamente (Figura 4). Los tiempos medios de estas simulaciones son sendos 4,060, 6,600, y 10,510 años que coinciden con el periodo de la última deglaciación. Todos estos resultados sugieren que la población de ballenas jorobadas en el Pacífico norte presenta ciclos de contracción y expansión asociados a las glaciaciones. Durante las glaciaciones, estos animales tuvieron una distribución más ecuatorial y al calentarse el clima expandieron sus zonas de alimentación y reproducción generando asimismo procesos de diferenciación poblacional. Las glaciaciones asimismo favorecieron el intercambio entre ballenas jorobadas de los hemisferios norte y sur. En el Pacífico oriental, este intercambio pudo haberse facilitado por la relativa cercanía del Domo de Costa Rica y el Golfo de California, dos zonas de alta productividad en las cercanías de las agregaciones reproductivas de ambos hemisferios que pudieron haber permitido el cambio de fase migratoria en la transición de la etapa de reproducción a la de alimentación (Baker & Medrano-González, en prensa; Baker et al., 1998; Medrano González, 1993; Medrano González, 2000; Medrano-González et al., 1995).

Comentarios finales

Figura 3. Panel superior: Distribución de tiempos de ancestría común del clado AE en las ballenas jorobadas del Pacífico norte central y oriental (76 secuencias). Panel inferior: Distribución de tiempos de coalescencia dentro del clado A (negro) y dentro del clado E (blanco). Las curvas ajustadas indican el tamaño poblacional efectivo a largo plazo como número de hembras (Nh).

Figura 4. Distribución de tiempos de expansión del haplotipo AE en la costa continental del Pacífico mexicano a su frecuencia actual en distintas poblaciones hipotéticas de ballenas jorobadas.

Nuestros resultados sugieren que en las ballenas jorobadas hay una fuerte competencia entre los machos que los obliga a desplazarse entre zonas de agregación invernal y a tener estrategias características de búsqueda de pareja con competencia precopulatoria. Existe una estructura conductual con un estado indiferenciado en crías y animales solos en el que la diversidad de comportamientos de superficie es alta. La posible existencia de alianzas entre los machos para la competencia intrasexual (Falcone, 1999) puede explicar la transición evolutiva desde el sistema de competencia espermática de las ballenas gris y franca al sistema de competencia precopulatoria de las jorobadas (Würsig, 1988). La dispersión de los machos en respuesta a la competencia intrasexual asimismo explica la exogamia de las ballenas jorobadas al migrar a sus zonas de reproducción. La competencia entre los machos parece obedecer a restricciones en la reproducción de las hembras en tanto que algunas no alcanzan las zonas de apareamiento, otras tienen una estancia breve y otras más no son receptivas por estar en lactancia. Estas restricciones son de tipo energético (Brown, et al., 1995; Chittleborough, 1958; Dawbin, 1966) observándose una mayor variación en el contenido calórico de machos y de hembras con cría, una alta sensibilidad de este contenido ante cambios ambientales así como evidencia de que las actividades invernales de las ballenas están restringidas por una cantidad limitada de energía. Ante restricciones de tipo reproductivo, aún no entendidas, los patrones migratorios en estos animales parecen constituir una optimización de la filopatria y la dispersión (Baker & Medrano-González, en prensa). Por su distribución invernal en zonas subtropicales, probablemente las ballenas jorobadas tienen una distribución más restringida y ecuatorial durante las glaciaciones. Al calentarse el clima, las ballenas expanden su distribución, como se observa actualmente en la clina genética que se observa desde Baja California hasta Costa Rica. Esta expansión conlleva la irrupción en nuevas zonas de alimentación y reproducción y por tanto una subdivisión poblacional jerarquizada (Baker et al., 1994). Este fenómeno parece el origen de las ballenas jorobadas en las Islas Revillagigedo durante la última deglaciación (Medrano González, 1993) y en las Islas Hawai al fin de la pequeña glaciación en el siglo XVIII (Herman, 1979). La aparente sensibilidad en la reproducción de las jorobadas ante variaciones ambientales y las implicaciones que eso tiene en la estructura poblacional de la especie, indican que la conjunción del cambio climático y la perturbación antropogénica en el mar puede significar una alteración en las potencialidades evolutivas de la especie.

Agradecimientos Agradecemos a la Secretaría de Marina, particularmente al personal de la Zona Naval de Manzanillo, el Sector Naval de la Isla Socorro y la Guarnición de la Isla Clarión, Estimamos la ayuda de la Secretaría del Medio Ambiente, Recursos, Naturales y Pesca, especialmente de Susana Sánchez, Sherman Hernández, Aurelio Solís, Mauro Reyna y Sandra Alcántara. Apreciamos el apoyo de Angélica Narváez de la Embajada de los Estados Unidos de América en México, de Samuel Cruz de la Universidad Veracruzana, de los Pescadores de Punta de Mita, del CETMAR 6 así como de Alejandro Martínez, Mario Salinas, Gloria Panecatl, Iván Díaz, Itzel Zamora, Erin Falcone, Danielle Cholewiak, Renee Barsa, Frank Pendleton, Mathew Carling, Andrew Richards, Steven Corso, David Newgen, Lurah Magee y Justine Murrell. Agradecemos también a otros estudiantes, colegas y amigos que nos apoyaron de modos diversos. Esta investigación recibió financiamiento parcial del CONACYT (Proyecto 3725P-N9608), de la Fundación Marsden de Nueva Zelanda así como de las sociedades Whale Conservation International y Cetacean Society International. Hacemos un reconocimiento especial a Anelio Aguayo, iniciador de este proyecto y dedicamos este trabajo a la memoria de Luis Baptista (QEPD).

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