GERMINACIÓN DE SEMILLAS DE FICUS PERFORATA INGERIDAS POR MONOS AULLADORES (ALOUATTA PALLIATA MEXICANA) Y MONOS ARAÑA (ATELES GEOFFROYI VELLEROSUS)

GERMINACIÓN DE SEMILLAS DE FICUS PERFORATA INGERIDAS POR MONOS AULLADORES (ALOUATTA PALLIATA MEXICANA) Y MONOS ARAÑA (ATELES GEOFFROYI VELLEROSUS)

TESIS QUE PRESENTA NICOLETTA RIGHINI PARA OBTENER EL TITULO DE MAESTRA EN CIENCIAS EN ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES

Xalapa, Veracruz, México 2003

Esta tesis se realizó gracias a la beca recibida por el Gobierno de México a través de la Secretaría de Relaciones Exteriores

CONTENIDO

1. INTRODUCCIÓN.........................................................................................

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1.1 Dispersión de semillas..........................................................................

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1.2 Dispersión de semillas por primates.....................................................

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1.3 Germinación de semillas.......................................................................

4

1.4 El género Ficus.....................................................................................

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1.5 Alouatta palliata.....................................................................................

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1.6 Ateles geoffroyi.....................................................................................

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2. OBJETIVOS................................................................................................. 12 3. HIPÓTESIS.................................................................................................. 12 4. MATERIALES Y MÉTODOS........................................................................ 13 4.1 Sitios de estudio.................................................................................... 13 4.2 Experimento de Laboratorio.................................................................. 13 4.3 Experimento de Campo........................................................................

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4.4 Experimento de Campo con otro sustrato............................................. 16 4.5 Variables ambientales en el campo......................................................

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4.6 Análisis de datos................................................................................... 17 5. RESULTADOS............................................................................................. 18 5.1 Experimento de Laboratorio.................................................................. 18 5.2 Experimento de Campo........................................................................

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5.3 Experimento de Campo con otro sustrato............................................. 24 5.4 Variables ambientales en el campo......................................................

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6. DISCUSIÓN.................................................................................................

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6.1 Experimento de Laboratorio.................................................................. 29 6.2 Experimentos de Campo....................................................................... 32 7. CONCLUSIONES........................................................................................

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8. BIBLIOGRAFÍA............................................................................................

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CUADROS

Cuadro 1. Resultados del experimento de germinación en el laboratorio.......................

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Cuadro 2. Análisis con un modelo lineal generalizado para las diferencias en la germinación de semillas de los cinco tratamientos en el laboratorio............................... 20 Cuadro 3. Resultados del experimento de campo........................................................... 22 Cuadro 4. Análisis con un modelo lineal generalizado para las diferencias en la germinación de semillas de los cinco tratamientos en el campo..................................... 23 Cuadro 5. Resultados del experimento de campo para la charola con esponja como sustrato............................................................................................................................. 25 Cuadro 6. Efecto de la ingestión por frugívoros (aves y mamíferos) sobre la germinación de semillas de diferentes especies de Ficus............................................... 31

FIGURAS

Figura 1. Curvas de germinación de las semillas de Ficus perforata bajo cinco diferentes tratamientos en el laboratorio.........................................................................

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Figura 2. Diferencias en el porcentaje de germinación de las semillas de Ficus perforata bajo cinco diferentes tratamientos en el laboratorio......................................... 20 Figura 3. Curvas de germinación de las semillas de Ficus perforata bajo cinco diferentes tratamientos en el campo................................................................................ 22 Figura 4. Diferencias en el porcentaje de germinación

de las semillas de Ficus

perforata bajo cinco diferentes tratamientos en el campo............................................... 23 Figura 5. Curvas de germinación de las semillas de Ficus perforata bajo cinco diferentes tratamientos en el campo con esponja como sustrato.................................... 25 Figura 6. Temperaturas promedio registradas por dos data logger arriba de las cinco charolas durante ocho días.............................................................................................

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Figura 7. Radiación fotosintéticamente activa promedio registrada por dos data logger arriba de las cinco charolas durante ocho días............................................................... 27 Figura 8. Humedad promedio registrada con un termohigrómetro arriba de las charolas durante doce días............................................................................................. 28

RESUMEN Para ser considerado un buen dispersor de semillas, un animal tiene que dispersar grandes cantidades de éstas, dejarlas en sitios óptimos para que puedan germinar y, sobre todo, no dañarlas durante este proceso. Para conocer la importancia de un animal frugívoro como dispersor, por lo tanto, es indispensable antes que nada conducir pruebas de germinación de semillas después de la ingestión. Los monos aulladores (Alouatta palliata) y los monos araña (Ateles geoffroyi) son frugívoros que consumen grandes cantidades de frutos de Ficus (Moraceae) en la región de Los Tuxtlas, México. Ya existen estudios que recalcan la relación entre Alouatta y los Ficus hemiepífitos, y que reportan el éxito en la germinación de las semillas de Ficus después de la ingestión por los monos aulladores. Sin embargo, la mayoría de los trabajos no sigue procedimientos estándar y, sobre todo, muy pocos son los experimentos de germinación efectuados en el campo con semillas de plantas hemiepífitas. Además, a pesar de que la ecología de Ateles geoffroyi es bien conocida y que se reporte que el género Ateles se alimenta en gran proporción de frutos de la Familia Moraceae, no se conocen trabajos sobre A. geoffroyi como dispersor de Ficus. Las semillas ingeridas por monos pueden germinar, pero también se ha sugerido que podría ser el ambiente húmedo (como el que se encuentra en el tracto digestivo de un frugívoro) que favorecería la germinación de las semillas. Por lo tanto, se efectuaron experimentos de germinación en laboratorio y en el campo con semillas de Ficus perforata (Urostigma) bajo cinco diferentes tratamientos: semillas extraídas de frutos (tratamiento control), semillas extraídas de las excretas de monos arañas cautivos (Ateles geoffroyi vellerosus), semillas extraídas de las excretas de monos aulladores silvestres (Alouatta palliata mexicana), semillas de frutos puestas a remojar en agua por 21 horas y por 4 horas antes de empezar el experimento. Para analizar las diferencias en el porcentaje de germinación de las semillas de los cinco tratamientos se utilizó un Modelo Lineal Generalizado (con error binomial y función liga logit). En el experimento de laboratorio (semillas en cajas Petri en una cámara de germinación con luz y 2

temperatura controladas), la germinación difirió significativamente (χ

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= 180.02, p< 0.00001) entre

tratamientos. Las semillas que germinaron en mayor porcentaje (71.3%) fueron las del tratamiento control (“Ficus”); sin embargo, no hubo diferencias estadísticamente significativas entre los porcentajes de germinación de los tratamientos “Ficus”, “Ficus 21horas”, “Ficus 4horas” y “Alouatta”. Las semillas del tratamiento “Ateles” germinaron con un porcentaje muy bajo (10.8%), difiriendo significativamente de los 2

demás tratamientos (χ 1= 187.4, p< 0.0000001). Los resultados obtenidos en el experimento de campo fueron muy diferentes, aunque también en este caso la germinación difirió significativamente entre tratamientos (χ220 = 20.95, p< 0.00001). Las semillas (en charolas colgadas en el interior de la selva) que germinaron en mayor porcentaje fueron aquellas de los tratamientos “Alouatta” (78.8%) y “Ateles” (71.4%). Ambos tratamientos difirieron de “Ficus”, “Ficus 21horas” y “Ficus 4horas” (χ21 = 23.57, p< 0.000001), cuyos porcentajes de germinación fueron extremadamente bajos (6.8% para “Ficus 4horas”). Las diferencias encontradas al desarrollar los dos tipos de experimentos señalan la importancia de los experimentos de campo para poder detectar la capacidad germinativa de las semillas que han sido ingeridas por animales potencialmente dispersores.

1. INTRODUCCIÓN 1.1 Dispersión de semillas La dispersión se entiende como la sucesión de eventos que empiezan con la remoción de frutos y semillas del árbol progenitor y que terminan con el establecimiento de las plántulas (Andresen, 2000). Más del 75% de las especies de árboles neotropicales producen frutos que son consumidos por vertebrados y, en muchos casos, dependen de éstos para la dispersión de las semillas (Howe & Smallwood, 1982; Andresen, 1999). Las plantas resultan ser favorecidas de varias maneras por los dispersores: las semillas pueden llegar a colonizar microhábitats favorables (Howe, 1990), o la competencia intraespecífica puede ser reducida así como la depredación (Dirzo & Domínguez, 1986). De hecho, una de las ventajas de la dispersión puede ser el escape de las semillas de la proximidad de la planta progenitora, donde podrían estar sujetas a altos niveles de mortalidad debido a depredadores como roedores o insectos, a patógenos, o a competencia entre las plántulas conespecíficas (Janzen, 1969, 1970). La dispersión de semillas es una etapa fundamental en la vida de las plantas, por lo tanto, es importante considerar la dependencia entre éstas y los animales (Chapman & Chapman, 1995). Muchas especies de plantas se sirven de frutos atractivos o de semillas nutritivas para atraer a aves, reptiles, mamíferos o insectos, los cuales entierran, regurgitan o defecan las semillas viables lejos de la planta madre, al tiempo que obtienen nutrimentos (Howe & Westley, 1988). La eficacia de un dispersor se mide según la contribución que éste pueda aportar a la futura reproducción de la planta. Schupp (1993) propuso que la eficacia en la dispersión de semillas por frugívoros dependería de componentes cuantitativos y cualitativos. La cantidad de la dispersión podría ser medida por el número de visitas y el número de semillas dispersadas por visita, mientras que la calidad dependería del tratamiento al que son expuestas las semillas al ser ingeridas por los dispersores y también de la probabilidad de que una semilla depositada en un sitio sobreviva y llegue a ser adulta. Los animales frugívoros tienen efectos altamente variables sobre la supervivencia de semillas y plántulas. Las semillas pueden ser digeridas, escarificadas o descartadas 1

sin daño, solas o en grupos de diferente tamaño, cerca o lejos de otras concentraciones de semillas (Howe, 1990). La fisiología digestiva y el comportamiento de los dispersores juegan papeles críticos y tan diversos como los diferentes taxa de animales considerados (Howe, 1990). En general, los frugívoros pueden favorecer la germinación de diferentes maneras, por ejemplo limpiando las semillas o removiendo la pulpa que puede contener inhibidores de la germinación o que puede ser una fuente potencial de infección por hongos u otros patógenos y/o teniendo un efecto abrasivo sobre la cubierta de las semillas y acelerar la entrada de agua y gases (Traveset, 1998). La relación entre las plantas dispersadas y los agentes dispersores puede ser particularmente importante en las selvas tropicales, donde hasta el 90% de las especies de árboles y arbustos producen frutos adaptados para ser dispersados por algún animal (Howe, 1990). La eliminación de la dependencia local entre animales y plantas podría conducir a extinciones locales. Por otra parte, algunos autores consideran que los mutualismos de este tipo pueden ser muy generales y muchas especies de árboles podrían igualmente sobrevivir centenares de años aun sin un dispersor efectivo (Howe, 1990).

1.2 Dispersión de semillas por primates La mayoría de los primates incluye por lo menos algunos frutos en su dieta, lo que implica que de alguna manera entren en contacto con las semillas (Lambert & Garber, 1998). Sin embargo, las semillas pueden pasar por una gran variedad de tratamientos, ya que los primates pueden masticarlas, dejarlas caer, morderlas, escupirlas (Lambert, 2001) o ingerirlas. Por lo tanto, sería más apropiado considerar a las interacciones entre primates y semillas como un proceso continuo en el cual la depredación y la dispersión de las semillas representan los extremos opuestos (Norconk et al., 1998, Strier, 2000). Los primates raramente llevan en sus manos los frutos o las semillas lejos del árbol fuente de alimento y la manera más común para dispersar las semillas es ingerirlas y excretarlas. Cuándo y dónde éstas serán depositadas depende de los tiempos de tránsito en el tracto digestivo y de los patrones de movimiento de los primates que las ingieren (Strier, 2000). Se ha observado que muchas especies de primates ingieren y excretan grandes 2

cantidades de semillas (Mittermeier & Van Roosmalen, 1981; Milton, 1984; Garber, 1986; Chapman, 1989; Lambert & Garber, 1998). Debido a que la mayoría de los primates son animales frugívoros y arbóreos que poseen tractos digestivos relativamente grandes y ámbitos de actividad extensos, pueden ser dispersores de semillas de una amplia variedad de árboles tropicales (Garber, 1986). Por ejemplo, trabajos sobre primates como Cebus (Howe, 1980), Alouatta (Estrada et al., 1984; Julliot, 1996a), Ateles (Muskin & Fischgrund, 1981), Saguinus (Garber, 1986), Cercopithecus (Poulsen et al., 2001) y Papio (Lieberman et al., 1979) han demostrado que sus patrones de alimentación tienen un efecto importante sobre la distribución de muchas especies de plantas y sobre la regeneración de las selvas tropicales (Garber, 1986). En el caso de los monos aulladores existe una gran variabilidad en la cantidad de semillas que se pueden encontrar en sus heces (Andresen, 2002) y que, por lo tanto, pueden ser dispersadas. Primero, pueden existir diferencias entre las estaciones del año, porque en muchos sitios las hojas constituyen la fuente principal de alimento durante muchos meses (Andresen, 2002). La misma autora, en un estudio de 25 meses en el Amazonas Central, encontró que los monos aulladores (Alouatta seniculus) ingerían, defecaban y dispersaban una gran cantidad de especies vegetales (137 especies de semillas encontradas en las heces). Sin embargo, excluyendo un estudio en la Guyana francesa, en el cual se reporta que A. seniculus dispersó aproximadamente 100 especies de plantas (Julliot, 1996a), la mayoría de los trabajos indican que la dieta de los monos aulladores incluye no más de 35 especies de frutos (Milton, 1980; Estrada, 1984; SerioSilva, 1992; Andresen, 1999). De manera similar, Van Roosmalen y Klein (1988) informan que Ateles paniscus paniscus, durante un estudio de tres años en Surinam, dispersó semillas de 138 especies de frutos (93.5% de todas las especies utilizadas como alimento), dejó caer las semillas (sin ingerirlas) de 10 especies (2.7% del total de especies consumidas) y depredó semillas de 23 especies (3.7% del total). En conclusión, está muy bien documentado que los Atelinos son dispersores muy efectivos en términos de la cantidad de semillas dispersadas (Chapman, 1989; Julliot, 1996a; Stevenson, 2000; Stevenson et al., 2002).

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1.3 Germinación de semillas

El efecto de la ingestión de semillas por vertebrados resulta altamente variable entre las diferentes especies de plantas (Barnea et al., 1992), ya que puede ser negativo (muerte de la semilla), neutro o bien positivo. En el caso de las respuestas neutras, no se notan diferencias significativas en la germinación de semillas ingeridas por animales con respecto a semillas que no han sido ingeridas (Lieberman & Lieberman, 1986; Zhang & Wang, 1995; McConkey & Galetti, 1999; Bravo & Zunino, 2000). En otros casos las semillas ingeridas pueden germinar en menor proporción que aquellas tomadas directamente de los frutos (efecto negativo) (Compton et al., 1996; Julliot, 1996a; McConkey, 2000). Sin embargo, varios estudios han encontrado que las semillas del género Ficus aumentan su germinación después de ser ingeridas y digeridas por vertebrados (aves: Midya & Brahmachary, 1991; monos aulladores: de Figueiredo, 1993; Bravo et al., 1995; aves y murciélagos: de Figueiredo & Perin, 1995; gibones: McConkey, 2000; varios primates: Righini et al., 2000; monos lanudos: Stevenson, 2000; monos aulladores y araña: Stevenson et al., 2002) y también disminuyen el tiempo promedio de germinación, como en el caso de Alouatta palliata mexicana (Estrada & Coates-Estrada, 1984; Serio-Silva & Rico-Gray, 2002a,b). Traveset (1998) hizo una revisión de los trabajos de germinación que analizan el efecto de los vertebrados (42 especies de aves, 28 de mamíferos, 10-15 de murciélagos, 12 de reptiles y 2 de peces) sobre la germinación de aproximadamente 200 especies de plantas. Para los mamíferos, resultó que éstos tenían algún efecto sobre la germinación en el 58% de todos los estudios revisados. Al igual que las aves, los mamíferos promovieron la germinación (aumentando porcentajes y tasas de germinación) más veces de las que la inhibieron. Considerando a los primates, el pasaje a través de su tracto digestivo aumentó el porcentaje de germinación o bien tuvo un efecto neutro en un número parecido de veces (38% y 36%, respectivamente), y lo disminuyó en el 26% de los casos. La germinación fue acelerada el 34% de las veces y atrasada el 14%. Sin embargo, más de la mitad de las veces (52%) el pasaje por el tracto digestivo no tuvo ningún efecto sobre la tasa de germinación (Traveset, 1998). Dicha revisión considera como “tasa de germinación” el tiempo transcurrido hasta el inicio de la germinación o el 4

tiempo pasado hasta la germinación del 50% de todas las semillas, y considera como “porcentaje de germinación” el porcentaje de semillas germinadas al final del experimento. Diferentes formas de abrasión y escarificación química que dañan la testa de las semillas pueden aumentar la germinación. Sin embargo, los mecanismos exactos que determinan este proceso no son muy bien entendidos aún y pueden ser complejos (Rees,1997). De todas maneras, la germinación de las semillas podría ser favorecida por los cambios morfológicos y fisiológicos a los cuales están expuestas en los tractos digestivos de los vertebrados. La ingestión podría favorecer la escarificación mecánica o química de la testa de las semillas (Traveset & Wilson, 1997). También las semillas de Ficus, como aquellas de otras plantas, tienen una testa o cubierta que tiene la función de proteger el embrión (Laborde, 1996). Estas cubiertas, bajo la acción de los ácidos gástricos, sufren un adelgazamiento, por lo que las semillas, al ser defecadas por los animales, tienen una mayor probabilidad de germinar que las semillas contenidas en los frutos que caen al suelo directamente del árbol (de Figueiredo & Perin, 1995; Serio-Silva, 1995). Según Lisci & Pacini (1994), el tránsito de semillas de Ficus carica por el tracto digestivo de vertebrados sirve solamente para limpiar su superficie quitando azúcares e inhibidores de la germinación (que por lo general se encuentran asociados a la pulpa del fruto). Se ha comprobado que la remoción de la pulpa puede ayudar la germinación. En un experimento con semillas de Castilla elastica, cuyos frutos son consumidos por A. palliata en Costa Rica, se encontraron diferencias significativas entre los porcentajes de germinación de semillas ingeridas por los monos (90%), semillas no ingeridas sembradas con la pulpa (55%) y sembradas sin la pulpa (87%) (Pruetz et al., 1998). Por otra parte, Laman (1995b) propone que si existiese una aceleración en la germinación de las semillas de Ficus al pasar por el tracto digestivo de un vertebrado, ésta podría ser debida sobre todo a la absorción de agua que puede empezar en el tracto digestivo del animal, y no tanto a la acción de los jugos gástricos. Sin embargo, esto hasta la fecha no ha sido probado.

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1.4 El género Ficus

El género Ficus puede ser considerado un recurso clave para muchos animales frugívoros dentro de las selvas tropicales, debido al papel que ocupa como componente fundamental de la dieta de muchas especies de aves, reptiles y mamíferos (Terborgh, 1986, Nason et al., 1998; O'Brien et al., 1998). De hecho, los frutos de Ficus constituyen una de las principales fuentes de alimento de muchas especies de animales, más que cualquier otro género de plantas perennes tropicales (Janzen, 1979). En general, los frutos de las plantas que se pueden considerar "especies clave" en un ecosistema representan una importante fuente de alimento para los frugívoros durante periodos de escasez general de alimento (Terborgh, 1986). Las especies de Ficus tienen una fructificación asincrónica a nivel poblacional, por lo tanto, la producción de frutos es casi continua durante todo el año (Milton, 1980; Laborde, 1996). Además, los altos niveles de calcio contenido en estos frutos aumentan su importancia en la dieta de los frugívoros tropicales (O’Brien et al., 1998). Sin embargo, algunos trabajos en Africa e India sugieren que la importancia de los Ficus no es universal, debido a su baja densidad (para muchas especies se reportan densidades de 0.001-1.0 individuos/ha; Mawdsley et al., 1998) y a la baja producción de frutos (Gautier-Hion & Michaloud, 1989; Patel, 1997). Sobre todo, hay que considerar que el papel de Ficus en las selvas depende no sólo de la fenología de cada especie, sino también de la densidad de los árboles y de la territorialidad de los frugívoros (Borges, 1993; Patel, 1997). De las aproximadamente 750 especies de Ficus que se encuentran en todo el mundo (Shanahan et al., 2001) muchas son hemiepífitas (necesitan una planta hospedera como soporte en la fase inicial de crecimiento y luego se hacen independientes) o "estranguladoras" y pertenecen al subgénero Urostigma (280 especies) (Berg, 1989). Sus semillas germinan en grietas y horquetas de plantas hospederas y los árboles llegan a alcanzar una altura de 35-40 m. Ficus perforata pertenece a este subgénero; es una especie monoica, los árboles alcanzan los 20-30 m, sus hojas son simples, alternas, obovadas, con exudado blanco, y tienen dos síconos rojos por hoja. La floración y fructificación se extienden durante todo el año (IbarraManríquez & Sinaca-Colín, 1996). En la Sierra de Santa Marta, en el sur de Los Tuxtlas, 6

se reporta que F. perforata es una de las especies preferidas en la dieta de monos aulladores y araña (García-Orduña, 2003). Al germinar en el dosel de los árboles hospederos, las semillas de Ficus requieren necesariamente ser transportadas por agentes dispersores como mamíferos, aves o insectos. Además, para que logren establecerse es necesario que encuentren sitios con acumulaciones de materia orgánica y con alta retención de humedad, junto con un acceso constante de luz. En muchos casos estos micrositios son efímeros y espacialmente impredecibles (Laman, 1995b; Laborde, 1996). En promedio para los Ficus hemiepífitos de la selva de Borneo, hay menos de un sitio de establecimiento de buena calidad por árbol (Laman, 1995a, 1996). El hábito epífito ha sido indicado como frecuentemente carente en agua y nutrientes, dado que las plantas "parásitas" no tienen conexión fisiológica con sus hospederos y, por lo tanto, dependen sólo de aquellos nutrientes que pueden llegar con viento, lluvia y animales arborícolas (Putz & Holbrook, 1989). A pesar de un creciente interés en la ecología de los Ficus hemiepífitos de la selva tropical, la dificultad de acceso al dosel ha limitado los estudios sobre la germinación y el establecimiento de las semillas en este microhabitat (Laman, 1995a,b). La determinación de los frugívoros dispersores más efectivos de Ficus es una tarea difícil, complicada también debido al variado ámbito de requerimientos necesarios para la germinación de sus semillas (Shanahan, 2001). Un animal que provee una efectiva dispersión para árboles cuyas semillas germinan en el suelo puede no ser efectivo en la dispersión de semillas de especies hemiepífitas (Laman, 1995b; Shanahan, 2001). Mientras que la calidad de la dispersión debe ser analizada caso por caso, considerando los requerimientos de las diferentes especies de Ficus y las característica de los frugívoros que ingieren las semillas, la cantidad se puede comparar y analizar más fácilmente. O sea que las especies que comen más frutos tienen una mayor probabilidad de dispersarlos (Shanahan, 2001).

1.5 Alouatta palliata

Los monos aulladores se encuentran entre los primates más grandes del Nuevo Mundo, ya que el peso de los individuos adultos varía entre 4 y 10 kg (Nowak, 1999). Estos 7

primates son considerados folívoros-frugívoros, ya que se alimentan principalmente de frutos maduros e inmaduros y hojas jóvenes y maduras (Milton, 1998; Serio-Silva et al., 2002). Los frutos pueden constituir del 13 al 73% de su dieta anual (Julliot, 1996b). En un estudio en la Isla de Barro Colorado, Panamá, Milton (1980) informa que estos monos dedican el 48% de su tiempo de alimentación al consumo de hojas, el 42% al consumo de frutos y el 10% a flores. Los monos aulladores consumen más hojas que cualquier otro taxon de primates del Nuevo Mundo (Nowak, 1999). Sin embargo, las hojas representan una dieta de baja calidad debido a la escasa cantidad de energía disponible que proporcionan (Milton, 1984). Además, las hojas contienen grandes cantidades de fibras difíciles de digerir (celulosa) y toxinas (Milton, 1980, 1984). Alimentándose de hojas, los monos deben ser muy selectivos, y se caracterizan por tener largos periodos de inactividad, por evitar desplazamientos rápidos (que podrían aumentar la temperatura corpórea) y por un patrón de movimientos directos de una fuente de alimento a otra o de un sitio de descanso a otro (Milton, 1998). Durante un estudio en Perú (Andresen, 1999), individuos de Alouatta seniculus ocuparon el 63% del tiempo descansando, el 18% alimentándose y el 9% moviéndose. Similarmente, A. palliata en Barro Colorado tuvo un patrón de actividad parecido, el 65.5% del tiempo fue dedicado al descanso, el 16.3% a la alimentación y el 10.2% al movimiento (Milton, 1980). Los monos aulladores pueden fermentar material vegetal en el ciego y en las partes proximales del colon, y hasta el 31% de la energía diaria requerida por estos primates es obtenida a partir de los productos de la fermentación (Milton, 1986). Todos los animales superiores carecen de enzimas para digerir los carbohidratos estructurales de las plantas, y los herbívoros que utilizan estos carbohidratos han evolucionado una simbiosis con microorganismos (que pueden ser bacterias anaeróbicas, protozoarios y hongos) que se encuentran en el tracto digestivo y que poseen enzimas (como celulasa, hemicelulasa, pectinasa) capaces de digerir los carbohidratos (Van Soest, 1996). Los monos aulladores son clasificados como “folívoros conductuales” (Milton, 1978) debido a la falta de estructuras anatómicas altamente especializadas asociadas al consumo de hojas, como las que poseen los colobinos e indridos, que por eso son considerados “folívoros anatómicos”. A pesar de que los folívoros conductuales son beneficiados por la actividad de la flora del tracto digestivo, sus características 8

morfológicas sugieren que son menos eficientes en la utilización de alimentos ricos en materiales estructurales. En particular, los folívoros conductuales pueden tener más necesidad de obtener carbohidratos solubles de otros tipos de alimento, como por ejemplo de los frutos (Milton, 1978). Aunque los monos aulladores no tengan un tracto digestivo alargado como muchos primates folívoros, su intestino distal (ciego y colon) es más grande que el de otros primates no consumidores de hojas. Esto les permite retener en esa parte del tracto digestivo los alimentos ingeridos por largos periodos de tiempo, y así aumentar la eficiencia de la fermentación. Además, esta superficie relativamente grande (el colon de A. palliata mide en promedio 43 x 3.5 cm, contra los 33 x 1.5 cm del de Ateles geoffroyi; Milton, 1981) permite una mayor absorción de los productos finales de la fermentación (Milton, 1980). El tracto digestivo alargado de los monos aulladores da por resultado un tiempo largo de tránsito de alimento (20.4 horas)(Milton, 1981). En general, un largo tiempo de retención está asociado con la habilidad para utilizar sustratos de lenta digestión, como fibras vegetales y celulosa (Van Soest, 1996). El hecho de que las semillas de los frutos ingeridos se queden por un tiempo largo en el tracto digestivo de los monos no parece dañarlas, al contrario, los monos aulladores son considerados dispersores de muchas especies de plantas (Andresen, 2002). Por ejemplo, en Belice se ha encontrado que Alouatta pigra favorece la recolonización de los Ficus hemiepífitos en las palmas Orbigyna cohune (Lyon & Horwich, 1996).

1.6 Ateles geoffroyi

Los monos araña son primates diurnos y arbóreos, que en estado silvestre nunca bajan al suelo (van Roosmalen & Klein, 1988). Ateles geoffroyi se distribuye desde México hasta Panamá. El peso de estos animales varía de 6.6 a 9 kg (Emmons, 1990). Los monos araña son predominantemente frugívoros y se ha reportado que comen frutos durante más del 80% del tiempo dedicado a la alimentación (van Roosmalen & Klein, 1988). También complementan su dieta con flores y hojas jóvenes y maduras (Chapman et al., 1995). En un estudio de ocho meses en Barro Colorado, 9

Milton (1981) encontró que la dieta de A. geoffroyi consistía en un 72% de frutos, 22% de hojas y 6% de flores. De las diversas especies vegetales consumidas por Ateles, la familia Moraceae es una de las más representativas (van Roosmalen, 1985); similar a lo reportado para Alouatta palliata (Estrada, 1984). En particular, los frutos de varias especies de Ficus pueden formar parte importante de su dieta (Chapman, 1989; Stevenson et al., 2000; Iwanaga & Ferrari, 2001; Stevenson et al., 2002). Ateles consume en su mayoría frutos maduros y, por lo general, no hay depredación de semillas, ya que en muchos casos ingiere las semillas y éstas pasan por el tracto digestivo sin ser dañadas (van Roosmalen & Klein, 1988). Los monos araña se caracterizan por una estrategia de rápido tránsito del alimento por su tracto digestivo (4.4 horas en promedio para A. geoffroyi, Milton, 1981) y pueden procesar un volumen considerable de alimento por unidad de tiempo. Alimentándose de frutos, que son un recurso menos predecible que las hojas, los monos araña tienen que moverse más en búsqueda de alimento, y esto resulta en un patrón de actividad bastante diferente que el de los monos aulladores. Ateles geoffroyi ocupa el 53.7% de su tiempo descansando, el 16.4% moviéndose y el 25.7% alimentándose (Milton, 1981). Sin embargo, Andresen (1999) reporta que A. paniscus dedica el 31% de su tiempo al descanso, el 22% al movimiento y otro 31% a la alimentación. Por lo tanto, para algunos autores (Mittermeier & van Roosmalen, 1981), Ateles sería un dispersor de semillas más importante (comparándolo con Alouatta, por ejemplo) debido a su gran ámbito hogareño (500 ha, según Garber, com.pers.), a sus amplios desplazamientos diarios (915 + 348 m, según Milton, 1981) y a sus altos niveles de actividad. En el estado de Veracruz, Alouatta palliata y Ateles geoffroyi coexisten en la región de Los Tuxtlas (Estrada & Coates-Estrada, 1995). En esta zona, el género Ficus puede ser parte importante de la dieta de ambas especies de primates (Silva-López et al., 1993; García-Orduña, 2003). Sin embargo, los dos géneros se diferencian por algunas características de sus hábitos alimentarios, ya que los monos aulladores son folívoros-frugívoros y los monos araña principalmente frugívoros. Además, los primeros, que tienen un colon largo y una lenta tasa de tránsito del alimento (el tiempo de digestión promedio es de 20.4 horas en A. palliata y de 4.4 en A. geoffroyi; Milton, 1981) parecen 10

caracterizarse por una estrategia de digestión eficiente. Las diferentes características de los tractos digestivos de las dos especies podrían influir de manera diferente sobre la germinación de las semillas de Ficus ingeridas. A pesar de que para Alouatta palliata existen estudios que exploran la germinación de las semillas de algunas especies de Ficus después de la ingestión (Peón Díaz Barriga, 2001; Serio-Silva & Rico-Gray, 2002), para Ateles geoffroyi no se conocen trabajos de este tipo con el género Ficus.

11

2. OBJETIVOS

Objetivo General Analizar la capacidad germinativa de las semillas de Ficus perforata ingeridas por dos especies de primates bajo diferentes tratamientos, con base en un experimento de laboratorio y uno de campo.

Objetivos Particulares 1. Comparar la germinación de las semillas de F. perforata ingeridas por dos especies de monos (Alouatta palliata mexicana y Ateles geoffroyi vellerosus). 2. Comparar la germinación de las semillas ingeridas por monos con aquellas no ingeridas. 3. Analizar la germinación de semillas remojadas en agua durante diferentes tiempos.

3. HIPÓTESIS 1. Las semillas ingeridas por los monos aulladores germinarán en mayor proporción que las ingeridas por los monos araña, debido al tiempo más largo que permanecen en el tracto digestivo de los primeros. 2. Las semillas ingeridas por las dos especies de monos germinarán en mayor proporción que las semillas control, directamente extraídas de los frutos, debido al efecto de los jugos gástricos de los animales sobre la testa de las semillas. 3. Las semillas remojadas en agua germinarán en mayor proporción que las semillas control y en igual proporción que las ingeridas por los monos, ya que el efecto del agua puede ser comparable al de los jugos gástricos.

12

4. MATERIALES Y METODOS 4.1 Sitios de estudio

La colecta de los frutos de F. perforata y de las heces de los monos aulladores se efectuó en Playa Escondida, un fragmento de selva alta perennifolia (40 ha) que se encuentra a menos de 15 km de la Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas”. La alimentación de los monos araña y la colecta de heces se realizaron en el zoológico particular del Fraccionamiento “Las Animas”, en Xalapa, Veracruz. Todo el trabajo de laboratorio se llevó a cabo en el Laboratorio de Ecología Vegetal del Instituto de Ecología, A.C. de Xalapa, Veracruz. El experimento de germinación en el campo fue realizado en la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas, que se localiza en la porción oeste de la Sierra de Los Tuxtlas, Veracruz (95° 04’ W, 18° 34’ N). El tipo de vegetación dominante es selva alta perennifolia (Miranda & Hernández, 1963). El clima de esta zona es cálido-húmedo del tipo Af (m)w”(i’)g, con una precipitación anual de 4725 mm y temperatura media anual de 27ºC. Se distingue una época lluviosa que abarca de junio a febrero y una época seca que comprende de marzo a mayo (Estrada, 1984).

4.2 Experimento de Laboratorio

En junio del 2001 se colectaron 500 g de frutos maduros de Ficus perforata (0.9 + 0.01 cm de diámetro, cada uno conteniendo en promedio 123 + 2.6 semillas de 0.6 + 0.2 mm de diámetro). Los frutos se colectaron del suelo, debajo de dos árboles de F. perforata, y se

recogieron

solamente

los

maduros,

descartando

los

que

empezaban

a

descomponerse. También se colectaron heces frescas de una tropa de monos aulladores constituida por ocho individuos, los cuales pasaban mucho tiempo en dichos árboles de Ficus alimentándose de sus frutos. Los monos aulladores tienen un patrón de defecación bastante predecible. La mayoría de los miembros de una tropa por lo general defeca simultáneamente dos veces al día, por la mañana antes de empezar las actividades, y, por la tarde, después de un largo periodo de descanso (Andresen, 2000). Doscientos cincuenta gramos de frutos y todas las heces se secaron al sol, 13

mientras que los frutos restantes se mantuvieron refrigerados para ofrecerlos posteriormente a monos araña en cautiverio. Para estas pruebas se utilizaron los tres monos araña que se encuentran cautivos en el zoológico particular del Fraccionamiento de Las Animas, en Xalapa. Durante tres días los monos (tres hembras de uno, tres y siete años de edad) se alimentaron dos veces al día con los frutos de F. perforata (además de proporcionarles su comida habitual constituida principalmente por fruta como manzanas, papayas y plátanos). También dos veces al día se colectaron las heces de los individuos poniéndolas en bolsas de papel, para luego ser secadas y transportadas al Laboratorio de Ecología Vegetal del Instituto de Ecología, A.C. Utilizando tamices de varias aberturas (0.71, 0.59 y 0.21 mm) se separaron las semillas de las heces de los monos aulladores y de los monos araña. En ambos casos, las semillas se observaron con un microscopio estereoscópico para confirmar la presencia del embrión y descartar las semillas parasitadas por avispas (Fam. Agaonidae). Se ha calculado que en cada fruto de F. perforata hay en promedio 56.9 + 2.0 semillas viables y 66.6 + 2.5 no viables (Serio-Silva, com. pers.). Las semillas de heces y de frutos para las pruebas de germinación se eligieron al azar entre las disponibles. Los tratamientos utilizados fueron los siguientes: -

semillas extraídas de frutos de Ficus perforata, tratamiento control

-

semillas de F. perforata extraídas de las excretas de monos aulladores silvestres (Alouatta palliata)

-

semillas de F. perforata extraídas de las excretas de monos arañas cautivos (Ateles geoffroyi)

-

semillas de frutos de F. perforata puestas a remojar en agua por 21 horas antes de empezar el experimento

-

semillas de frutos de F. perforata puestas a remojar en agua por 4 horas antes de empezar el experimento Los últimos dos tratamientos sirvieron para probar la hipótesis propuesta por

Laman (1995b) de que sería el agua y no los jugos gástricos el principal factor que favorecería la germinación de las semillas. Estas se mantuvieron en agua por 21 y 4 horas para simular los tiempos que permanecen en el tracto digestivo de los monos 14

aulladores y araña, respectivamente. Para cada tratamiento se utilizaron 600 semillas. Las semillas se pusieron en cajas Petri (30 por caja) sobre papel filtro y algodón en una cámara de germinación (Biotronette Plant Growth Chamber, Lab-Line Instruments, Inc., Melrose Park, ILL.), con luz y temperatura controladas. Las cajas se expusieron a temperaturas alternadas en el curso del día: 16 horas a 27°C (en sombra) y 8 horas a 30°C (con luz). Estas temperaturas fueron calculadas a partir de datos tomados in situ (Peón Díaz Barriga, 2001). Las cajas se revisaban cada día para registrar la germinación (aparición de la raíz), anotando el número de semillas germinadas en una ficha de registro y agregando agua destilada para mantener la humedad durante todo el periodo de la prueba (30 días). Para eliminar un posible efecto de la posición de las cajas dentro de la cámara de germinación sobre la germinación de las semillas, las cajas se cambiaban de lugar al azar cada tercer día.

4.3 Experimento de Campo

En junio del 2002 se colectaron 500 g de frutos de Ficus perforata, de los mismos árboles utilizados el año anterior y con la misma metodología. Trescientos gramos fueron secados y las semillas fueron extraídas siguiendo el mismo método empleado para los experimentos de laboratorio. En la misma salida se colectaron también heces de monos aulladores que contenían semillas de F. perforata. Los restantes 200 g de frutos fueron mantenidos en refrigeración y ofrecidos durante dos días a los tres monos cautivos del Fraccionamiento Las Animas en Xalapa, Ver. Las heces se colectaron dos veces al día. Después de haber sido secadas, se les extrajeron la semillas en el laboratorio. Al final de junio en la zona de estudio (Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas) se efectuaron pruebas de germinación exponiendo a las semillas a los mismos tratamientos utilizados para las pruebas de laboratorio. Se utilizaron cinco charolas de unicel (67 x 33 cm), y en cada una se pusieron semillas de los cinco tratamientos. Estas charolas tienen 200 cavidades, y en cada una se puso a germinar una semilla; por cada tratamiento se pusieron 40 semillas por charola. Por lo tanto, en total había 200 semillas por tratamiento. Cada charola funcionaba como bloque y en su interior los tratamientos 15

se asignaron al azar. En las cavidades se puso materia orgánica colectada en horquetas de árboles de zapote negro (Diospyros digyna, Ebenaceae), que es un hospedero común de las semillas de Ficus. Estos árboles son perennifolios y alcanzan los 20 m de altura. Su corteza es finamente fisurada o escamosa en piezas irregulares y su copa es muy densa (Pennington & Sarukhan, 1968). Las cinco charolas se colgaron a una altura de 1.50 m en promedio al interior de la selva, todas bajo la sombra del mismo árbol (Ficus sp.). Esta altura fue escogida también por cuestiones logísticas, dado que todos los días las charolas tenían que ser revisadas con cuidado para verificar la germinación de las semillas. Cada charola se cubrió con tela de tul y se aplicó la resina Tanglefoot® (The Tanglefoot Co., Jackson, MS, USA) en los bordes de cada una para evitar la depredación de las semillas por hormigas (Martínez Mota, 2001) o chinches (Slater, 1972). Las semillas se revisaron diariamente durante quince días para verificar la germinación. Un periodo de quince días se consideró suficiente para analizar la germinación de la semillas, ya que la mayoría de la semillas de Ficus germina dentro de diez u once días (Midya & Bramachary, 1991; Swagel et al., 1997).

4.4 Experimento de Campo con otro sustrato

Durante el desarrollo del experimento, debido a los problemas surgidos con la pérdida de las semillas en las cavidades con materia orgánica, se quiso experimentar de manera exploratoria el uso de un sustrato alternativo y se instaló una charola adicional junto a las demás. En este caso cada cavidad se llenó con un pedazo de esponja comercial, el cual dejaba pasar el agua de la lluvia pero permanecía húmedo. También en esta charola se pusieron 40 semillas por cada uno de los cinco tratamientos. En esta charola sólo se pudo revisar la germinación de las semillas durante doce días.

4.5 Variables ambientales en el campo

Se midieron las condiciones ambientales (temperatura, luz y humedad) a las que estuvieron expuestas las semillas durante el experimento de campo. Los datos de 16

temperatura (°C) y radiación fotosintéticamente activa (PAR) se tomaron con dos data logger (LI-COR LI-1000, Software Version 2.02), que efectuaban mediciones cada 15 minutos, registrando el valor promedio, el valor más bajo y el valor más alto detectado por los sensores dentro de los 15 minutos. Cada data logger contaba con dos sensores de luz y tres de temperatura, que eran puestos arriba de las charolas, abajo del tul. La humedad se midió con un termohigrómetro (Oregon Scientific). Debido a que los aparatos no se podían dejar por mucho tiempo sin custodia, no se pudo efectuar un registro continuo (o sea durante 24 horas) de las variables ambientales. Para temperatura y luz se tienen registros a partir de las 0930 horas hasta las 1845 horas; para la humedad desde las 0915 horas hasta las 2000 horas. Los instrumentos solo se instalaron en aquellos días en que no llovió, por lo tanto, en total se tienen registros completos de las variables por un periodo de siete días.

4.6 Análisis de datos

Las variables de respuesta de los experimentos de germinación fueron la capacidad germinativa, expresada como porcentaje de germinación (proporción de semillas que germinaron en cada caja Petri o en cada charola durante el periodo de la prueba), el tiempo de inicio de la germinación, el tiempo en que germinó el 50% de las semillas sembradas (t50) y el tiempo en que germinó el 50% de las semillas germinadas (Gt50) (González-Zertuche & Orozco-Segovia, 1996; Suárez Guerrero, 1998). Los datos de proporción de semillas germinadas se analizaron utilizando un Modelo Lineal Generalizado, con distribución de probabilidad del error binomial, función liga logit (S-PLUS 2000) (Crawley, 1993). Se utilizaron ANOVAs de una vía para analizar diferencias entre tiempos de inicio de la germinación, t50 y Gt50. También se aplicaron ANOVAs para analizar, en el experimento de campo, las diferencias en las condiciones de luz y temperatura entre charolas. Para el caso del experimento de campo con una charola con diferente sustrato se efectuó una prueba de Chi-cuadrada para probar la independencia entre tratamientos y el éxito en la germinación (semillas germinadas vs. no germinadas) (Zar, 1996).

17

5. RESULTADOS 5.1 Experimento de Laboratorio

En el experimento de laboratorio (Cuadro 1) las semillas que germinaron con el mayor porcentaje (71.3%) fueron las del tratamiento control (“Ficus”) y las que mostraron la menor germinación fueron aquellas del tratamiento “Ateles”, que germinaron con un porcentaje muy bajo (10.8%) En la Figura 1 se muestran las curvas de germinación, las cuales indican el porcentaje acumulado de germinación de las semillas en función del tiempo. En este tipo de curvas se pueden notar la máxima capacidad de germinación y el número de días en que ésta se alcanza. En las curvas se observa que la germinación acumulada de las semillas extraídas de las excretas de los monos araña (“Ateles”) es netamente menor y mucho más lenta que la de los otros tratamientos. No sólo el porcentaje final de germinación de las semillas de este tratamiento fue muy bajo, sino también las semillas empezaron a germinar mucho más tarde que las de los otros tratamientos (después de dos semanas de la siembra, mientras que las demás después de siete días). También en el caso de las semillas del tratamiento “Alouatta” la respuesta germinativa fue un poco más lenta que para las semillas no ingeridas por monos. El porcentaje de germinación de las semillas difirió notablemente entre los cinco tratamientos (Cuadro 2). Se hicieron comparaciones múltiples para ver las diferencias entre tratamientos. Se puede notar una diferencia clara en el porcentaje de germinación de las semillas de “Ateles” de un lado y de los demás tratamientos del otro (Figura 1 y Figura 2), por lo tanto la comparación se efectuó considerando “Ateles” vs “Otros tratamientos”. La diferencia en el porcentaje de germinación de estos dos grupos resultó 2

altamente significativa (χ = 187.4, df= 1, p< 0.0000001), reiterándose el hecho que las semillas provenientes de las excretas de los monos araña mostraron una escasa respuesta germinativa.

18

Cuadro 1. Resultados del experimento de germinación en el laboratorio. Por cada tratamiento se sembraron 600 semillas. Se presentan el número de semillas germinadas después de 30 días, el porcentaje de germinación promedio (± d.e.), el tiempo inicial de germinación promedio (± d.e.) y la t50 promedio (± d.e.) para los cinco tratamientos.

Número de semillas germinadas

% de germinación

Tiempo inicial de germinación (día)

t50 (día)

Alouatta

384

64.0 ± 10.4

7.8 ± 0.7

17.6 ± 4.2

Ateles

65

10.8 ± 6.0

14 ± 5.5

_

Ficus

428

71.3 ± 12.0

7.6 ± 0.6

13.9 ± 3.5

Ficus 21 h

406

67.7 ± 10.3

7.2 ± 1.3

15.1 ± 3.7

Ficus 4 h

404

67.3 ± 14.9

7.4 ± 0.8

14.4 ± 3.9

Tratamientos*

* Los tratamientos son: semillas ingeridas por monos aulladores (Alouatta) y araña (Ateles), semillas control extraídas de frutos (Ficus), y semillas de frutos remojadas por 21 y 4 horas.

90

% acumulado de germinación

80 70 60

Ficus

50

Ficus21

40

Ficus4

30

Ateles Alouatta

20 10 0 1

3

5

7

9

11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 Días

Figura 1. Curvas de germinación de las semillas de Ficus perforata bajo cinco diferentes tratamientos (descripción en Cuadro 1) en el laboratorio. 19

Cuadro 2. Análisis con un modelo lineal generalizado para las diferencias en la germinación de semillas de los cinco tratamientos en el laboratorio

Fuente de variación

g.l.

Devianza

g.l. Residual

Devianza Residual

99

864.09

684.07

95

180.02

a

a

Modelo Nulo Tratamientos

4

P (Chi cuadrada)