¿Existe realmente Chrysoperla carnea? Historia de la investigación sobre el complejo carnea

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¿EXISTE REALMENTE CHRYSOPERLA CARNEA? HISTORIA DE LA INVESTIGACIÓN SOBRE EL COMPLEJO CARNEA 1

Roberto A. Pantaleoni1,2 y Pierfrancesco Sechi1 Istituto per lo Studio degli Ecosistemi, Consiglio Nazionale delle Ricerche, Sassari, Italia. 2Dipartimento di Agraria, Università degli Studi, Sassari, Italia. INTRODUCCIÓN

“De noche, todos los gatos son pardos”. Lo mismo se podría decir de las crisopas, solo que son verdes, y desafortunadamente son todas de esta coloración también en plena luz. En realidad no todas las crisopas son parecidas; sin embargo, y sin duda, lo son las del género Chrysoperla, cuyas especies son virtualmente indistinguibles unas de otras. Problemas de este tipo ocurren a menudo en taxonomía animal, lo cuales normalmente interesan solo a unos poco zoólogos sistemáticos. Las especies del género Chrysoperla, en cambio, son extensivamente empleadas como “benéficos” en programas de control biológico; son las especies más utilizadas en el campo así como las más citadas en la literatura científica. Por lo tanto, la dificultad en distinguir las especies es una fuente continua de problemas de aplicación práctica. Criar, vender (o comprar) y distribuir una crisopa de identidad dudosa a veces significa el fracaso total del programa de control biológico en cuestión. Las especies relacionadas con el estrato herbáceo no estarían activas en los cultivos arbóreos (y viceversa); especies del norte se adaptarían mal a los climas del sur (y viceversa), especies de diferentes áreas geográficas podrían hibridar y producir contaminación genética. Durante los últimos 35 años, los conocimientos sobre el género Chrysoperla han incrementado exponencialmente. Hoy conocemos de manera más detallada su biología y somos capaces de reconocer las diferentes especies con una notable precisión; no obstante, permanecen una gran cantidad de problemas y esperan una solución. En el presente documento, nos concentraremos en particular en el llamado complejo carnea, o sea el grupo de especies más comunes y abundantes en las áreas templadas y tropicales del hemisferio norte, y aquellas normalmente criadas en pequeña o gran escala. LA DIVISIÓN GENÉRICA EN CHRYSOPIDAE Y EL GÉNERO CHRYSOPERLA Una gran cantidad de especies de Chrysopidae se presentan de manera extremadamente homogénea también entre géneros diferentes. No extraña, por lo tanto, que la familia entera fuese dividida solamente en una decena de géneros muy bien caracterizados y fácilmente distinguibles. Al inicio de la primera mitad del siglo pasado, muchos otros géneros fueron nombrados (y un gran número de otras especies descritas) mediante la utilización principalmente, si no de manera exclusiva, de caracteres lábiles cromáticos o de las venas alares. La situación taxonómica llegó entonces a ser aún más caótica que antes. En 1964, Steinman todavía intentó una

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subdivisión de las crisopas europeas basada en caracteres cromáticos, describiendo por primera vez, entre otras cosas, el género Chrysoperla. Sólo un trabajo paciente de revisión, que inició desde el estudio de los aparatos genitales, emprendido de manera pionera en los años treinta del siglo pasado y posteriormente continuado después de la segunda guerra mundial, permitió el primer reordenamiento de la familia Chrysopidae; sin embargo, las primeras contribuciones fundamentales aparecieron desde 1970, firmadas por varios autores, que asociaron datos morfológicos tradicionales con aquellos de morfología larval y biología, lo que permitió caracterizar los géneros de manera moderna. Hoy en día, la referencia principal es un trabajo de síntesis publicado en 1990. Las características biológicas del genero Chrysoperla, o más precisamente de las especies que pertenecen al complejo carnea, pueden ser resumidas así: ovipostura de huevos individuales, adjuntos a un pedicelo particularmente no largo, larvas desnudas con desarrollo bastante rápido, adultos exclusivamente glicífagos, con gran capacidad de dispersión, que pierden la coloración verde durante el invierno, tornándose de color café-rosado, convirtiéndose otra vez de color verde al salir de la diapausa. Chrysopa carnea La primera representación cierta de un ejemplar del complejo carnea apareció en 1764 por el microscopista de origen alemana Friedrich von Gleichen, llamado Russworm. El dibujo hermoso en la figura1 es probablemente la más grande ilustración de un crisópido jamás publicada. Aunque las venas alares están reproducidas de manera equivocada, la identificación de la especie (o mejor, del grupo de especies) es posible gracias al color (rosado) y a las circunstancias del hallazgo: en enero, en una habitación de un castillo alemán. El nombre Chrysopa carnea apareció oficialmente sólo 72 años después, el 15 de junio de 1836. El empleado del almirantazgo británico y entomólogo aficionado James Francis Stephens lo asoció a la forma cromática de color carne que algunas especie del grupo toman al salir de la diapausa invernal. Entonces, nadie hubiese anticipado que aquel nombre, tras más de un siglo, llegaría a ser el nombre de neuróptero más comúnmente mencionado en las publicaciones científicas, y mucho menos que ese nombre se convirtiera en uno de los casos de estudio más intrigantes y menos conocidos en la entomología aplicada. Se podría iniciar ahora una tediosa discusión de los motivos técnicos por los cuales este nombre, que en realidad tendría que ser un sinónimo, ha permanecido válido tras el paso del tiempo. En lugar de eso, recorreremos brevemente y de manera sintética la ruta histórica que llevó, primero, a considerar Chrysopa carnea una especie holártica de bastante importancia aplicativa como insecto benéfico en la lucha biológica; segundo, a definir la especie, perteneciente en este punto sólo al género Chrysoperla, con distribución exclusivamente centro-europea. Como punto inicial se podría asumir el año 1960, lapso en el cual Tieder definió Chrysopa carnea como una única especie distribuida en todo el hemisferio norte. 224

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IMPORTANCIA EN ENTOMOLOGÍA APLICADA Tras la llamada era del DDT, alrededor del 1960, los estudios enfocados sobre el control biológico reflorecieron a escala global. Entre los organismos estudiados y utilizados existían, naturalmente, las crisopas. Era bien conocido, desde los estudios de Reamur en el 1700, el hecho que son depredadores efectivos de una gran cantidad de plagas. Al principio, su uso fue dirigido casi exclusivamente hacia el método aumentativo. Así fueron desarrolladas técnicas de cría masiva, y unas pocas especies del genero Chrysoperla llegaron a estar disponibles comercialmente, primero en los E.U.A., y después en Europa y en China. Menor desarrollo, más no menor importancia, recibió el uso de las crisopas en las técnicas de manipulación de agro-ecosistemas. Las crisopas fueron así estudiadas en laboratorio para aclarar todos los detalles de su ciclo biológico y sus exigencias alimentarias, así como en el campo, para entender la distribución de las diferentes especies en los hábitats naturales y en los diferentes cultivos. De inmediato, se descubrió que la especie más abundante era Chrysoperla carnea (entonces todavía llamada Chrysopa), al mismo tiempo, también se observó que las poblaciones de aquella “especie” (hoy sabemos que eran especies diferentes que compartían el nombre) no eran homogéneas y mostraban comportamientos biológicos muy diferentes. Pequeñas diferencias eco-fisiológicas pueden influenciar notablemente el éxito de una cría masiva, y aún más, pueden modificar la eficacia de los ejemplares distribuidos en el campo. Los taxónomos especialistas en Chrysopidae han intentado por eso identificar estas poblaciones morfológicamente sin particular éxito, llegando a aceptar gradualmente la naturaleza críptica de las especies del complejo carnea, y deben ahora reconocer el valor limitado de la morfología tradicional en delimitar estas especies. PRIMEROS ESTUDIOS SOBRE ESPECIES HERMANAS DEL COMPLEJO CARNEA Entre los investigadores que se ocuparon del problema “carnea” desde el punto de vista eco-fisiológico, sobresalen los cónyuges Tauber de Cornell University (E.U.A.), quienes tuvieron una participación muy destacada. Ellos se ocuparon de las variaciones de comportamiento, diapausa, respuesta a la dieta y a las condiciones ambientales de varias poblaciones del complejo carnea. Desde nuestro punto de vista, los estudios sobre la posible hibridación de especies/poblaciones cercanas y su sentido biológico fueron particularmente significativos. El caso de estudio que fue mayormente profundizado fue el de la pareja Chrysopa carnea/downesi; hoy conocemos que en realidad se trata de Chrysoperla plorabunda/downesi. C. downesi es una especie del complejo carnea muy bien caracterizada, de color verde obscuro, que vive sobre coníferas, con una sola generación/año y que no cambia color en diapausa. La mayoría de las otras especies norteamericanas tiene caracteres exactamente opuestos. Las dos formas hibridizan prontamente en laboratorio y producen generaciones filiales F1 y F2 viables y fértiles, así como descendencia de retro-cruzamiento; en estas condiciones, no existen barreras de

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comportamiento o postcigóticas entre las dos especies; sin embargo, no se encuentran híbridos en la naturaleza.

Figura 1. Primera ilustración científica de un ejemplar del complejo carnea (Friedrich von Gleichen, llamado Russworm, 1764) [de Aspöck & Aspöck, 2007]. 226

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Los autores llegaron a la conclusión que las dos especies pudieran ser separadas solo por barreras reproductivas pre-apareamiento (premating) concernientes a diferencias de hábitat y estacionalidad. Mantuvieron dudas hacia la validez efectiva de estos taxa; en efecto, como no existía dificultad en obtener híbridos entre ellas, mantuvieron el viejo nombre carnea, tratando en efecto el grupo entero como un complejo de especies. Sus estudios aclararon sin duda alguna la presencia de una variedad comportamental tan grande como para resultar de importancia práctica. Al mismo tiempo, los taxonomistas habían intentado discriminar por lo menos las formas más características de la “superespecie” carnea. Ya se ha mencionado a Chrysoperla downesi en América del Norte; en Europa, fue el turno de otra especie relacionada con coníferas y descrita en ese periodo: Chrysoperla mediterranea. Inició entonces, sobre todo en Europa, la búsqueda de caracteres morfológicos útiles. En los últimos años, los rasgos morfológicos de los adultos percibidos como útiles incluyen el color de fondo y las marcas de color en la cabeza, estipes, palpos, abdomen y venas alares; longitud de las setas, color y distribución del pronoto, vena costal, otras venas alares y esternitos abdominales; proporción de las alas y forma de su ápice; tamaño y forma relativa de la dilatación basal de la garra pretarsal; forma del labio en el esternito abdominal VIII+IX del macho; y la forma de los componentes de los genitales masculinos. En la larva, el trabajo se focalizó sobre los patrones de pigmentación de la cabeza. Entre muchas dudas e incertidumbre, fueron así reevaluadas algunas especies como las europeas Chrysoperla lucasina y C. renoni, la neártica C. mohave, la asiática C. nipponiensis (ambas aceptadas hoy como especies válidas) y otras cuyo estado permanece sin llegar a un acuerdo definitivo. No podía faltar, en el intento de desentrañar un sistema tan difícil, el uso de las técnicas modernas de identificación genética, entonces principalmente basadas en el marcador alozima, analizado con técnicas electroforéticas. Los pocos estudios realizados demostraron obviamente la existencia de más especies no reconocidas; más no fue posible acoplar los datos electroforéticos con elementos de identificación morfológica o ecofisiológica de la poblaciones examinadas. Estas investigaciones no registraron entonces una continuación inmediata. Los cantos nupciales La situación registró una vuelta dramática cuando Henry (E.U.A.) redescubrió los cantos nupciales de los Chrysopidae, al estudiar principalmente el complejo carnea. Así describió este comportamiento en 1979: Machos solteros de C. carnea muestran patrones bien definidos de actividad sexual mucho más frecuentemente que las hembras. El signo más conspicuo de la receptividad sexual es la espontánea vibración vertical del abdomen describiendo un pequeño arco. Otras series de vibraciones, desde ahora llamadas secuencias, serán producidas a varios minutos de diferencia, siempre que el macho se quede aislado. Muy raramente el macho camina mientras sacude su abdomen.

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Si una hembra receptiva se encuentra a 15 cm de un macho que sacude el abdomen, la hembra podría “responder” su “llamada” con una descarga de movimiento abdominal casi idéntica a la del macho. De esta manera, se establece un dueto entre los individuos, caracterizado por la alternancia precisa de las descargas de sacudimiento de cada pareja. El intervalo entre las descargas es por tanto idéntico por ambos sexos durante esta etapa, y en promedio es un poco más largo que cuando el macho canta espontáneamente. El establecimiento de la comunicación con la hembra estimula el macho a caminar erráticamente, como si buscase a la hembra (Figura 2.I); el sacudimiento continua durante la locomoción. Las antenas de ambos sexos ondean enérgicamente durante este periodo de búsqueda. El macho no es apto para encontrar la hembra y puede pasar a unos milímetros de distancia de ella sin reaccionar. El sacudimiento abdominal de la hembra parece no ayudar al macho a orientarse de manera visual o acústica, sino parece servir para incrementar la actividad del macho y la pueda encontrar de manera casual. El contacto accidental de las antenas (Figura 2.II) se produce al final si la pareja continua el dueto. El macho entonces se detiene, inmediatamente baja la parte anterior de su cuerpo, retira sus antenas por detrás a lado de sus alas. Las antenas de la hembra toca la cabeza y las antenas del macho; el sacudimiento abdominal recíproco sigue con intensidad incrementada. Tras unos segundos hasta un minuto de esto, la hembra avanza para establecer contacto de las partes bucales con el macho “sumiso” (Fig. 2.III). En menos de un minuto, ambas parejas gradualmente llevan sus abdómenes, aún en sacudimiento, juntos lateralmente, girando alrededor del eje de sus piezas bucales opuestas (Fig. 2.IV). Las antenas de ambos sexos aparecen ahora parcialmente estiradas por detrás y las alas son levantadas y revolotean por los movimientos del cuerpo. Finalmente, el contacto de los abdómenes vibrantes se alcanza (Fig.2.V), con el macho que altera su patrón de sacudimiento hacia una serie más rápida e ininterrumpida de golpes abdominales simples. El macho, con las partes genitales extruidas, intenta acoplarse con la hembra por la superficie ventral de ella. Si no tiene éxito, el insecto puede volver a una etapa anterior del cortejo, típicamente el contacto de las piezas bucales, y representar otra vez las partes que siguen, a menudo revirtiendo la dirección de rotación alrededor del eje de las piezas bucales. La copulación (Figura 2.VI) presenta una duración en promedio de 7-8 minutos. La orientación típica de los participantes es linear: los sexos enfrentan dirección opuesta, con el abdomen del macho fuertemente trenzado. Las alas del macho se quedan levantadas, las de la hembra permanecen replegadas. Ocasionalmente la hembra se quedará colgada parcialmente o completamente al macho (Figura 2.VI A y B), o ambos insectos pueden encontrarse hacia arriba en el substrato vertical (Figura 2.VI C). La hembra fue observada terminar siempre la copulación, normalmente caminó hacia delante y arrastró su pareja por una distancia breve. El aseo post-cópula de la terminalia abdominal se observa más comúnmente en el macho. Nunca se observa algún espermatóforo durante el proceso. Naturalmente, el canto fue investigado. Los cantos nupciales de las crisopas se quedan a frecuencias muy bajas, entre 20 y 120 Hz. En laboratorio es posible registrarlos con aparatos especiales y cuyas características se analizan con software apropiado. 228

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Cantos especie-específicos a dúo transmitidos por el substrato La porción del canto que sirve como unidad de intercambio de información entre las parejas se llama “unidad de repetición más corta” (Short Repeated Unit, SRU). La SRU posee una estructura especie-específica desde el punto de vista temporal y de las frecuencias. La SRU se compone de uno a muchas “ráfagas” o descargas discretas de vibración abdominal, cada una con una distinta duración, tasa de repetición y frecuencia portadora. Elaboraciones de este patrón, encontrado en muchas especies, incluyen la presencia de diferentes tipos de descargas entre la SRU, o la expresión de cambios direccionales hacia características temporales y de frecuencias elementales durante el curso de la SRU (Figura 3). Un mayor conocimiento de los cantos de apareamiento producidos por las crisopas verdes del genero Chrysoperla ha cambiado completamente nuestra percepción relativamente a los límites de las especies dentro del género. Estos cantos son señales vibracionales de tremulación, producidas con rápidas fluctuaciones verticales del abdomen del insecto, y están trasmitidas entre individuos a través de substratos compatibles como hojas, hilos de hierba, o agujas de coníferas. No ocurre tamboreo. Ambos sexos cantan, y la copulación depende del establecimiento exitoso de un dueto entre el macho y la hembra, en el cual ambas parejas producen la misma frase del canto. Ya que las canciones de cada pareja tienen que coincidir exactamente para que esto pueda ocurrir, poblaciones diferentes acústicamente la una de la otra, no podrán cruzarse y tendrían que ser consideradas especies biológicas separadas. Siguiendo este criterio, C. carnea no es holártica ni única, consiste de complejos distintos, cada uno compuesto de diversas especies en el hemisferio Norte. La taxonomía de estos crisópidos comunes parecía relativamente sencilla. Por lo tanto, descubrimientos entre poblaciones locales de C. carnea sensu lato eran largamente generalizados a todas las especies en investigaciones del fotoperiodo y diapausa, vuelos de dispersión, respuestas de defensa al sonar de los murciélagos, y resistencia a los insecticidas comunes. Además, las crisopas identificadas como C. carnea fueron transportadas líberamente en todo el mundo en programas comerciales y gubernamentales de control biológico. Sin embargo, los estudiosos más familiarizados con estas especies eran extremadamente conscientes que esta visión unificada de C. carnea era más debida a ignorancia que a datos empíricos sólidos. LA SITUACIÓN ACTUAL Durante los últimos 30 años los estudios de los cantos del complejo carnea fueron utilizados con éxito creciente para aclarar los límites entre taxa existentes, y para definir nuevas especies si fuera necesario. Hoy día, el grupo comprende por lo menos 21 especies válidas descritas. Además de esto, varios nuevos taxa crípticos han sido identificados más permanecen sin describir. El muestreo insuficiente del complejo carnea a través de gran parte de Asia, África del norte y central, y el oeste de América del norte hace muy probable que una gran cantidad de especies permanezcan sin ser descubiertas.

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Cada especie descrita según su canto típico del complejo carnea presenta normalmente una distribución geográfica muy extensa al interior de un continente o a través del hemisferio global, para abarcar a veces miles de kilómetros lineales (Figura 4). Por ejemplo, la forma verde obscura de C. downesi en América del norte se encuentra desde el estado de Connecticut al Este, hacia el norte a través de Canadá hasta Alaska central, y luego hacia el sur a lo largo de las montañas cubiertas de coníferas de la California meridional. Otra especie con una distribución enorme es C. agilis, común en Eurasia, que se encuentra desde las islas Azores en el Este a través de toda Europa central/meridional hacia el este, hasta Irán; existe también una población establecida en Alaska central, de origen incierto. C. zastrowi (que incluye las subespecies zastrowi y sillemi) también se encuentra extensamente distribuida, ocurriendo con abundancia a través del subcontinente Indio entero, el Oriente Medio, y África del norte y del este hasta la punta extrema al sur. A pesar de la gran distribución existente, los cantos a dúo de las crisopas generalmente muestran bajos niveles de variación intra-específica. La existencia de tales fenotipos invariantes de dueto al interior de las especies sugiere que niveles significativos de flujo génico tienen que mantener el estado del carácter a través de grandes distancias, presumiblemente gracias a la capacidad individual de dispersión excepcional de las crisopas. Además, una fuerte selección estabilizadora probablemente actúa para restringir el fenotipo de las canciones en cada especie. Para que las especies de crisopas puedan coexistir en simpatria, cada una tiene que ocupar su “región” distinta del “paisaje” acústico, de manera que las canciones a dúo serán suficientemente diferentes para evitar hibridación entre estos taxa estrechamente relacionados y notablemente inter-fértiles. Este principio se ha demostrado repetidamente. Sin embargo, por la misma razón, crisopas aisladas unas de otras en continentes diferentes no están obligadas a cantar de manera diferente, pues puede haber casos ocasionales donde canciones casi idénticas evolucionaron de manera independiente. El primer ejemplo de esta convergencia en paralelo fue confirmado en la crisopa norteamericana C. adamsi y en un taxón todavía no descrito en Kyrgyzstan, en Asia central. Un nuevo ejemplo descubierto incluye una especie europea, C. pallida, y una especie elusiva, de color verde vivo, nunca descrita previamente que vive en la montañas sureñas de la Sierra Nevada en California: C. calocedrii. Los problemas con las especies “sonoras” Es cierto que los extensos, brillantes y detallados estudios de Henry y colaboradores constituyen una contribución fundamental a la comprensión del “problema” carnea. No obstante, muchas preguntas quedan sin respuesta. El primer problema, tal vez menos importante, es la cuestión de los nombres y ha provocado en Europa las controversias más acaloradas. Por cada canto individual se ha asociado un nombre científico, a veces nuevo, a veces retomado desde los sinónimos innumerables poseídos por Chrysoperla carnea (considerando la especie en sentido amplio). En particular, entre los estudiosos de la escuela francesa (Canard, Thierry, Leraut y otros) y el grupo de Henry se abrió una controversia sobre cual especie debería ser considerada la “verdadera” carnea. Por lo tanto, por un específico y bien identificable canto nupcial los unos atribuían el nombre 230

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carnea y los otros el nombre pallida, y por un segundo canto los unos atribuían el nombre affinis y los otros carnea. Un desastre, complicado por el hecho de que muchos investigadores alrededor del mundo seguían, y siguen aún, con el uso del nombre carnea sensu lato.

Figura 2. Resumen de los comportamientos normales de cortejo y apareamiento en Chrysopa carnea. El macho es de tamaño más pequeño y tiene un abdomen más delgado [Adaptado de Henry, 1979].

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Figura 3. Oscilogramas y espectrogramas de cantos a dúo especie-específicos grabados de 19 especies y subespecies del complejo carnea. Los taxa están agrupados por continente y al interior de éstos según la complexidad de las canciones. Las flechas indican los puntos en los que la pareja en el dúo inserta su SRU (Shortest Repeated Unit); especies con descargas únicas replican después de cada una del acompañante, mientras especies con descargas múltiples replican cuando la SRU del compañero haya finalizado [de Henry et al., 2013].

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Figura 4. Distribución geográfica conocida (oscurecidas) de 15 especies de crisopas verdes del grupo carnea. Las flechas indican una población aparentemente aislada de C. agilis en Alaska central y a las poblaciones de C. zastrowi presentes en algunas islas del océano Atlántico (Cabo verde, Ascensión, islas de St. Helena) [de Henry et al., 2013].

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El segundo problema, mucho más importante, es la identificación de los ejemplares de Chrysoperla para los cuales no sea posible, fácil, y económicamente sostenible, un análisis del canto. Los esfuerzos llevados a cabo, sobre todo en Europa, para alcanzar la posibilidad de identificar las diferentes especies a través de pequeñas diferencias de los caracteres morfológicos citados antes, ha llevado a resultados contradictorios y a menudo imposibles de verificar. Normalmente, trabajando al interior de un área geográfica homogénea, se alcanzaría una caracterización morfológica aceptable de las diferentes especies presentes, pero la situación cambia radicalmente considerando todas las áreas enteras de distribución. La variabilidad morfológica de una misma especie entre las diferentes regiones ocupadas del propio territorio parece a menudo muy alta. A esta variabilidad geográfica intra-específica es necesario añadir la dificultad habitual de evaluación de las pequeñas diferencias en los ejemplares muertos, conservados en etanol. Una Chrysoperla de la cual sea imposible registrar el canto, resultará ser básicamente indeterminable con el uso solamente de los caracteres morfológicos. Frente a estas dificultades, Henry et al. respondieron que el complejo carnea se compone de especies realmente crípticas, imposibles de distinguir. Muy ingeniosamente, y también correctamente desde el punto de vista biológico, afirman que diferencias morfológicas sutiles pueden ayudar a los entomólogos a identificar especies símiles y estrechamente relacionadas; sin embargo, las mismas crisopas no utilizan estos caracteres al momento de elegir sus parejas sexuales. Aunque el grado de diferencia morfológica entre poblaciones puede a veces indicar distancia genéticas y por lo tanto relaciones filogenéticas, la ausencia de tales diferencias morfológicas no es necesariamente indicativo del hecho que una sola especie esté presente. Alrededor de la mitad de las especies sonoras son realmente crípticas, incluso cuando sean sujetas a un examen morfológico crítico. También es prudente indicar que individuos de especies realmente crípticas pueden identificar correctamente sus con-específicos a través del intercambio de cantos de cortejo. Si lo que se ha indicado realmente sucede, como lo es para muchos otros grupos animales, el complejo carnea presenta un problema adicional. El árbol filogenético Bayesiano muestra diferentes casos donde dos especies distintas comparten el mismo haplotipo mitocondrial. Esto implica un espacio nuevo de investigación, pero al mismo tiempo hace que sea imposible la identificación biomolecular con técnicas clásicas de “barcoding” genético para las especies sonoras que permanecen, así, identificables solo con el registro del canto nupcial. Una posible solución viene desde las técnicas genéticas más modernas, llamadas Secuenciación de Nueva Generación (Next Generation Sequencing, NGS). Durante los últimos quince años, la disminución constante de los costos de secuenciación y el avance asombroso en las técnicas NGS, que hoy permite obtener millones de secuencias de un único individuo en una sola pasada, lleva hoy a la posibilidad de obtener genomas enteros de una manera relativamente rápida y económica. Por lo tanto, hoy es posible acoplar diferencias especie-específicas a nivel genómico a las especies sonoras, llevando a comprender el escenario genético real detrás de las diferencias crípticas entre estos taxa putativos. Esta información puede ser utilizada 234

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para identificar correctamente las especies crípticas del complejo carnea. Una vez que las diferencias genómicas reales entre especies sonoras sean descubiertas, técnicas modernas estándar de identificación molecular (por ejemplo, SNIP chips o genotypingby-sequencing) podrán ser utilizadas, por ejemplo, para efectuar una identificación previa de especies destinadas para uso en control biológico. Además, estudios genómicos (y también otros –omicos) podrían conducir a entender otros procesos relativos a la evolución del complejo carnea (loci bajo procesos de adaptación, informaciones sobre demografía, diferencias en metabolismo y expresión génica). Sin embargo, aunque los precios de los análisis se reducen año tras año y un número creciente de técnicas NGS estándar quedan disponibles en el mercado global, los costos altos permanecen aún como un factor limitante importante para muchos grupos de investigación. CONCLUSIÓN El descubrimiento de cantos nupciales especie-específicos en el género Chrysoperla ha proporcionado, en los últimos años, un instrumento formidable para la interpretación de este complejo de especies. Hemos iniciado desde el considerar todas las poblaciones mundiales como parte de una única especie extremadamente variable bajo el perfil morfológico, ecológico y biológico, hasta la individualización de casi treinta especies diferentes. No obstante, los sentidos de insatisfacción y frustración percibidos por quien ha trabajado con el complejo carnea, aunque hayan disminuido, no han desaparecido totalmente. Es cierto que hoy es posible identificar con precisión suficiente alguna especie, económicamente importante, asociándole características precisas ecofisiológicas que permitan un mejor empleo en control biológico, más permanece la imposibilidad de identificaciones rápidas, extremadamente importantes en Entomología aplicada. Además, quedan abiertos importantes interrogativas teóricas, como la presencia de mismos haplotipos mitocondriales en especies diferentes. Las investigaciones futuras tendrán que profundizar, por un lado, los aspectos evolutivos extremadamente peculiares al interior del complejo carnea; por el otro lado, será necesario enfrentar aspectos fundamentalmente prácticos de diferenciación morfológica que permitirán una correcta identificación de ejemplares que no es posible identificar bajo el análisis del canto. La disponibilidad de técnicas de NGS cada vez más económicas abre un camino futuro posible para la resolución de estos problemas de identificación. Agradecimientos. Agradecemos la revisión efectuada por J. Isabel López-Arroyo (INIFAP) a la traducción al Español del documento original en Italiano. LITERATURA CITADA Aspöck, H., and U. Aspöck. 2007. Illustrations of Chrysopidae in the early entomological literature. In: R.A. Pantaleoni, A. Letardi, and C. Corazza (Editors). Proceedings of the Ninth International Symposium on Neuropterology (20-23 June 2005, Ferrara, Italy). Annali del Museo Civico di Storia Naturale di Ferrara, 8: 27-44. 235

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Memorias XXV Curso Nacional de Control Biológico 3-5 de Noviembre de 2014, Mérida, Yucatán, México Editores: Héctor González Hernández Esteban Rodríguez Leyva J. Refugio Lomelí Flores ISBN: En trámite.

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SECRETARÍA DE AGRICULTURA, GANADERÍA, DESARROLLO RURAL, PESCA Y ALIMENTACIÓN Lic. Enrique Martínez y Martínez Secretario Lic. Jesús Alberto Aguilar Padilla Subsecretario de Agricultura Lic. Juan Manuel Verdugo Rosas Subsecretario de Desarrollo Rural M. C. Ricardo Aguilar Castillo Subsecretario de Alimentación y Competitividad Lic. Marcos Bucio Mújica Oficial Mayor INSTITUTO NACIONAL DE INVESTIGACIONES FORESTALES, AGRÍCOLAS Y PECUARIAS Dr. Pedro Brajcich Gallegos Director General Dr. Manuel Villa Issa Coordinador de Investigación, Innovación y Vinculación M. Sc. Arturo Cruz Vázquez Coordinador de Planeación y Desarrollo Dr. Eduardo Francisco Berterame Barquín Encargado del despacho de los Asuntos de la Coordinación de Administración y Sistemas CENTRO DE INVESTIGACIÓN REGIONAL SURESTE Dr. José Verástegui Chavez Director Regional Dr. Raúl Díaz Plaza Director de Investigación M.C. Hector Torres Pimentel Director de Planeación y Desarrollo L.A.E. Alicia Díaz Vázquez Director de Administración ii

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MEMORIAS XXV CURSO NACIONAL DE CONTROL BIOLÓGICO 3-5 DE NOVIEMBRE, MÉRIDA, YUCATÁN

EDITORES: HÉCTOR GONZÁLEZ HERNÁNDEZ ESTEBAN RODRÍGUEZ LEYVA J. REFUGIO LOMELÍ FLORES

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SOCIEDAD MEXICANA DE CONTROL BIOLÓGICO, A.C. DR. J. ISABEL LÓPEZ ARROYO PRESIDENTE DR. JULIO S. BERNAL VICEPRESIDENTE DR. FERNANDO TAMAYO MEJÍA SECRETARIO M.C. ANTONIO MARÍN JARILLO TESORERO

COMITÉ HONORÍFICO LIC. ROLANDO ZAPATA BELLO GOBERNADOR CONSTITUCIONAL DEL ESTADO DE YUCATÁN MC. PEDRO A. HARO RAMÍREZ DIRECTOR DEL INSTITUTO TECNOLÓGICO DE CONKAL DR. JOSÉ VERASTEGUI CHÁVEZ DIRECTOR DEL CIR-SURESTE DEL INIFAP

COMITÉ ORGANIZADOR LOCAL DRA. MÓNICA GUADALUPE LOZANO CONTRERAS PRESIDENTE COMITÉ ORGANIZADOR LOCAL DR. ARTURO REYES RAMÍREZ COORDINADOR DEL CURSO Y CONCURSO DEL CONOCIMIENTO

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Memorias XXV Curso Nacional De Control Biológico, 3-5 de Noviembre, Mérida, Yucatán. EDITORES: Héctor González Hernández, Esteban Rodríguez Leyva y J. Refugio Lomelí Flores. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Texcoco, Edo. de México. 2014. D.R. © COLEGIO DE POSTGRADUADOS. CARR. MÉXICO-TEXCOCO KM 36.5. MONTECILLO, EDO. DE MÉXICO. CP. 56230.

ISBN: EN TRÁMITE.

DISEÑO DE LA PORTADA: ADRIAN RAMÍREZ MARÍN - ADN CREATIVOS; HÉCTOR GONZÁLEZ HERNÁNDEZ.

El contenido y conceptos expresados en los diversos capítulos que se presentan en el presente documento, son responsabilidad exclusiva de los autores y no representan necesariamente los criterios generales de la Sociedad Mexicana de Control Biológico, A.C., o del Colegio de Postgraduados. El contenido puede ser reproducido parcial o totalmente, dando reconocimiento a los autores y sus instituciones. v

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