Estudio preliminar sobre la composición de tropa y alimentación del mono araña (Ateles geoffroyi) en petenes de Campeche, México

TECNOLÓGICO NACIONAL DE MÉXICO Instituto Tecnológico de Conkal

INSTITUTO TECNOLÓGICO DE CONKAL ESTUDIO PRELIMINAR SOBRE LA COMPOSICIÓN DE TROPA Y ALIMENTACIÓN DEL MONO ARAÑA (Ateles geoffroyi) EN PETENES DE CAMPECHE, MÉXICO TESIS

Que presenta: YAHIR JESÚS BURGOS SOLÍS Como requisito parcial para obtener el título de:

LICENCIADO EN BIOLOGÍA

Conkal, Yucatán, México 2015

Dedicado a mi madre, a mi padre y a mi hermana

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AGRADECIMIENTOS

Agradezco al CINVESTAV-IPN, Unidad Mérida las facilidades y el apoyo logístico recibido para la realización de esta tesis, la cual fue parcialmente financiada con fondos del proyecto de ciencia básica (SEP-CONACYT) clave

CB-2012-177680. Expreso también mi

agradecimiento al Laboratorio de Ecología

y Conservación de la Biodiversidad,

Departamento de Ecología Humana (CINVESTAV-MERIDA), por el apoyo para el trabajo de campo y el acceso irrestricto al equipo e infraestructura recibidos durante el desarrollo de esta tesis.

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AGRADECIMIENTOS PERSONALES

Agradezco primeramente a mi director de tesis: el Dr. Salvador Montiel Ortega, persona que creyó en mí y quien me ofreció la oportunidad y confianza para trabajar con él, gracias doctor por permitirme ser parte de su grupo de trabajo y por exigir siempre mucho más de lo mejor de mí.

Al Departamento de Ecología Humana del Cinvestav-Mérida, que me brindó las facilidades para poder llevar a cabo mi estancia y lograr realizar esta tesis.

Muchas gracias al equipo de los petenes, con quienes pase buenos momentos en el censo de vegetación: al Dr. Miguel Munguía-Rosas y a los Biólogos Armando Rojas, Selmy Jurado y Candy Mezeta. A Zayda González por acompañarme más de una vez a observar a los monos.

Agradezco enormemente a la comunidad de El Remate, Campeche, por recibirme en cada estancia con los brazos abiertos. Un agradecimiento especial a Don Manuel y a Félix por su amistad, por brindarme una mano cada vez que lo necesité y por contarme sus anécdotas con los monos, historias del monte y del mar, gracias.

Al Instituto Tecnológico de Conkal por permitirme ser parte de su alumnado por cinco años.

Un agradecimiento a mis asesoras y revisor de tesis del Instituto Tecnológico de Conkal, la M. en C. Addy Patricia Pool Cruz, la Dra. María Fernanda Ricalde Pérez y el Dr. Juan Antonio Rivera Lorca, por sus valiosos comentarios a esta tesis.

Agradezco a mis grandes amigos de la licenciatura con quienes pasé grande momentos, los Biólogos Amilcar Can Sulú, Erika Domenzain Pérez, Jhonny García Teh, José Sandoval Interián, Juan Catzim Soberanis, Mariana Euán Céspedes, Omar Orozco Peón y Suemy Lugo Rosales. MUCHÍSIMAS GRACIAS POR SU AMISTAD.

Un agradecimiento especial a Erika, Jhonny, Juan y Pepe por acompañarme en las salidas de campo en los petenes tomando datos, soportando el calor, lluvia, mosquitos, tábanos y un v

sinfín de cosas más. No sé qué hubiera sido de mí sin su compañía en los petenes ¡GRACIAS!

Como broche de oro agradezco a las personas que son la razón principal de este trabajo: Mi Familia, mi madre Carmen Solís Flores, mi padre René Burgos Gómez y mi hermana Brenda Burgos Solís, ustedes son la razón principal para seguir adelante.

Gracias mamá por apoyarme en mis estudios, si no fuera por ti yo no estaría aquí. Eres la mejor madre del mundo. La mejor herencia que me dejas es: una educación de calidad. Te amo mamá.

Papá, gracias por ofrecerme siempre tu ayuda en todo momento, por tener siempre un consejo para darme, por ser un amigo y por creer ciegamente en mí en todo lo que hago.

Para Brenda: espero que este trabajo te sirva de inspiración y veas que con esfuerzo y dedicación todo se logra, nada me daría más gusto que logres lo que te propongas. Si he olvidado a alguien mis más sinceras disculpas y un extendido agradecimiento.

A los monos araña…

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“Antes habían muchos monos aquí, dormían por aquí y por ahí. Yo los criaba, les dejaba su comida colgada en ese árbol y ya lo sabían, siempre se la comían (…) En ese tiempo llegué a contar como 200 monos” Campesino-cazador, 70 años

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ÍNDICE DE CONTENIDO

Página ÍNDICE DE TABLAS..…………………………………………………………... x ÍNDICE DE FIGURAS……..…………………………………………………….

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RESUMEN……………………………………………………………………......

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ABSTRACT………………………………………………………………………. xiv 1. INTRODUCCIÓN……………………………………………………………... 1 2. ANTECEDENTES…………………………………………………………….

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2.1. El capital natural de México y algunas de sus amenazas……………...

4

2.2. Ambientes fragmentados y primates……………………………………..

5

2.3. Descripción de la especie bajo estudio…………………………………..

6

2.3.1. Ámbito de distribución y aspectos fenotípicos de A. geoffroyi…………………………………………………………………… 6 2.3.2. Aspectos de alimentación………………………………………..

9

2.3.3. Aspectos sociales………………………………………………… 10 2.3.4. Estatus de protección de A. geoffroyi…………………………..

10

2.3.5. Estudios sobre mono araña en la Península de Yucatán……………………………………………………………………

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3. OBJETIVOS…………………………………………………………………...

14

3.1. General………………………………………………………………………

14

3.2. Específicos…………………………………………………………………..

14

4. MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………... 15 4.1. Área de estudio……………………………………………………………..

15

4.2. Trabajo de Campo………………………………………………………….

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4.2.1. Sitios de estudio y censo de vegetación……………………….

17

4.2.2. Observaciones sobre A. geoffroyi……………………………....

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5. RESULTADOS………………………………………………………………..

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5.1. Composición de la tropa…………………..……………………………….

21

5.2. Alimentación de la tropa……………………………………………………

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6. DISCUSIÓN……………………………………………………………………

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7. CONCLUSIONES…………………………………………………………….. 31 8. BIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………….

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9. ANEXOS……………………………………………………………………….

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ÍNDICE DE TABLAS

Número

Página

1

Características y ubicación geográfica de los petenes de estudio. Fuente: Google Earth Pro (Versión 5.0, Google Maps 2010)……………………………………………………………………... 17

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Especie arbóreas y partes vegetativas usadas como alimento por el mono araña en petenes del noroeste de la Península de Yucatán. El tiempo de consumo refiere al porcentaje de tiempo que los monos dedicaron al consumo de una o más partes vegetativas de una especie durante la actividad de alimentación (tiempo acumulado = 225 minutos) de A. geoffroyi en los petenes de estudio……………………………………………………………… 22

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Densidad de las especies vegetales consumidas por los monos araña en petenes……………………………………………………….. 24

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ÍNDICE DE FIGURAS

Número

Página

1

Imagen de un petén (vegetación elevada al fondo) rodeado de sabanas inundables. Foto: CONANP (2006)……………………….. 2

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A) Distribución potencial de A. geoffroyi en México. Modificado de Vidal-García y Serio-Silva (2011). B) Distribución original de A. geoffroyi y las dos subespecies presentes en México. Modificado de Rylands et al. (2006)……………………………………………….. 8

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Ubicación de la Reserva de la Biósfera Los Petenes (RBLP) en el noroeste de la Península de Yucatán. En la proyección, se muestran los tres petenes donde se realizó el estudio. Nótese la existencia de un sendero (línea azul) que conecta los petenes (sitios 1, 2 y 3) facilitando los desplazamientos del observador (y la detección de los monos en cada sitio) a través de la matriz de mangle, la cual es común en este humedal costero. Fuente: Google Earth Pro (Versión 5.0 Google Maps 2010)……………….. 15

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Densidad media (± E.E.) de las especies registradas en los sitios de estudio (N=3). 1. Bravaisia tubiflora, 2. Laguncularia racemosa, 3. Manilkara zapota, 4. Sabal yapa, 5. Ficus maxima, 6. Malvaviscus arboreus, 7. Rizophora mangle, 8. Talisia olivaeformis, 9. Avicennia germinans, 10. Swietenia macrophylla, 11. Hampea trilobata, 12. Metopium brownei, 13. Annona glabra, 14. Conocarpus erectus, 15. Dyospiros salicifolia, 16. Enterolobium cyclocarpum, 17. Erythroxylon aerolatum, 18. Ficus cotinifolia, 19. Thrichilia arbórea……..……………………………….. 23

5

Valor de importancia relativa (VIR) de las especies registradas en los sitios de estudio (N=3). 1. Bravaisia tubiflora. 2. Laguncularia racemosa, 3. Ficus maxima, 4. Sabal yapa, 5. Manilkara zapota, 6. Avicennia germinans, 7. Malvaviscus arboreus, 8. Rhizophora mangle, 9. Talisia olivaeformis, 10. Conocarpus erectus, 11. Swietenia macrophylla, 12. Metopium brownei, 13. Annona glabra, 14. Hampea trilobata, 15. Trichilia arbórea, 16. Ficus cotinifolia, 17. Enterolobium cyclocarpum, 18. Diospyros salicifolia, 19. Erythroxylon aerolatum……………………………….. 24

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RESUMEN

La región norte del estado de Campeche tiene presencia verificada de monos araña (Ateles geoffroyi). Sin embargo, la información acerca de su ecología es prácticamente nula. En este estudio, se caracterizó la tropa del mono araña (A. geoffroyi) en fragmentos forestales de selva-manglar (petenes) desarrollados naturalmente en el humedal costero de Campeche, México. Asimismo, se registraron las especies vegetales consumidas por este primate durante cuatro meses (abriljulio) en los hábitats-isla donde ocurren. Los monos fueron observados mediante binoculares siguiendo el método de muestreo temporal con registro instantáneo, estableciéndose puntos de observación dentro de los sitios de estudio (N = 3). A partir de un esfuerzo acumulado de 120 horas de observación in situ, se registró una tropa de A. geoffroyi compuesta por 16 individuos: ocho machos (4 adultos y 4 juveniles), siete hembras (5 adultas y 2 juveniles) y un infante. El 13.2% del tiempo total, los monos fueron observados principalmente desplazándose (62% del tiempo) en el interior de los sitios, alimentándose o inactivos el resto del tiempo (24 y 14% del tiempo de observación, respectivamente). Se encontró que los monos se alimentaron de un total de cinco especies vegetales: Ficus maxima, Manilkara zapota, Metopium brownei, Laguncularia racemosa y Sabal yapa, siendo las dos primeras especies las más consumidas por este primate en los sitios de estudio. En el caso de L. racemosa y S. yapa, estas dos especies son reportadas por primera vez como parte de la alimentación de A. geoffroyi dentro de su ámbito de distribución contemporáneo. En el ecosistema de petenes, el mono araña parece haber desarrollado exitosamente la habilidad para enfrentar y superar los efectos de la fragmentación natural del paisaje, xii

desplazándose entre petenes a través de la matriz ambiental con el fin de ajustarse a una disponibilidad dispersa de alimento entre la colección de hábitats-isla del humedal costero.

Palabras clave: fragmentos selváticos, humedal costero, Primates, Península de Yucatán.

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ABSTRACT

The presence of spider monkey (Ateles geoffroyi) has been verified along the north coast of Campeche, Mexico. However, ecological information about this primate species is practically nil. In this study, the troop of spider monkey was characterized (A. geoffroyi) in forest patches (petenes) in the coastal wetland of Campeche. In those habitat-islands, plant species consumed by this primate for four months (April to July) where also recorded. The monkeys were observed with the help of binoculars following the method of temporal sampling with instant registration, establishing observation points within the study sites (N = 3). From a cumulative effort of 120 hours of in situ observation, one troop of 16 individuals was recorded: eight males (4 adults and 4 juveniles), seven females (5 adults and 2 juveniles) and one infant. In 13.2% of the time, the monkeys were observed moving mainly (62% time) within sites, feeding or inactive for the time remaining (24 and 14% of the observing time, respectively). It was found that monkeys consumed a total of five plant species: Ficus maxima, Manilkara zapota, Metopium brownei, Laguncularia racemosa and Sabal yapa. F. maxima and M. zapota were the most important species consumed by this primate in the study sites. With this study, L. racemosa and S. yapa, are reported by first time as part of the diet of A. geoffroyi. It is argued that in the petenes ecosystem, the spider monkey have developed the ability to confront and overcome the effects of natural-fragmented forest moving between petenes through the matrix in order to face the disperse food resources among the numerous habitat-islands present in the coastal wetland.

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Key words: forest fragments, coastal wetland, Primates, Yucatan Peninsula

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1. INTRODUCCIÓN

En ambientes tropicales, los mamíferos terrestres constituyen uno de los componentes de la biodiversidad más sensibles a la destrucción y fragmentación del hábitat (Norris et al., 2010; Ramírez-Mejía y Mendoza, 2010). La fragmentación de las selvas tropicales reduce el hábitat creando barreras para el desplazamiento de muchos mamíferos, aislando con ello sus poblaciones y reduciendo la variabilidad genética de las mismas (Rosenblatt et al., 1999; Ramírez-Mejía y Mendoza, 2010). En México, la destrucción y fragmentación del hábitat forestal ha hecho que muchas especies de mamíferos terrestres estén enfrentando una disminución poblacional importante, provocando su inminente extinción local o regional dentro del territorio nacional (Arita y Ceballos, 1997; Lorenzo et al., 2008; Ceballos y Arroyo-Cabrales, 2012). Entre los primates mexicanos, el mono araña (Ateles geoffroyi) es una especie altamente sensible a la transformación de su hábitat (Palacios-Silva y Mandujano, 2008). Esto, exige que los monos desarrollen nuevas estrategias de sobrevivencia para ajustarse y superar a las condiciones ambientales adversas (Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006; Van Hulle y Vaughan, 2009; Ram y Umapathy, 2013). Ante fuertes e incesantes modificaciones del hábitat, los primates se ven afectados en su capacidad de desplazamiento entre fragmentos, restringiéndose el acceso a sitios alternativos de forrajeo (Bicca-Marques, 2003; González-Zamora y Mandujano, 2003; Chaves y Stoner, 2010). Esta especie, representativa de la selva tropical, tiene un papel ecológico sobresaliente en la dispersión de semillas de muchas especies de plantas participando así en la regeneración y mantenimiento de la vegetación 1

(Righini, 2003; Andresen, 2005; Chaves, 2010; Chapman et al., 2013). Así, resulta urgente mantener y proteger los remanentes de la selva tropical donde aún existen poblaciones de este primate, promoviéndose con ello también el salvaguardo de otras especies de fauna mexicana coexistentes (CONABIO, 2011). La región de Los Petenes Campeche, alberga un humedal costero de importancia internacional (incluyendo dos sitios RAMSAR) de gran riqueza biológica y sociocultural en el sureste de México (CONANP, 2006; Méndez-Cabrera y Montiel, 2007; Oliva et al., 2014). Este humedal costero, caracterizado por la presencia de un conjunto de islas forestales naturalmente formadas, llamadas localmente petenes (Figura 1), representa un ecosistema naturalmente fragmentado de gran valor científico y de conservación (ver Montiel et al., 2006). Lo anterior, ha justificado la implementación y operación a la fecha de dos reservas de la biósfera (Los Petenes y Ría Celestún) en esta zona costera del noroeste de la Península de Yucatán (CONANP, 2006).

Figura 1. Imagen de un petén (vegetación elevada al fondo) rodeado de sabanas inundables. Foto: CONANP (2006).

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Para esta región, se ha reportado la presencia de mono araña en diferentes petenes principalmente de la Reserva de la Biósfera Los Petenes (Watts et al., 1986; Serio-Silva et al., 2006). Sin embargo, hasta ahora hay muy poca o nula información básica sobre este primate (Ejemplo: estado poblacional, comportamiento, estrategia alimentaria) para este tipo de ecosistema, sin lo cual es muy difícil visualizar el potencial de conservación de este mamífero en dicha región peninsular. La presencia de mono araña en petenes representa una gran oportunidad no solo para el estudio per se de la especie en este humedal costero sino también, permite empezar a conocer el desempeño ecológico de la especie en un ambiente naturalmente fragmentado y eventualmente, contrastarlo con el que exhibe este primate en ambientes fragmentados por el hombre.

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2. ANTECEDENTES

2.1. El capital natural de México y algunas de sus amenazas México posee un gran capital natural distribuido en los diferentes ecosistemas nacionales, tanto naturales como en aquellos modificados por el hombre (Sarukhán et al., 2009). Desafortunadamente, ese capital natural está en riesgo debido principalmente, a las actividades humanas que en última instancia conllevan a la alteración y destrucción de los ecosistemas que salvaguardan nuestra biodiversidad (Sarukhán et al., 2009). Estimaciones recientes indican que la tasa de deforestación en México ronda las 155000 ha por año (CONAFOR, 2010; INEGI, 2013), lo cual supone un gran impacto negativo sobre la biodiversidad y los servicios ecosistémicos de los remanentes forestales en nuestro país. Además de la deforestación, otros factores como la sobre-explotación de los recursos, la introducción de especies exóticas y la contaminación, ejercen presión sobre la fauna mexicana, ocasionando bajas en sus poblaciones y en casos extremos hasta la extinción de especies en nuestro país (Torres et al., 2003; Naranjo, 2008). La defaunación, entendida como el proceso de disminución de poblaciones y pérdida de especies animales (sensu Dirzo et al., 2014), ha tenido una tendencia global a la alza en los últimos 500 años (Barnosky et al., 2011). Estudios recientes revelan que la defaunación altera los bienes y servicios de los ecosistemas tales como la polinización de plantas silvestres y cultivadas, el control natural de plagas, el ciclo de nutrientes, la descomposición de materia orgánica, la calidad del agua y la salud humana (Dirzo et al., 2014). Actualmente se están empleando diversos métodos para reducir la defaunación, como la translocación y la reintroducción de 4

especies en zonas donde han sido extirpadas, con el objetivo de restaurar sus poblaciones locales. Los mamíferos son el grupo taxonómico más atendido por este tipo de acciones conservacionistas, abarcando un 41% en los proyectos de translocación y reintroducción que se han llevado a cabo en los últimos 100 años (Seddon et al., 2014). En las últimas décadas, un paso importante para enfrentar el desafío de conservación de la biodiversidad en nuestro país, ha sido la implementación del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINANP). Esta plataforma de conservación, además de resguardar el hábitat de muchas especies de mamíferos silvestres, busca promover el estudio de grupos o especies particulares en aquellos ambientes donde existe muy poca información científica sobre sus preferencias de hábitat, distribución y estado de conservación (Bezaury-Creel y Gutiérrez-Carbonell, 2009).

2.2. Ambientes fragmentados y primates En general, la fragmentación se entiende como la ruptura del hábitat continuo original, resultando en fragmentos aislados inmersos en una matriz usualmente inhóspita para los organismos (Fahrig, 1997; Herbener, 2012). Este proceso modificador de la configuración espacial del hábitat, puede ocurrir de forma natural (como en la región de Los Petenes, Campeche), pero actualmente son las actividades humanas las principales responsables de esta pérdida y fragmentación de hábitat (Pickett y Thompson, 1978; FAO, 2005). Entre las actividades responsables de lo anterior, sobresale la tala inmoderada, así como la asignación de tierras para la agricultura, la ganadería, la explotación minera, la explotación petrolera y la urbanización (Dirzo y García, 1992; Bennett y Saunders, 2010; 5

MacGregor-Fors y Schondube, 2012). La fragmentación supone efectos negativos sobre el hábitat y las especies animales residentes como primates, aves y murciélagos, cuya desaparición podría limitar o impedir la regeneración de las selvas tropicales (Ponce-Santizo et al., 2006; Anzures-Dadda et al., 2010). Esto, debido a los servicios de dispersión de semillas que ellos ofrecen a muchas plantas en dichos ambientes (Galindo-González, 2007; González-Zamora et al., 2012; Mueller et al., 2014). En el caso de los primates, la fragmentación del hábitat es un factor negativo que ejerce gran presión sobre ellos, afectando entre otras cosas, su capacidad de acceso a sitios alternativos de forrajeo (Bicca-Marques, 2003; González-Zamora y Mandujano, 2003; Chaves y Stoner, 2010). La distribución y abundancia de los sitios de forrajeo define muchas veces el estado de conservación potencial de las poblaciones de primates silvestres en ambientes tropicales (Chapman y Chapman, 1999; Ortiz-Martínez y Ramos-Fernández, 2012).

2.3. Descripción de la especie bajo estudio 2.3.1. Ámbito de distribución y aspectos fenotípicos de A. geoffroyi El mono araña es un primate neotropical perteneciente a la Familia Atelidae (Rylands, et al., 2006; Reid, 2009), la cual está constituida por siete especies: Ateles belzebuth, A. chamek, A. fusciceps, A. geoffroyi, A. hybridus, A. marginatus y A. paniscus (Groves, 2005). La especie A. geoffroyi es la única que se distribuye en México (Ceballos y Arroyo-Cabrales, 2012; Ramírez-Pulido et al., 2014) a lo largo de la costa este y el sur del país (Rylands et al., 2006), aunque se han reportado también poblaciones silvestres de este primate en localidades de Centroamérica 6

(Reid, 2009) y norte de Colombia (Defler, 2010; Racero-Casarrubia y Reyes, 2014). En México, existen dos subespecies de mono araña: A. geoffroyi vellerosus y A. geoffroyi yucatanensis; la primera se distribuye en los estados de Tamaulipas, Veracruz, Tabasco, Oaxaca y Chiapas, mientras que la segunda se restringe a los estados de Campeche, Yucatán y Quintana Roo (Hall, 1981; Rylands et al., 2006; Serio-Silva et al., 2006). A lo largo del tiempo, la distribución de esta especie se ha venido restringiendo de forma asociada con los patrones espaciales de pérdida y fragmentación de las selvas tropicales en el sureste mexicano (Ortiz-Martínez, 2008; Vidal-García y Serio-Silva, 2011; Figura 2).

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Figura 2. A) Distribución potencial de A. geoffroyi en México. Modificado de Vidal-García y Serio-Silva (2011). B) Distribución original de A. geoffroyi y las dos subespecies presentes en México. Modificado de Rylands et al. (2006).

El mono araña es un mamífero mediano, con un peso promedio de siete kilogramos (Lambert, 1998) y una longitud corporal de 33-58 centímetros (Reid, 2009). Su pelaje corporal es negro y denso, presentando una coloración amarillenta en los costados y porción ventral del cuerpo (Aranda, 2012). En las patas traseras presenta cinco dedos y cuatro en las patas delanteras (mismas que carecen de pulgar; Reid, 2009). Su cola es prensil, teniendo un papel importante en la 8

locomoción y postura del individuo (Youlatos, 2002). Desde un punto de vista social, la cola es utilizada para mantener contacto con otros individuos (Ejemplo: madre y cría; Ojeda, 2011). Las caracteristicas corporales del mono araña le ofrecen gran capacidad de movimiento entre el dosel de la selva (Youlatos, 2002). Salvo por los genitales, no se observa un dimorfismo sexual conspicuo entre machos y hembras, ya que ambos tienen peso y constitución corporal similares (Pastor-Nieto, 2000). En las hembras, la región genital presenta un clítoris largo y penduloso (muchas veces puede llegar a confundirse con un pene), mientras que los genitales de los machos son pequeños y poco distinguibles (Silva-López et al., 2001; Reid, 2009).

2.3.2. Aspectos de alimentación La alimentación herbívora del mono araña se compone principalmente de frutos carnosos, hojas, semillas, brotes florales y corteza (Russo et al., 2005; Di Fiore, 2008; González-Zamora et al., 2009; Chaves et al., 2011a; Link et al., 2012). Usualmente, este primate ingiere grandes cantidades de frutos en periodos relativamente cortos (Link y Di Fiore, 2006). El alimento ingerido tiene un tránsito intestinal aproximado de 4.5 horas (Lambert, 1998) y las semillas consumidas son excretadas usualmente sin daño, lo cual hace que este primate sea un importante dispersor de semillas en las selvas tropicales (Andresen, 1999; Chaves et al., 2012; González-Zamora et al., 2012). Para la Península de Yucatán, se ha reportado que el mono araña se alimenta de zapote (Manilkara zapota), guayabillo (Myrcianthes fragans), ramón (Brosimum alicastrum), higo (Ficus spp.), kulimché (Astronium graveolens), chaká (Bursera simaruba) y sapotillo (Pouteria reticulata; RamosFernández y Ayala-Orozco, 2002; Scherbaum y Estrada, 2013). 9

Se sabe que el mono araña es una especie arborícola que habita principalmente a nivel de dosel (Youlatos, 2002). Sin embargo, debido a las modificaciones de su hábitat por deforestación o fragmentación del mismo, este primate arborícola ocasionalmente puede descender de los árboles y desplazarse sobre el suelo en busca de nuevas áreas de refugio y alimentación (Campbell et al., 2005; Chaves y Stoner, 2010).

2.3.3. Aspectos sociales A lo largo del año, el mono araña mantiene tropas relativamente estables en número (Aureli y Schaffner, 2008). Sin embargo, se sabe que este primate vive en grupos sociales caracterizados por un proceso de fisión-fusión continuo entre los miembros de una misma tropa (Estrada, 2011). El proceso de fisión-fusión es una característica social que tienen algunos animales donde sus miembros se juntan y separan continuamente, formando subgrupos por cortos periodos de tiempo (Aureli et al., 2008; Ramos-Fernández y Morales, 2014). Así, el proceso social en estos primates se caracteriza por tres aspectos: 1) tamaño del grupo, 2) composición del grupo y 3) cohesión espacial (Symington, 1990; Aureli y Schaffner, 2008). Se ha propuesto que la dinámica social del mono araña debe referirse al grado de variación en su cohesión espacial y número de individuos en un grupo a través del tiempo (Aureli et al., 2008).

2.3.4. Estatus de protección de A. geoffroyi El mono araña es un primate en riesgo. En México, es considerado en peligro de extinción (NOM-059, 2010), teniendo la misma categoría de riesgo a nivel 10

internacional según la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES por sus siglas en inglés) (CITES, 2013). En México, las dos principales causas que han llevado al mono araña a estar bajo alguna categoría de protección es la destrucción de su hábitat (Estrada, 2011) y el tráfico de infantes para la venta como mascotas (Duarte-Quiroga y Estrada, 2003; Ortiz-Martínez y Rico-Gray, 2007).

2.3.5. Estudios sobre mono araña en la Península de Yucatán A pesar de la importante necesidad de conservar los recursos naturales de la Península de Yucatán, poco se conoce sobre este capital natural al cual se suman las poblaciones de primates silvestres (Serio-Silva, et al., 2005; Sosa-Escalante et al., 2014). En las últimas tres décadas, se han realizado algunos estudios sobre la ecología de A. geoffroyi a lo largo de la Península de Yucatán. Entre los estudios orientados a documentar las poblaciones y alimentación de este primate en localidades de esta región peninsular se encuentran los siguientes: González-Kirchner (1997) estimó la densidad y el tamaño poblacional de dos grupos de mono araña presentes en dos sitios del poniente de Quintana Roo. Este autor, reporta una densidad poblacional de 14.5-27.1 ind/km2. El primer grupo de monos araña estuvo compuesto por 20 individuos y el segundo grupo de 34 individuos. Barrueta et al. (2003) estudiaron una población de A. geoffroyi en la reserva El Tormento, Campeche. Estos autores, detectaron siete subgrupos que en conjunto 11

constituyeron un total de 32 individuos. El 47% fueron hembras adultas, el 31% machos adultos y el 22% infantes. El tamaño medio de los subgrupos fue de 4.6 ± 1.2 individuos, con una composición por subgrupos de 1.4 machos adultos, 2.1 hembras adultas y 1.1 infantes. Ramos-Fernández

y

Ayala-Orozco

(2003)

estimaron

el

tamaño,

la

composición poblacional y la alimentación del mono araña en el oriente del estado de Yucatán. Estos autores, reportaron dos grupos de monos: el primer grupo (16 individuos) estuvo compuesto por cinco hembras adultas, tres machos adultos, dos hembras juveniles, dos machos juveniles, tres hembras infantes y un infante macho; el segundo grupo (41 individuos) estuvo a compuesto por 15 hembras adultas, seis machos adultos, siete hembras juveniles, tres machos juveniles, seis infantes hembra y cuatro infantes macho. Para los dos grupos de primates las especies arbóreas preferidas en su alimentación fueron el ramón (B. alicastrum), dos especies de higo (Ficus cotinifolia y F. ovalis) y el zapote (M. zapota). Estrada et al. (2004) realizaron un censo para estimar el tamaño y composición de tropas de los monos araña en localidades de Calakmul, Campeche. Estos autores, estimaron un total de 69 monos araña en la zona, de los cuales el 22% fueron adultos machos, 45% adultos hembras, 14% juveniles machos, 7 % juveniles hembras y 12% infantes. Scherbaum y Estrada (2013) estudiaron una población de monos araña en el norte de Quintana Roo. Estos autores reportaron un total de 30 individuos, 13 hembras adultas, un macho adulto, cinco hembras juveniles, dos infantes mayores de seis meses (1 macho y 1 hembra) y nueve infantes menores de seis meses. En cuanto a sus preferencias alimenticias encontraron que el 59% de su alimentación 12

provenían de frutos, el 35% de hojas, el 5% de médula de palma y 1% de otras partes vegetativas (corteza, flores, savia). Las especies arbóreas de mayor consumo fueron el tsiimim ché (Mastichodendrum foetidissimum), el zapote (M. zapota) y el ramón (B. alicastrum), representando juntas el 74% de los árboles utilizados como fuente de alimento durante el periodo de estudio.

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3. OBJETIVOS

3.1. General Caracterizar la tropa y la alimentación de A. geoffroyi en petenes del humedal costero de Campeche.

3.2. Específicos 

Determinar la cantidad, sexo y edad de los individuos de A. geoffroyi en los tres petenes de estudio en los meses de abril-julio.



Identificar las especies vegetales de los tres petenes de estudio que son consumidas por A. geoffroyi en los meses de abril-julio.



Estimar la densidad de las especies vegetales de los tres petenes de estudio que son consumidas por A. geoffroyi.

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4. MATERIALES Y MÉTODOS

4.1. Área de estudio El trabajo de campo se realizó en las proximidades de la Reserva de la Biósfera Los Petenes (RBLP; 20°31’30’’ y 19°49’00’ de latitud norte y los 90°45’15’’ y 90°20’00’’ de longitud oeste), localizada al noroeste de la Península de Yucatán (Figura 3).

Figura 3. Ubicación de la Reserva de la Biósfera Los Petenes (RBLP) en el noroeste de la Península de Yucatán. En la proyección, se muestran los tres petenes donde se realizó el estudio. Nótese la existencia de un sendero (línea azul) que conecta los petenes (sitios 1, 2, y 3) facilitando los desplazamientos del observador (y la detección de los monos en cada sitio) a través de la matriz de mangle, la cual es común en este humedal costero. Fuente: Google Earth Pro (Versión 5.0 Google Maps 2010).

La RBLP cuenta con una superficie total de 282858 ha (65% área marina y 35% área terrestre) colindando al norte con la Reserva de la Biósfera Ría Celestún, 15

al oeste con el Golfo de México, al este con los municipios campechanos de Tenabo, Hecelchakán y Calkiní, y al sur con la ciudad de San Francisco de Campeche (CONANP, 2006). En la región, el clima es el cálido sub-húmedo con una temperatura media anual de 26°C y una precipitación media anual de 819 mm. La región presenta una estación seca de diciembre a mayo (precipitación media mensual = 13.2 ± 3.3 mm) y una lluviosa de junio a noviembre (precipitación media mensual = 149 ± 41.0 mm) (Montiel et al., 2006). La región de Los Petenes comprende un humedal costero donde ocurren islas naturalmente formadas (i.e. petenes) con vegetación arbórea (selva-manglar), desarrolladas sobre elevaciones de suelos cársticos (Olmsted y Durán, 1987) y que se encuentran rodeadas por sabanas sujetas a inundación en la temporada lluviosa (Barrera, 1982; Montiel et al., 2006). Generalmente los petenes son de forma circular, presentando una gran variedad de tamaños (1-50 ha) y grados de aislamiento entre peten (50-1200 m; Montiel et al., 2006). Los tipos de vegetación más representativos de la región son el manglar, el tular, la selva baja inundable, la selva baja subcaducifolia y la selva mediana subcaducifolia (Barrera, 1982; Rico-Gray, 1982; Durán, 1987). Entre las especies más representativas de la vegetación de petén están el mangle blanco (Laguncularia racemosa), el zapote (M. zapota), el juulub (Bravaisia tubiflora), el chaká (Bursera simaruba), la palma de huano (Sabal yapa), la caoba (Swietenia macrophylla) y el higo (Ficus spp; Durán, 1995; Munguía-Rosas et al., 2014). En la región, la fauna silvestre está representada al menos por 313 especies de aves (residentes o migratorias), con 43 de ellas en alguna categoría de riesgo 16

(CONANP, 2006). Entre las especies de aves más frecuentes están el tirano tropical (Tyrannus melancholicus), el carpintero frentidorado (Melanerpes aurifons), el mosquerito común (Todirostrum cinereum), la mascarita común (Geothlypis poliocephala), la chara verde (Cyanocorax yncas) y el cenzontle (Mimus gilvus) (Chablé-Santos et al., 2008). La mastofauna terrestre está representada al menos por 47 especies, entre las que destacan especies como el venado cola blanca (Odocoileus virginianus), el pecarí (Tayassu tajasu), el tejón (Nasua narica), el ocelote (Leopardus pardalis), el conejo (Silvylagus floridanus), la ardilla gris (Sciurus yucatanensis) y el mono araña (Ateles geoffroyi; CONANP, 2006; León y Montiel, 2008).

4.2. Trabajo de Campo 4.2.1. Sitios de estudio y censo de vegetación El estudio se realizó en tres petenes aledaños a la carretera Tankuché-Isla Arena del Municipio de Calkiní, Campeche (Figura 3). Estos petenes fueron seleccionados con base en su accesibilidad y en promedio (± Error Estándar [E.E.]) tuvieron un área de 44.7 ha ±1.3 ha, un perímetro de 4344.18 m ± 8.8 m y una distancia de aislamiento de 380.98 m ±1.95 m (Tabla 1).

Tabla 1. Características y ubicación geográfica de los petenes de estudio. Fuente: Google Earth Pro (Versión 5.0, Google Maps 2010).

Sitio

1803.1 m

Distancia de aislamiento* 111.27 m

20°31'59.78"N, 90°22'17.68"O

4.3 ha

773.08 m

180.31 m

20°32'19.65"N, 90°22'15.51"O

20.3 ha

1768 m

189.4 m

20°32'36.52"N, 90°22'17.76"O

Área

Perímetro

1

20.1 ha

2 3

Ubicación geográfica

*Distancia al petén más cercano. 17

En los petenes de estudio, el trabajo de campo se realizó en dos etapas: una primera etapa de agosto a diciembre 2013 para caracterizar la vegetación y una segunda etapa de abril a julio de 2014 para realizar las observaciones de primates. Para caracterizar la vegetación y poder identificar las especies que consumen los monos araña en petenes, se realizó un censo de vegetación en cada sitio de estudio, siguiendo la metodología general propuesta por Gentry (1982). Para ello, se establecieron cinco transectos (50 x 4 m = 200 m 2) de forma paralela a partir de un primer transecto colocado desde un punto aleatorio al interior del petén. Los cinco transectos, cubrieron un área total de 0.1 ha por sitio. Todas las especies arbóreas (>5 cm de diámetro a la altura del pecho DAP), exceptuando lianas, epífitas, acuáticas y secundarias, fueron registradas en cada transecto. A cada árbol registrado, se le midió su altura, el DAP y se determinó su especie. Las especies arbóreas fueron identificadas con la ayuda en campo de un botánico, quien brindó entrenamiento técnico al grupo para la identificación de las especies in situ durante las primeras tres salidas de campo. Posteriormente y a partir de dicho entrenamiento, las especies fueron identificadas también con la ayuda de guías de campo (generadas previamente en el Laboratorio de Ecología y Conservación de la Biodiversidad del CINVESTAV-Mérida) en cada sitio de estudio.

4.2.2. Observaciones sobre A. geoffroyi Una vez concluidos los censos de vegetación, se procedió con las observaciones sobre los monos araña en cada sitio de estudio. Los monos fueron observados con ayuda de binoculares (10 x 50), siguiendo el método de muestreo

18

temporal con registro instantáneo (Martin y Bateson, 1986). Este método consistió en establecer puntos de observación en cada sitio y observar durante periodos de 20 minutos consecutivos la aparición de algún individuo. Este método, permitió desplazamientos oportunos y frecuentes del observador, asegurándose también observaciones confiables hacia el dosel en el interior del petén. Las observaciones incluyeron un esfuerzo de ocho horas por sitio, cubriéndose tres sitios por estancia (24 horas totales), hasta completar un total de cinco estancias (un esfuerzo acumulativo de 120 horas de observación) para este estudio. En cada sitio, se realizaron dos sesiones de observación de cuatro horas cada una: una sesión matutina de 06:00 a 10:00 horas y una sesión vespertina de 14:00 a 18:00 horas. En cada sesión, las observaciones incluyeron el registro de la información básica del evento (Ejemplo: sitio, animal focal, hora, observador) y la actividad de los monos (locomoción, alimentación, descanso). Cuando un animal fue observado alimentándose, se registró su fuente de alimentación (parte vegetativa consumida y su correspondiente especie). A partir de la detección sobre el consumo de una especie, se registró el tiempo tomado por el animal para procesar la parte vegetativa consumida en cada evento (ver Anexo 1). Para cada sitio, el tamaño de tropa fue determinado por conteo directo, anotándose el número de monos que la integraban, así como el sexo y edad de los mismos. Las hembras fueron determinadas a partir de la presencia de clítoris penduloso a nivel genital. En el caso de los machos, se visualizó la presencia de pene y testículos (Silva-López et al., 2001). Cada individuo detectado, fue asignado a una de tres categorías de edad: infante, juvenil y adulto. Los infantes fueron individuos de talla pequeña, asidos, ventral o dorsalmente a su madre, la cual se 19

desplazó típicamente con ellos. Los individuos juveniles fueron aquellos observados siendo acompañados de su madre, pero con movilidad independiente (no se observó el desplazamiento sobre el vientre o dorso de la madre), a su vez, fueron de una talla menor con respecto a un adulto. Los adultos fueron aquellos individuos de talla grande. En el caso de las hembras, además de presentar una talla mayor respecto a otras hembras jóvenes, en ocasiones transportaron alguna cría, lo cual les confirió la categoría de adulta de forma inmediata (Ortiz-Martínez et al., 2012). En el caso de los machos, los adultos presentaron testículos grandes y escrotados, aspectos fácilmente distinguibles y diferenciables en comparación con individuos jóvenes. A partir de lo anterior, los individuos fueron clasificados como: hembra adulta, hembra joven, hembra infante, macho adulto, macho juvenil y macho infante.

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5. RESULTADOS

5.1. Composición de la tropa Con base en un esfuerzo total de 120 horas de observación en los tres petenes de estudio, se registró una tropa de A. geoffroyi compuesta por 16 individuos (principalmente adultos): ocho machos (4 adultos y 4 jóvenes), siete hembras (5 adultas y 2 jóvenes) y un infante (cuyo sexo no fue posible determinar; ver Anexo 3). En las 15.9 horas acumuladas de observación efectiva de los monos (representando 13.2% de tiempo total de observación), éstos fueron observados principalmente desplazándose (62% del tiempo) al interior de los petenes de estudio. El resto del tiempo, los monos fueron observados consumiendo alimento (24% del tiempo) o bien, mostrándose inactivos (14% del tiempo).

5.2. Alimentación de la tropa Se encontró que los monos se alimentaron de cuatro especies arbóreas y una palma, siendo F. maxima y M. zapota las especies más consumidas por estos primates en los petenes de estudio (Tabla 2).

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Tabla 2. Especie vegetales y partes usadas como alimento por el mono araña en petenes del noroeste de la Península de Yucatán. El tiempo de consumo refiere al porcentaje de tiempo que los monos dedicaron al consumo de una o más partes vegetativas de una especie durante la actividad de alimentación (tiempo acumulado = 225 minutos).

Partes vegetativas Tiempo de consumidas consumo (%) Fruto Hoja Flor 54 * *

Nombre científico

Nombre común

Ficus maxima

Higo

Manilkara zapota

Zapote

22

*

Metopium brownei

Chechem

10

*

Laguncularia racemosa

Mangle blanco

9

*

Sabal yapa

Palma de huano

5

*

*

*

En los sitios de estudio, A geoffroyi consumió principalmente hojas y frutos (60 y 38% de los registros, respectivamente), siendo las flores un recurso alimenticio muy poco frecuente (2% de los registros) para este primate. Entre las especies usadas como alimento por el mono araña en petenes, solo en el caso de dos especies se registró unicamente el consumo de frutos (M. brownei) y hojas (Sabal yapa), mientras en las otras especies se registro un consumo combinado de dichas partes (F. maxima y M. zapota) o el consumo de hojas y flores (L. racemosa). A partir del censo de vegetación (ver Anexo 2) se encontró que cuatro de las cinco especies consumidas por A. geoffroyi se encontraron entre las especies más abundantes y con mayor índice de valor de importancia (VIR) en los petenes de estudio (Figura 4 y Figura 5, respectivamente). Laguncularia racemosa, M. zapota, S. yapa y F. maxima presentaron densidades variables entre sitios, calculándose una densidad promedio no menor de 70 individuos por hectárea (Tabla 3). De las especies consumidas por el mono araña, M. brownei fue la especie menos abundante en los sitios de estudio con una densidad promedio de 10 individuos por

22

hectárea (Tabla 3).

1980 1970 1960

IND/HA

1950

250

200

150

100

50

0 1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

ESPECIES

Figura 4. Densidad media (± E.E.) de las especies registradas en los sitios de estudio (N=3). 1. Bravaisia tubiflora, 2. Laguncularia racemosa, 3. Manilkara zapota, 4. Sabal yapa, 5. Ficus maxima, 6. Malvaviscus arboreus, 7. Rizophora mangle, 8. Talisia olivaeformis, 9. Avicennia germinans, 10. Swietenia macrophylla, 11. Hampea trilobata, 12. Metopium brownei, 13. Annona glabra, 14. Conocarpus erectus, 15. Dyospiros salicifolia, 16. Enterolobium cyclocarpum, 17. Erythroxylon aerolatum, 18. Ficus cotinifolia, 19. Thrichilia arborea.

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Figura 5. Valor de importancia relativa (VIR) de las especies registradas en los sitios de estudio (N=3). 1. Bravaisia tubiflora. 2. Laguncularia racemosa, 3. Ficus maxima, 4. Sabal yapa, 5. Manilkara zapota, 6. Avicennia germinans, 7. Malvaviscus arboreus, 8. Rhizophora mangle, 9. Talisia olivaeformis, 10. Conocarpus erectus, 11. Swietenia macrophylla, 12. Metopium brownei, 13. Annona glabra, 14. Hampea trilobata, 15. Trichilia arbórea, 16. Ficus cotinifolia, 17. Enterolobium cyclocarpum, 18. Diospyros salicifolia, 19. Erythroxylon aerolatum.

Tabla 3. Densidad de las especies vegetales consumidas por los monos araña en petenes

Especies consumidas Laguncularia racemosa

Sitio 1 430

Densidad (ind/ha) Sitio 2 Sitio 3 80 310

Media ± E.E. 273.3 ± 6.2

Manilkara zapota

60

160

70

96.6 ± 3.2

Sabal yapa

70

120

50

80 ± 2.3

Ficus maxima

90

110

10

70 ± 3.6

Metopium brownei

30

--

--

10 ± 3.1

24

6. DISCUSIÓN

Los resultados de este estudio confirman la presencia de A. geoffroyi en petenes del humedal costero de Campeche, actualizando con ello los reportes previos sobre la presencia de este primate en la zona (Watts et al., 1986; Serio-Silva et al., 2006). La presencia de A. geoffroyi en los fragmentos forestales del ecosistema de petenes es una muestra de la capacidad que tiene este primate para ajustarse y sobrevivir en hábitats-isla presentes en su ámbito de distribución contemporáneo. En el ecosistema de petenes, el mono araña ha desarrollado la habilidad de desplazarse a través de la matriz ambiental donde se encuentran inmersos los petenes. Esta habilidad para enfrentar y superar la fragmentación del hábitat ha sido reportada para otros lugares del sureste mexicano donde grupos de monos araña han sido capaces de atravesar hasta un río como parte de sus desplazamientos entre sitios de una selva altamente fragmentada en busca de alimento (Chaves y Stoner, 2010).

La tropa de monos araña en petenes Se encontró que A. geoffroyi conformó una sola tropa de 16 individuos entre los sitios de estudio. Este tamaño de tropa es similar a lo reportado para este primate habitando en otras regiones de la Península de Yucatán (Ejemplo: Punta Laguna; Ramos-Fernández y Ayala-Orozco 2003). No obstante, este tamaño de tropa es relativamente menor comparado con otros sitios del sureste mexicano donde se han registrado grupos hasta de 69 individuos (González-Kirchner, 1998; Barrueta et al., 2003; González-Zamora y Mandujano, 2003; Ramos-Fernández y Ayala-Orozco, 25

2003; Estrada et al., 2004; Scherbaum y Estrada, 2013). Durante las observaciones en campo hubo indicios del proceso de fisión-fusión reportado para la especie (Aureli et al., 2008), ya que se observó individuos solitarios y subgrupos de unos cuantos individuos, siendo similar a lo reportado en otros sitios de México (GonzálezKirchner, 1998; Barrueta et al., 2003; Muñoz et al., 2008) y de Mesoamérica (OrtizHoyos et al., 2014). Durante su periodo diario de actividad, los monos observados en petenes dedicaron mayor tiempo a la locomoción que a la alimentación, siendo similar a lo reportado por Ortiz-Martínez et al. (2012). Se ha sugerido que en selvas fragmentadas el mono araña invierte más tiempo a la alimentación y menos tiempo a la locomoción, y en selvas continuas el desplazamiento es mayor (Chaves et al., 2011b). Debido a que el mono araña en petenes ha desarrollado la habilidad de enfrentarse a la fragmentación natural del paisaje, este primate podría utilizar los sitios de estudio (petenes) y la matriz de mangle que rodea a estos, como un sitio selvático continuo en el cual el mono araña se desplaza, aparentemente, sin problema alguno, siendo así consistente con lo propuesto por Chaves et al. (2011b). Sin embargo, a pesar de esta habilidad desarrollada por el mono araña, en los petenes de estudio existe variación en las densidades de la especies arbóreas que ellos albergan, siendo esto un efecto resultante de la fragmentación natural que ha sufrido este ecosistema costero a lo largo del tiempo (Munguía-Rosas y Montiel, 2014). Lo anterior podría estar explicando la alta movilidad de los monos en los sitios de estudio. Se ha propuesto que en fragmentos selváticos los árboles frutales se encuentran dispersos y pocos disponibles (Chaves et al., 2012), lo cual hace que el mono araña debe estar en constante movimiento para localizar su alimento preferido 26

(Ortiz-Martínez et al., 2012). Bajo las evidencias expuestas y los resultados obtenidos, es plausible que las actividades del mono araña en petenes están influenciadas por la variación en la densidad de los árboles frutales en los fragmentos selváticos.

Alimentación de A. geoffroyi Este estudio permitió registrar cinco especies vegetales como fuentes de alimento para mono araña en petenes. Este número de especies consumidas es notablemente menor que el reportado (31-40 especies) sobre la alimentación de este primate en otras partes de Mesoamérica (González-Zamora et al., 2009; OrtizMartínez et al., 2012; Scherbaum y Estrada, 2013). Un número tan escaso de especies para alimentación podría ser un factor limitante para el mantenimiento de poblaciones mayores de mono araña en petenes. Bajo esta consideración, la abundancia de las especies consumidas más que la diversidad de recursos alimenticios, podría estar explicando la presencia de la A. geoffroyi en el ecosistema de petenes. Dos especies, F. maxima y M. zapota, representaron más del 70% de la alimentación del mono araña en los sitios de estudio. La primera fue la especie más consumida (hojas y frutos) por A. geoffroyi, siendo también una importante fuente de alimento para este primate en otras partes de Mesoamérica (González-Zamora et al., 2009; Arroyo-Rodríguez et al., 2011; Hernández-Sarabia, 2013). Manikara zapota fue la especie cuyas hojas fueron el alimento de A. geoffroyi en los primeros meses de observación (abril y mayo) cuando la producción de frutos para esta especie arbórea es baja (Salinas-Peba y Parra-Tabla, 2007). El fruto de M. zapota se caracteriza por ser carnoso y contener altos niveles de azúcares (Filho, 2002; Sousa de Brito y 27

Narain, 2002) por lo que es probable que M. zapota sea la planta que aporte una mayor cantidad de nutrientes a los monos araña de los petenes durante la temporada lluviosa, periodo del año cuando se espera que la producción de frutos sea alta (Hernández-Sarabia, 2013). Al igual que otros estudios regionales (Ejemplo: Ramos-Fernández y AyalaOrozco, 2003) sobre la alimentación de A. geoffroyi, en petenes, los frutos de M. brownei fueron escasamente consumidos por este primate. Para muchos vertebrados, esa especie arbórea de la familia Anacardiaceae es tóxica por la presencia de grandes cantidades de urosiol principalmente en las hojas (Rivero-Cruz et al., 1997), un alérgeno orgánico típicamente presente en miembros de esta familia de plantas (Anaya et al., 1999; Flores et al., 2001). Considerando el riesgo que representa para los monos consumir esta planta, es muy probable que el consumo observado de sus frutos sea una acción de urgencia ante la falta de otras fuentes de alimento en petenes. La importancia relativa de M. brownei como fuente de alimento para el mono araña en petenes debe explorarse con otros esfuerzos de campo que permitan seguir la alimentación de este primate a lo largo del año. Con este estudio, dos especies de plantas están siendo reportadas por primera vez como parte de la alimentación de A. geoffroyi: el mangle blanco (L. racemosa) y la palma de huano (S. yapa). No obstante, cabe señalar que en ambos casos, se registró un bajo consumo de partes vegetativas. El mono araña consumió principalmente hojas y flores del mangle blanco, la segunda especie arbórea más abundante en petenes. Las hojas de L. racemosa se caracterizan por tener grandes cantidades de fibra (Hernes et al., 2001; Al-Harthi et al., 2009) y metabolitos secundarios (taninos; Silva et al., 2010). La fibra suprime la digestibilidad y 28

posiblemente puede afectar en los tiempos de digestión (Aristizábal-Borja, 2013; Espinosa-Gómez et al., 2013), mientras que los taninos reducen la palatabilidad, suprimen la ingestión de alimentos y deprime la digestibilidad de los animales herbívoros (Rothman et al., 2006). Es posible que dichos efectos estén limitando el consumo de mangle blanco por parte del mono araña en petenes. En el caso de la palma de huano, los monos consumieron exclusivamente las hojas en desarrollo (médula), lo cual ha sido reportado para A. geoffroyi pero para otra especie de palma (S. mexicana; Scherbaum y Estrada, 2013). En petenes, se registró que la alimentación de los monos araña consistió principalmente de hojas (70%), contrario a la dieta frugívora reportada principalmente para este primate (Ramos-Fernández y Ayala-Orozco, 2003; Russo et al., 2005; González-Zamora et al., 2009; Ortiz-Martínez et al., 2012; Chaves et al., 2012; Scherbaum y Estrada, 2013). Se ha sugerido que en selvas fragmentadas A. geoffroyi consume una proporción mayor de hojas las cuales son más abundantes y están más ampliamente distribuidas que los frutos (Arroyo-Rodríguez et al., 2011). Algunas evidencias indican que en fragmentos selváticos disminuye la disponibilidad de frutos de aquellas especies preferidas por el mono araña (Chaves et al., 2012), por lo que ante la escases de su alimento preferido, A. geoffroyi parece estar optando por una alimentación más generalista que incluye principalmente hojas (González-Zamora et al., 2009; Chaves et al., 2011b, 2012).

Implicaciones de conservación Los petenes de estudio forman parte de una ecorregión costera que comprende un corredor biológico de humedales en buen estado de conservación 29

(CONANP, 2010). La presencia de dos reservas federales contiguas (Los Petenes y Ría Celestún) en esta ecorregión, permite suponer que el mono araña podría tener asegurado hábitats-isla que les permitan continuar manteniendo poblaciones viables en este humedal costero de la Península de Yucatán. Para esta zona, no existen reportes de algún tipo de actividad cinegética orientada a esta especie de primate (Méndez-Cabrera y Montiel, 2007; León y Montiel, 2008; Oliva et al., 2014), lo cual es un aspecto que juega adicionalmente a favor de la conservación del mono araña en la región de Los Petenes.

30

7. CONCLUSIONES

1) Se confirma la presencia de al menos una tropa de monos araña en petenes del norte de Campeche.

2) En los meses de abril-julio, el mono araña es altamente móvil, desplazándose continuamente entre petenes en busca de alimento.

3) En petenes, el mono araña se alimenta de cuatro especies arbóreas y una palma.

4) Con este estudio, se documenta por primera vez el consumo de partes vegetativas de mangle blanco y palma de huano por parte de A. geoffroyi dentro de su ámbito de distribución en México.

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8. BIBLIOGRAFÍA

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en

el

sitio

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47

9. ANEXOS

48

Anexo 1

Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del IPN Unidad Mérida Laboratorio de Ecología y Conservación de la Biodiversidad

Registro de observaciones focales sobre mono araña (Ateles geoffroyi) en petenes

Fecha: ___/___/___ Sitio: ______________ Turno: ____________ Animal focal: ____________ Hora inicio: ____________ Hora de término: ____________ Observador: ______________ Registro de actividad Hora Descripción

Alimentación Especie vegetal

Parte vegetal

Estrato arbóreo

Animales simultáneos

Observaciones: ____________________________________________________________________________ ____________________________________________________________________________

1. Variables básicas: Fecha: incluye la fecha (día, mes y año). Sitio: contiene el sitio (petén) en donde se lleva a cabo las observaciones (Sitio 1, Sitio 2, Sitio 3). Turno: se incluye uno de los dos turnos en el que se realiza las observaciones. Pueden ser dos opciones: Matutino: 06:00 a 10:00 horas Vespertino: 14:00 a 18:00 horas Animal focal: Animal que se ha considerado observar. Hora inicio y hora de término: hora en la que se inicia y finaliza las observaciones. Observador: persona quien analiza a la tropa de monos araña.

49

2. Registro de actividad: Descripción: se anota la actividad que el animal focal está realizando, pudiendo ser solamente las siguientes tres opciones: Locomoción: sección de desplazamiento en la que un animal se mueve de un árbol de origen hacia otro punto en un árbol distinto. Alimentación: se presenta en el momento en el que el animal focal toma una parte vegetal y la introduce en su boca, con fines alimenticios o gustativos. Descanso: cuando el animal permanece quieto por más de dos minutos acostado, sentado o colgado sobre el árbol sin importar si duerme o no.

3. Alimentación: las columnas pertenecientes a esta sección únicamente se utilizan cuando se presencia la actividad de Alimentación. Especie vegetal Parte vegetal: Hoja: h Fruto: f Flor: fl Estrato arbóreo: Alto: 1 Medio: 2 Bajo: 3 Animales simultáneos: número de individuos alternos que realizan la misma actividad del animal focal.

4. Observaciones: sección libre para anotar comentarios y datos alternos de importancia.

La ficha de trabajo está basada en lo propuesto por Pozo-Montuy (2003).

50

Anexo 2

Anexo 2.1. Especies arbóreas registradas durante el censo de vegetación en los sitios de estudio y sus respectivas abundancias Especie

Nombre común (español y/o maya)

Sitio 1

Sitio 2

Sitio 3

Total

0 209

5 219

0 163

5 591

Chechem

3

0

0

3

Anona, corcho

2

0

0

2

Huano, xaan

7

12

5

24

0 43

2 8

0 31

2 82

1

0

0

1

0

1

0

1

Guanacaste, pich

0

1

0

1

Tulipán de monte

0 3

4 3

0 0

4 6

Caoba

0 1

3 0

2 0

5 1

Ficus cotinifolia

Higo

Ficus maxima

Higo

1 9

0 11

0 1

1 21

Mangle rojo,

0

3

3

6

Guaya, uayum

6

0

0

6

Chicozapote

6

16

7

29

ACANTHACEAE Avicennia germinans

Mangle negro

Bravaisia tubiflora

Juulub

ANACARDIACEAE Metopium brownei ANNONACEAE Annona glabra ARECACEAE Sabal yapa COMBRETACEAE Conocarpus erectus Laguncularia racemosa

Botoncillo Mangle blanco, sakokom

EBENACEAE Diospyros salicifolia ERYTHROXYLACEAE Erythroxylon aerolatum LEGUMINOSAE Enterolobium cyclocarpum MALVACEAE Hampea trilobata Malvaviscus arboreus MELIACEAE Swietenia macrophylla Trichilia arborea MORACEAE

RHIZOPHORACEAE Rhizophora mangle SAPINDACEAE Talisia olivaeformis SAPOTACEAE Manilkara zapota

51

Anexo 2.2. Especies arbóreas registradas durante el censo de vegetación en los tres sitios de estudio y sus respectivos valores de importancia D.R. 5

A.B. 6 (cm2)

D.A. 7

D.R. 8

F.A. 9

F.R. 10

VIR 11

0.1970

D. 4 (ind/ha) 5910

74.716

33102.48

11.03

3.255

1.00

16.85

31.61

10.37

0.0273

820

10.367

456376.70

152.13

44.870

0.93

15.73

23.66

21

2.65

0.0070

210

2.655

230976.32

76.99

22.709

0.67

11.24

12.20

Sabal yapa

24

3.03

0.0080

240

3.034

115315.96

38.44

11.338

0.87

14.61

9.66

Manilkara zapota

29

3.67

0.0097

290

3.666

92804.83

30.93

9.124

0.67

11.24

8.01

Avicennia germinans

5

0.63

0.0017

50

0.632

9489.99

3.16

0.933

0.27

4.49

2.02

Malvaviscus arboreus

6

0.76

0.0020

60

0.759

197.92

0.07

0.019

0.27

4.49

1.76

Rhizophora mangle

6

0.76

0.0020

60

0.759

20751.05

6.92

2.040

0.13

2.25

1.68

Talisia olivaeformis

6

0.76

0.0020

60

0.759

7265.93

2.42

0.714

0.20

3.37

1.61

Conocarpus erectus

2

0.25

0.0007

20

0.253

34452.36

11.48

3.387

0.07

1.12

1.59

Swietenia macrophylla

5

0.63

0.0017

50

0.632

4974.13

1.66

0.489

0.20

3.37

1.50

Metopium brownei

3

0.38

0.0010

30

0.379

5392.56

1.80

0.530

0.13

2.25

1.05

Annona glabra

2

0.25

0.0007

20

0.253

157.08

0.05

0.015

0.13

2.25

0.84

Hampea trilobata

4

0.51

0.0013

40

0.506

101.47

0.03

0.010

0.07

1.12

0.55

Trichilia arborea

1

0.13

0.0003

10

0.126

3959.20

1.32

0.389

0.07

1.12

0.55

Ficus cotinifolia

1

0.13

0.0003

10

0.126

1256.64

0.42

0.124

0.07

1.12

0.46

Enterolobium cyclocarpum

1

0.13

0.0003

10

0.126

254.47

0.08

0.025

0.07

1.12

0.43

Diospyros salicifolia

1

0.13

0.0003

10

0.126

50.27

0.02

0.005

0.07

1.12

0.42

Erythroxylon aerolatum

1

0.13

0.0003

10

0.126

226.98

0.08

0.022

0.07

1.12

0.42

791

100

0.2637

7910

100

1017106.34

339.04

100

5.93

100

100

Especie

A. 1

A.R. 2

D.A. 3

Bravaisia tubiflora

591

74.72

Laguncularia racemosa

82

Ficus maxima

TOTAL 1 9

Abundancia, 2 Abundancia Relativa, 3 Dominancia absoluta, 4 Dominancia, 5 Dominancia Relativa, 6 Área Basal, 7 Densidad Absoluta, 8 Densidad Relativa, Frecuencia Absoluta, 10 Frecuencia Relativa, 11 Valor de Importancia Relativa.

52

Anexo 2.3. Especies arbóreas registradas durante el censo de vegetación en el sitio 1 y sus valores de importancia D.R. 5

A.B. 6 (cm2)

D.A. 7

D.R. 8

F.A. 9

F.R. 10

VIR11

0.043

D.4 (ind/ha) 430

14.78

169616.36

169.62

64.00

1

15.15

31.31

71.82

0.209

2090

71.82

13241.84

13.24

5.00

1

15.15

30.66

9

3.09

0.009

90

3.09

28025.82

28.03

10.58

0.8

12.12

8.60

Sabal yapa

7

2.41

0.007

70

2.41

27288.92

27.29

10.30

0.6

9.09

7.26

Manilkara zapota

6

2.06

0.006

60

2.06

8648.04

8.65

3.26

0.6

9.09

4.81

Talisia olivaeformis

6

2.06

0.006

60

2.06

7265.93

7.27

2.74

0.6

9.09

4.63

Malvaviscus arboreus

3

1.03

0.003

30

1.03

111.53

0.11

0.04

0.6

9.09

3.39

Metopium brownei

3

1.03

0.003

30

1.03

5392.56

5.39

2.03

0.4

6.06

3.04

Annona glabra

2

0.69

0.002

20

0.69

157.08

0.16

0.06

0.4

6.06

2.27

Trichilia arborea

1

0.34

0.001

10

0.34

3959.20

3.96

1.49

0.2

3.03

1.62

Ficus cotinifolia

1

0.34

0.001

10

0.34

1256.64

1.26

0.47

0.2

3.03

1.28

Diospyros salicifolia

1

0.34

0.001

10

0.34

50.27

0.05

0.02

0.2

3.03

1.13

291

100

0.291

2910

100

265014.18

265.01

100

6.6

100

100

A. 1

A.R. 2

D.A. 3

43

14.78

209

Ficus maxima

Especie

Laguncularia racemosa Bravaisia tubiflora

TOTAL 1 9

2

3

4

5

6

7

8

Abundancia, Abundancia Relativa, Dominancia absoluta, Dominancia, Dominancia Relativa, Área Basal, Densidad Absoluta, Densidad Relativa, Frecuencia Absoluta, 10 Frecuencia Relativa, 11 Valor de Importancia Relativa.

53

Anexo 2.4. Especies arbóreas registradas durante el censo de vegetación en el sitio 2 y sus valores de importancia A. 1

A.R. 2

D.A. 3

219

76.04

0.219

D. 4 (ind/ha) 2190

11

3.82

0.011

8

2.78

Manilkara zapota

16

Sabal yapa

D.R. 5

A.B. 6 (cm2)

D.A. 7

D.R. 8

F.A. 9

F.R. 10

VIR 11

76.04

10050.60

10.051

1.76

1

14.71

30.84

110

3.82

195712.26

195.712

34.26

0.8

11.76

16.61

0.008

80

2.78

155093.72

155.094

27.15

0.8

11.76

13.90

5.56

0.016

160

5.56

76130.59

76.131

13.33

0.8

11.76

10.22

12

4.17

0.012

120

4.17

66887.02

66.887

11.71

1

14.71

10.19

Avicennia germinans

5

1.74

0.005

50

1.74

9489.99

9.490

1.66

0.8

11.76

5.05

Conocarpus erectus

2

0.69

0.002

20

0.69

34452.36

34.452

6.03

0.2

2.94

3.22

Swietenia macrophylla

3

1.04

0.003

30

1.04

4129.04

4.129

0.72

0.4

5.88

2.55

Rhizophora mangle

3

1.04

0.003

30

1.04

18712.16

18.712

3.28

0.2

2.94

2.42

Hampea trilobata

4

1.39

0.004

40

1.39

101.47

0.101

0.02

0.2

2.94

1.45

Malvaviscus arboreus

3

1.04

0.003

30

1.04

86.39

0.086

0.02

0.2

2.94

1.33

Enterolobium cyclocarpum

1

0.35

0.001

10

0.35

254.47

0.254

0.04

0.2

2.94

1.11

Erythroxylon aerolatum

1

0.35

0.001

10

0.35

226.98

0.227

0.04

0.2

2.94

1.11

288

100.00

0.288

2880

100

571327.04

571.327

100

6.8

100

100

Especie

Bravaisia tubiflora Ficus maxima Laguncularia racemosa

TOTAL 1 9

2

3

4

5

6

7

8

Abundancia, Abundancia Relativa, Dominancia absoluta, Dominancia, Dominancia Relativa, Área Basal, Densidad Absoluta, Densidad Relativa, Frecuencia Absoluta, 10 Frecuencia Relativa, 11 Valor de Importancia Relativa.

54

Anexo 2.5. Especies arbóreas registradas durante el censo de vegetación en el sitio 3 y sus valores de importancia A. 1

A.R. 2

D.A. 3

31

14.62

0.031

D. 4 (ind/h) 310

163

76.89

0.163

Sabal yapa

5

2.36

Manilkara zapota

7

Ficus maxima

Especie

D.R. 5

A.B. 6 (cm2)

D.A. 7

D.R. 8

F.A. 9

F.R. 10

VIR 11

14.62

131666.62

131.67

72.82

1

25

37.48

1630

76.89

9863.64

9.86

5.45

1

25

35.78

0.005

50

2.36

21140.02

21.14

11.69

0.6

15

9.68

3.30

0.007

70

3.30

8026.20

8.03

4.44

0.6

15

7.58

1

0.47

0.001

10

0.47

7238.25

7.24

4.00

0.4

10

4.82

Rhizophora mangle

3

1.42

0.003

30

1.42

2038.90

2.04

1.13

0.2

5

2.51

Swietenia macrophylla

2

0.94

0.002

20

0.94

845.09

0.85

0.47

0.2

5

2.14

212

100

0.212

2120

100

180818.715

100

4

100

100

Laguncularia racemosa Bravaisia tubiflora

TOTAL 1 9

2

3

4

5

180.82 6

7

8

Abundancia, Abundancia Relativa, Dominancia absoluta, Dominancia, Dominancia Relativa, Área Basal, Densidad Absoluta, Densidad Relativa, Frecuencia Absoluta, 10 Frecuencia Relativa, 11 Valor de Importancia Relativa.

55

Anexo 3

Anexo 3.1. Subgrupo de monos araña en movimiento a través del dosel de un petén (A). Mono araña posado en un mangle blanco (B). Hembra seleccionando frutos de Metopium brownei para ingerirlos (C) y posteriormente descansar (D). Fotos: Y. Burgos.

56

Anexo 3.2. Individuos consumiendo frutos de Manilkara zapota (A) y hojas de Ficus maxima (B). Adulto posado en un mangle blanco (C) e infante colgado de una rama esperando a su madre para desplazarse (D). Fotos: A y C: J. Sandoval. B: E. Domenzain. D: Y. Burgos.

57