Efecto de la interacción entre fragmentación y factores ambientales sobre la distribución potencial de psitácidos en la Península de Yucatán

El Colegio de la Frontera Sur

Efecto de la interacción entre fragmentación y factores ambientales sobre la distribución potencial de psitácidos en la Península de Yucatán

TESIS presentada como requisito parcial para optar al grado de Doctor en Ciencias en Ecología y Desarrollo Sustentable

por

Alexis Herminio Plasencia Vázquez

2014

El Colegio de la Frontera Sur Lerma, Campeche, México, 5 de junio de 2014

Los abajo firmantes, miembros del jurado examinador de: Alexis Herminio Plasencia Vázquez hacemos constar que hemos revisado y aprobado la tesis titulada: Efecto de la interacción entre fragmentación y factores ambientales sobre la distribución potencial de psitácidos en la Península de Yucatán para obtener el grado de: Doctor en Ciencias en Ecología y Desarrollo Sustentable

Nombre

Firma

Tutora

Dra. Griselda Escalona Segura

.

Asesora

Dra. Ligia Guadalupe Esparza Olguín

.

Asesor

Dr. Dennis Denis Ávila

.

Asesora

Dra. Katherine Renton

.

Sinodal adicional

Dr. Jorge Albino Vargas Contreras

.

Sinodal adicional

Dra. Adriana Vallarino Moncada

.

Sinodal adicional

Dr. Juan Carlos Pérez Jiménez

.

Sinodal adicional

Dra. Euridice Leyequién Abarca

.

A la memoria de mi padre† que estaría muy orgulloso de tener un doctor en la familia y que presumiría de este título como propio. A mi madre por su apoyo incondicional y por su preocupación desde la distancia.

Agradecimientos A mi tutora la Dra. Griselda Escalona Segura por aceptarme como su alumno y por su apoyo durante todo el doctorado. Al CONACyT por el apoyo económico brindado a través de la beca 239499 y 21467. A José del Carmen Puc, María Cristel Aguirre, Eloy Victoria Chan, Gilberto Quintal, Mario L. Palomo, Rosalía Puch Chávez, Guillermo Castillo Vela, Alejandra Arízaga y a todas las personas que brindaron sus servicios como guías en el trabajo de campo. Al personal de las áreas protegidas: Reservas de la Biosfera Sian Ka'an, Los Petenes y Calakmul; al Parque Nacional Arrecifes de Cozumel, Fundación de Parques y Museos de Cozumel, Áreas de Protección de Flora y Fauna Otoch Ma'ax Yetel Kooh y Laguna de Términos. A los habitantes de los ejidos El Tablón, Arroyo Negro, Dos Lagunas, Divorciados, Pantera y Tigre Grande. A todos los que facilitaron registros de los loros y pericos en la Península de Yucatán: Barbara MacKinnon, Adolfo Navarro-Sigüenza, Cristóbal Cáceres, Javier Salgado Ortiz, Claudia Macías y Jesús Vargas Soriano. Al INEGI por facilitar las coberturas de uso de suelo y vegetación. A Angela P. Cuervo Robayo por facilitar las coberturas de clima y sus sugerencias. A Yarelys Ferrer Sánchez, Katherine Renton, Ligia Guadalupe Esparza, Dennis Denis Ávila, Octavio R. Rojas Soto, Enrique Martínez Meyer, César. A. Ríos Muñoz y A. Townsend Peterson por sus comentarios. A Suleikys Guerra por su ayuda con las traducciones. A los revisores de los manuscritos por sus sugerencias y comentarios. A los sinodales Jorge A. Vargas Contreras, Adriana Vallarino, Eurídice Leyequién Abarca y Juan Carlos Pérez Jiménez por aceptar la revisión del documento y por sus comentarios y aportes. A Idea Wild por los equipos donados. A los conductores William Amilkar Victoria Delgado y José España por su apoyo durante las expediciones. A María Elena Martínez Pérez por su apoyo en

la búsqueda de bibliografía. Al Museo de Historia Natural “Tranquilino Sandalio de Noda” por ser la institución de la cual provengo y en la cual comencé mi formación como investigador. A México, que a pesar de los conflictos en el país asigna recursos muy valiosos para que extranjeros como yo podamos superarnos; por ello lo menos que puedo hacer es tratar de ayudar con mi tesis a que siga siendo un lugar tan maravilloso. A todas las personas que no se mencionan pero que de manera directa o indirecta apoyaron a que esta investigación se desarrollara de manera satisfactoria. Además quisiera agradecer de manera especial a todas las personas que me han acompañado en lo personal durante estos cuatro años en México y que han compartido conmigo buenos y malos momentos. A las amistades, los familiares y los conocidos; a todos gracias por estar presentes durante este viaje. ¿Y por qué no? agradecer también a las gallinas que se criaban en mi casa y que pacientemente soportaban mis juegos de niño. Creo que a ellas les debo mi amor por las aves.

Índice Pág. Capítulo 1. ………………………………………………………………………………………..

1

Introducción general……………………………………………………………………………… 2 Problema…………………………………………………………………………………………... 4 Hipótesis general………………………………………………………………………………….

5

Predicciones de la hipótesis……………………………………………………………………..

5

Objetivo general…………………………………………………………………………………... 6 Objetivos específicos……………………………………………………………………………..

6

Importancia del estudio…………………………………………………………………………..

7

Justificación del estudio………………………………………………………………………….. 8 Novedad científica del estudio…………………………………………………………………..

8

Antecedentes……………………………………………………………………………………… 9 Distribución de los psitácidos en la Península de Yucatán…………………………………..

9

Pérdida y transformación de hábitats en la Península de Yucatán: efecto sobre las poblaciones de psitácidos………………………………………………………………………..

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Fragmentación forestal y las aves………………………………………………………………

15

Modelos conceptuales para paisajes fragmentados………………………………………….. 20 El problema de la escala…………………………………………………………………………

22

Modelos predictivos: estudios con psitácidos………………………………………………….

24

Literatura citada…………………………………………………………………………………...

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Capítulo 2. Relative abundance of parrots throughout the Yucatan Peninsula: implications for their conservation………………………………………………………………. 42

Abstract…………………………………………………………………………………………….

43

Introduction………………………………………………………………………………………...

44

Methods……………………………………………………………………………………………. 46 Results……………………………………………………………………………………………..

49

Discussion…………………………………………………………………………………………. 53 Acknowledgments………………………………………………………………………………… 57 Literature cited…………………………………………………………………………………….

57

Capítulo 3. Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas…………………….

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Resumen…………………………………………………………………………………………... 65 Abstract…………………………………………………………………………………………….

66

Introducción………………………………………………………………………………………..

67

Material y métodos………………………………………………………………………………..

70

Resultados…………………………………………………………………………………………

77

Discusión…………………………………………………………………………………………..

83

Agradecimientos…………………………………………………………………………………..

90

Literatura citada…………………………………………………………………………………...

90

Capítulo 4. Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies

de

psitácidos

de

la

Península

de

Yucatán,

México……………………………………………………………………………………………...

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Abstract…………………………………………………………………………………………….

100

Introducción………………………………………………………………………………………..

101

Materiales y métodos……………………………………………………………………………..

103

Resultados…………………………………………………………………………………………

107

Discusión…………………………………………………………………………………………..

115

Agradecimientos…………………………………………………………………………………..

123

Resumen…………………………………………………………………………………………... 124 Referencias………………………………………………………………………………………..

125

Capítulo 5. Efectos de la fragmentación forestal sobre la distribución geográfica potencial de los psitácidos en la península de Yucatán, México……………………………. 131 Abstract…………………………………………………………………………………………….

132

Resumen…………………………………………………………………………………………... 133 Introducción………………………………………………………………………………………..

134

Materiales y métodos……………………………………………………………………………..

136

Resultados…………………………………………………………………………………………

140

Discusión…………………………………………………………………………………………..

146

Agradecimientos…………………………………………………………………………………..

150

Literatura citada…………………………………………………………………………………...

151

Capítulo 6. Efecto de la interacción entre la fragmentación forestal, la cobertura vegetal y el uso del suelo sobre la distribución geográfica potencial de psitácidos en la Península de Yucatán…………………………………………………………………………….

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Abstract…………………………………………………………………………………………….

157

Resumen…………………………………………………………………………………………... 158 Introducción………………………………………………………………………………………..

160

Materiales y Métodos……………………………………………………………………………..

162

Resultados…………………………………………………………………………………………

168

Discusión…………………………………………………………………………………………..

174

Agradecimientos…………………………………………………………………………………..

181

Referencias………………………………………………………………………………………..

182

Capítulo 7. Conclusiones generales y recomendaciones……………………………………

188

Conclusiones………………………………………………………………………………………

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Recomendaciones………………………………………………………………………………... 192 Anexo 1. Nuevo registro del loro frente blanca (Amazona albifrons) para la Isla de Cozumel, Quintana Roo, México………………………………………………………………..

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Anexo 2. Carta de aceptación del artículo: Relative abundance of parrots throughout the

Yucatan

Peninsula:

implications

for

their

conservation,

en

la

revista

The Wilson Journal of Ornithology………………………………………………………………

199

Anexo 3. Carta de aceptación del artículo: Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas, en la revista Acta Zoológica Mexicana (nueva serie)…………………………

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Anexo 4. Carta de aceptación del artículo: Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México; en la Revista de Biología Tropical………………………………………………………………

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Capítulo 1. Introducción

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Introducción general La distribución de los seres vivos sigue patrones que responden a diferentes factores actuales o pasados. Para cada especie, la distribución está determinada por su adaptación al medio y por su historia evolutiva y muchas están restringidas a áreas confinadas por barreras físicas o climáticas (Espinosa et al. 2008). Actualmente, los factores naturales se conjugan con los antrópicos y en conjunto determinan el área que una especie ocupa. A medida que la antropización del medio se incrementa, los factores antrópicos son cada vez más determinantes. Entre estos factores están los diferentes niveles de disturbio humano o los diferentes grados de degradación de los bosques (Kellman y Tackaberry 1999, Strubbe y Matthysen 2007). También están los cambios de uso de suelo, que a nivel global se consideran una de las mayores amenazas sobre la biodiversidad, ya que involucran la pérdida de cobertura vegetal y la fragmentación de los ecosistemas naturales (Pellissier et al. 2013). Estos tres últimos factores están íntimamente relacionados entre sí. La fragmentación forestal puede provocar respuestas muy variables en la capacidad de las especies para ocupar áreas con nuevas condiciones, en dependencia de los factores ambientales concomitantes (que se expresan conjuntamente con la fragmentación) que intervengan. Para los bosques tropicales se ha demostrado que la fragmentación no es un proceso continuo en el tiempo ni en el espacio y que puede estar en función de otros factores como la deforestación, las actividades productivas, la tenencia de la tierra, el tipo de suelos, la geomorfología o la pendiente (Lord y Norton 1990, Ochoa 2005). En México, entre el 30 y el 66% de la superficie terrestre está bajo algún uso agrícola o ganadero (Anta-Fonseca et al. 2008) y se estima que la pérdida de la

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cobertura vegetal para estos fines continúa en ascenso (Skutsch et al. 2014). Los psitácidos están entre las especies que más se afectan por este tipo de actividades que degradan y destruyen sus hábitats (Macías-Caballero et al. 2000). Mayormente, los sitios donde estas especies se localizan se encuentran destruidos (Stoleson y Beissinger 1997), reducidos y con una larga historia de explotación tradicional y comercial mal regulada que ha traído como consecuencia la reducción alarmante del área de distribución de muchos de ellos o incluso ha extirpado sus poblaciones (Renton e Iñigo 2003, Renton y Monterrubio-Rico 2005, Marín-Togo et al. 2012). Al parecer, la reducción de algunas poblaciones de psitácidos se debe a la pérdida de un recurso clave como la cavidad para anidar, producida por la tala de los bosques (Berovides y Cañizares 2004). En la Península de Yucatán habitan ocho de las 22 especies de psitácidos presentes en México (Mackinnon 2005). La guacamaya roja (Ara macao) fue extirpada del área (Berlanga-Cano et al. 2000), debido a la acelerada destrucción y fragmentación de su hábitat, que ha ocasionado su desaparición en la mayor parte de su rango de distribución en México (Snyder et al. 2000). En la Península, a partir de la década de los 90 con la apertura de la última frontera agrícola se intensificó la pérdida de la vegetación y a la par los cambios en el uso del suelo, situación que se mantiene en la actualidad (Carranza et al. 1996, Vester et al. 2007). Las selvas altas perennifolias han sido una de las más afectadas en esta región del sureste mexicano, lo que hace especialmente sensibles, por la pérdida de su hábitat, a especies como Pyrilia haematotis, Pionus senilis, Amazona autumnalis, Amazona farinosa y Amazona oratrix (Ríos-Muñoz y Navarro-Sigüenza 2009).

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Para determinar las áreas de distribución geográfica potencial de los psitácidos y la posible influencia de algunos de los factores ambientales que los afectan se ha utilizado la modelación ecológica (Ríos-Muñoz y Navarro-Sigüenza 2009, MonterrubioRico et al. 2007, Monterrubio-Rico et al. 2010, Monterrubio-Rico et al. 2011, RiveraOrtíz et al. 2013). Aunque se han obtenido resultados importantes al respecto, la información generada no es suficiente, ya que no se ha tenido en cuenta la influencia de factores tales como la fragmentación forestal. Además, se desconoce la relación que se pueda establecer entre la fragmentación forestal y los factores ambientales concomitantes que pueden modular su grado de impacto sobre las diferentes especies. Con esta información disponible se apoyaría la planeación, ejecución y evaluación de acciones de conservación por parte de investigadores y administradores de la vida silvestre. Además, se puede contribuir en la evaluación de los posibles cambios que pueden sufrir las áreas de distribución de los psitácidos en función de la evolución de las tasas de aprovechamiento de los recursos naturales en los próximos años.

Atendiendo a esta situación se identificó el siguiente problema: En general, para las investigaciones sobre la influencia de factores ambientales como el uso del suelo, la pérdida de cobertura vegetal y la fragmentación forestal sobre la distribución de las especies de psitácidos los análisis se realizan de manera independiente para cada factor. En el caso que se analicen los factores de manera conjunta solo se hace para determinar cuál de ellos tiene mayor o menor impacto. Sin embargo, no se tiene en cuenta que el efecto de la fragmentación sobre las diferentes especies está relacionado con la pérdida de cobertura vegetal (por ser una de las

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principales causas que la produce) y con los cambios de uso del suelo (que se producen alrededor de los fragmentos) y que en dependencia de su combinación específica podría ser la respuesta en los patrones de distribución de los psitácidos. Además, en la medida en que la fragmentación determine desiguales patrones de configuración espacial de los fragmentos, se establecerán diferentes patrones de distribución.

Hipótesis general La influencia de la fragmentación del hábitat sobre la distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán depende de la interacción de la tolerancia ambiental de las especies con factores ambientales concomitantes al fraccionamiento y de la configuración espacial de los fragmentos.

Predicciones de la hipótesis: -

Los niveles de fragmentación no afectarán la distribución de aquellas especies que tengan amplia tolerancia ambiental (A. albifrons, A. xantholora y A. nana) debido a que pueden localizarse dentro de las matrices agropecuarias y urbanas y no se afectan por las configuraciones espaciales de los fragmentos ni por las diferencias en cobertura vegetal, por lo cual presentarán áreas extensas de distribución dentro de la Península de Yucatán.

-

La fragmentación forestal no afectará a las especies con grados intermedios de tolerancia ambiental (A. autumnalis, A. oratrix y P. senilis), siempre y cuando la

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alternancia de matrices agropecuarias y asentamientos humanos con fragmentos de vegetación esté adyacente a sitios con vegetación conservada, por lo cual su distribución geográfica potencial será intermedia.

-

La fragmentación afectará a las especies con menor tolerancia ambiental (A. farinosa y P. haematotis) siempre que exista un uso intensivo del suelo para fines agropecuarios o urbanos y bajos niveles de cobertura vegetal, por lo cual su distribución geográfica será muy limitada.

Objetivo general Evaluar el efecto de los factores ambientales concomitantes (uso del suelo y cobertura boscosa) y de la configuración espacial de los fragmentos de bosques sobre la relación entre los niveles de fragmentación forestal y la distribución geográfica potencial de las poblaciones de psitácidos en la Península de Yucatán.

Objetivos específicos: -

Estimar las abundancias relativas de las especies de psitácidos que habitan en la Península de Yucatán (Capítulo 2).

-

Definir los modelos de distribución geográfica potencial de las ocho especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán (Capítulo 3 y 4).

-

Analizar la contribución de variables climáticas y topográficas en la modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales (Capítulo 3).

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-

Caracterizar las áreas de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México (Capítulo 4).

-

Evaluar la relación entre los niveles actuales de fragmentación forestal en la Península de Yucatán y la presencia de las especies de psitácidos (Capítulo 5).

-

Determinar la influencia de la fragmentación, en función de los factores ambientales concomitantes al fraccionamiento y de la configuración espacial de los fragmentos, sobre los patrones de distribución de las especies de psitácidos (Capítulo 6).

Importancia del estudio Un conocimiento más preciso de las relaciones entre los factores antropogénicos que determinan la distribución y abundancia de las poblaciones de psitácidos permite inferir modelos más exactos de distribución de estas especies, lo cual se convierte en una herramienta importante para identificar sitios prioritarios para acciones de conservación sobre este grupo en la Península de Yucatán. El establecimiento de estas áreas prioritarias aún no se ha podido llevar a cabo de manera totalmente satisfactoria precisamente por la falta de información amplia y detallada acerca de la distribución de estas especies o de los factores ambientales que la determinan. Con esta información, también se pueden hacer inferencias sobre la posible evolución futura de las poblaciones de estas especies en aquellas áreas sujetas a transformaciones producto de la acción humana y los impactos ecológicos que pudieran producirse dado el importante papel de los psitácidos como depredadores y dispersores de semillas. Además, en este estudio se desarrolla una metodología que puede ser empleada con otras especies en diferentes áreas y escalas espaciales y con la cual se

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pueden hacer análisis integradores que permiten tener una visión holística de los efectos que producen diversos factores ambientales sobre la distribución de las especies.

Justificación del estudio La tendencia ha sido analizar de manera independiente los impactos del uso del suelo, la pérdida de cobertura vegetal o la fragmentación sobre las poblaciones de las especies, sin tener en cuenta las relaciones que se establecen entre estos factores. En los estudios de modelados a mayores escalas, o que necesiten mayor precisión, es importante incluir las relaciones que se establecen entre los factores, para así evitar sesgos y tener una visión holística de los efectos que producen sobre las distribuciones de las especies. La descripción de las relaciones entre la fragmentación del hábitat, el uso del suelo, los modelos espaciales de distribución de los remanentes boscosos y la distribución geográfica potencial de las poblaciones de los psitácidos tienen implicaciones prácticas para su manejo.

Novedad científica del estudio Este estudio es el primero en obtener modelos de distribución geográfica potencial de las poblaciones de psitácidos de la Península de Yucatán, ya que los antecedentes son de modelos realizados para todo México, con una amplitud geográfica mayor y grano grueso (ej. Ríos-Muñoz y Navarro-Sigüenza 2009). Los mapas producidos en esta investigación, realizados a una menor escala (grano más fino) y con los análisis basados en ellos, servirán de apoyo a una planificación mejor de las acciones de

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conservación en el área. Es la primera vez que se realiza un análisis teniendo en cuenta las relaciones de dependencia que se establecen entre la distribución de las especies y diferentes factores ambientales (uso del suelo, cobertura vegetal y fragmentación).

Antecedentes

Distribución de los psitácidos en la Península de Yucatán La familia Psittacidae se distribuye en su mayoría en el sur y centro del continente americano y en México (Sparks y Soper 1990). Estas aves se desarrollan en diferentes ambientes y se pueden encontrar desde especies que muestran una gran flexibilidad ecológica y de comportamiento; que se naturalizan con facilidad fuera de sus rangos de distribución natural, hasta otras restringidas a hábitats muy específicos (Snyder et al. 2000, Hertwig y Seehausen 2014, Bucher y Aramburu 2014). A pesar de ser un grupo muy conocido, su historia natural no se ha documentado con profundidad y los datos que se ofrecen, en ocasiones, son muy generales. En México, el grupo de los psitácidos está constituido por 22 especies, de las cuales seis son endémicas (Juniper y Parr 1998). La mayoría de las especies están distribuidas en las tierras bajas de las vertientes del Pacífico y del Golfo de México, así como en la Península de Yucatán, aunque algunas llegan a distribuirse en las zonas montañosas y en algunas islas del Pacífico (Howell y Webb 1995, Juniper y Parr 1998, Forshaw 2006). En la Península de Yucatán habitan ocho especies de psitácidos: Aratinga nana, Pyrilia haematotis, Pionus senilis, Amazona albifrons, A. xantholora, A. autumnalis, A.

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farinosa y A. oratrix (Mackinnon 2005). La guacamaya roja (Ara macao) fue extirpada del área (Berlanga-Cano et al. 2000). Algunas de estas especies tienen distribuciones muy amplias dentro de la Península de Yucatán, como es el caso de A. albifrons y A. nana que se localizan en casi todo el territorio (excepto en la Isla de Cozumel) y en una gran variedad de formaciones vegetales (Gómez de Silva et al. 2005, Forshaw 2006). Ambas especies también se observan de forma natural dentro de las ciudades y poblados haciendo uso de los árboles que se localizan en los patios de las casas y los parques, además se encuentran en las zonas agrícolas. La especie A. albifrons se ha registrado recientemente en la ciudad de San Miguel de Cozumel, pero las evidencias apuntan a que los individuos presentes en la Isla de Cozumel se deben a escapes o fueron liberados por sus dueños (Plasencia Vázquez y Escalona Segura 2012, ver Anexo 1). Amazona xantholora es una especie de amplia distribución en la Península. Es una especie endémica de la Provincia Biótica Península de Yucatán (Peterson y Chalif 1998), que además de los estados de Campeche, Quintana Roo y Yucatán incluye áreas de Tabasco, Chiapas, Guatemala y el norte de Belice (Barrera 1962). Es el único loro que se encuentra en la Isla de Cozumel. Aun cuando se le puede encontrar en las zonas de selva húmeda en la base de la Península está ausente en la porción suroeste (Navarro-Sigüenza y Peterson 2007). Las restantes cinco especies se localizan en diferentes áreas de la base de la Península, en los estados de Campeche y/o Quintana Roo. Sus rangos de distribución publicados en la literatura muestran una gran variabilidad (Howell y Webb 1995, Peterson y Chalif 1998, Forshaw 2006) y no permiten tener una idea clara de sus

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límites dentro del área. Entre estas especies, A. oratrix es la que tiene una distribución más restringida dentro de la Península y de la cual se puede tener una mejor aproximación del área que ocupa. Se localiza en la porción suroeste de la Península en la porción limítrofe con el estado de Tabasco, donde el número de localidades con representación de la especie es muy bajo, aunque presenta uno de los valores de abundancia más altos en México (Macías-Caballero e Iñigo-Elías 2003). En Palizada, Campeche, se encuentra el mayor número de individuos (Macías Caballero e Iñigo Elías 2003). En el caso de A. farinosa, dentro de la Península se tienen muy pocos registros históricos de esta especie y aun cuando se han realizado esfuerzos en campo para localizarla (durante las expediciones para validación en campo de los modelos desarrolladas en los años 2011 y 2012), solo se han obtenido referencias por guías de campo de su presencia en un número muy bajo de localidades. La especie está descrita para la base de la Península de Yucatán y los datos recopilados sugieren que se puede encontrar preferentemente en la porción sureste que es donde se encuentran las selvas más desarrolladas y conservadas, que son las más adecuadas para el desarrollo de la especie (Collar 1997, Bjork 2004). Las evidencias que se tienen apuntan a que la especie solo hace uso de estas áreas dentro de la Península durante la etapa no reproductiva, cuando realiza migraciones desde el Peten en Guatemala hacia determinadas áreas de Belice, Campeche y Chiapas (Bjork 2004). Pionus senilis se localiza en el sur de la Península según Peterson y Chalif (1998), pero Forshaw (2006) la ubica en los límites de la porción sur de los estados de Campeche y Quintana Roo. Chablé-Santos et al. (2011) confirmaron el primer registro

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de la especie en el estado de Yucatán, en el Municipio de Tzucacab, en la localidad Tigre Grande y refieren sobre otro posible reporte en la literatura en Sayil. Barbara Mackinnon (com. pers.) también registró a la especie en la localidad de Tigre Grande en el año 2007 después del paso del huracán Dean y refiere que estos registros de especies después del paso de eventos meteorológicos de gran magnitud, en áreas donde antes no habían sido observadas, se deben a que producto de las afectaciones que se producen en sus hábitats naturales los alimentos escasean y deben salir a buscar nuevos sitios de alimentación.

Pérdida y transformación de hábitats en la Península de Yucatán: efecto sobre las poblaciones de psitácidos Los psitácidos constituyen uno de los grupos de aves más carismáticos y amenazados a nivel mundial, dada la variedad de colores que exhiben y por la capacidad de algunas especies de reproducir sonidos (Snyder et al. 2000, Forshaw 2006). La destrucción y pérdida del hábitat y el saqueo de individuos para comercio ilegal son los factores identificados que más influyen en la disminución de sus poblaciones (Stoleson y Beissinger 1997, Snyder et al. 1994, Wright et al. 2001, Cantú et al. 2007, Marín-Togo et al. 2012). Las especies que se distribuyen en la Península de Yucatán se ven afectadas por estas amenazas que han sido descritas a nivel global. Más del 60% del área que ocupa la Península de Yucatán se había modificado en los años 90 (Carranza et al. 1996) y los patrones de distribución de la vegetación dentro de la Península habían variado debido a cambios del uso de suelo, se había incrementado la formación de

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ranchos, la extracción de madera, las plantaciones de cítricos, el crecimiento de la población y la formación de nuevos asentamientos humanos (asociados con migraciones provocadas por la apertura de la última frontera agrícola) y el desarrollo de la infraestructura turística (Dinerstein et al. 1995). A la par se incrementaron las tasas de deforestación y se abrieron nuevas áreas de cultivo, en las que se utilizaba como práctica agrícola la roza-tumba-quema. Esta es una de las actividades con mayor impacto negativo (Galindo-Leal 1999, Ochoa-Gaona et al. 2007), dado que modifica los procesos de reclutamiento y regeneración natural de los bosques tropicales, debido principalmente al impacto del fuego (Sampaio et al. 1993, Miller y Kauffman 1998). En la actualidad se siguen utilizando las mismas prácticas agrícolas y se ha incrementado el empleo de la mecanización, de igual manera, la actividad ganadera y la extracción de madera se mantienen y por ende se continúan perdiendo áreas de selva (Herrera-Silveira et al. 2005, Roy Chowdhury y Turner II 2006, Vester et al. 2007). En particular, el estado de Yucatán es el más impactado por las actividades humanas y el que ha perdido la mayor cantidad de vegetación, principalmente por actividades agrícolas como el cultivo de henequén que se desarrollaron en décadas pasadas (Carranza et al. 1996) y en la actualidad continúan perdiéndose áreas boscosas por el impacto de las actividades antropogénicas (Daniels et al. 2008). Aunque el sur de la Península de Yucatán forma parte de la mayor área continua de bosques que prevalece en Mesoamérica, la selva continúa desapareciendo rápidamente (Pérez-Salicrup 2004, Vester et al. 2007) a pesar de las regulaciones que se han establecido en algunas áreas como la Reserva de la Biosfera Calakmul (Galindo-Leal 1999). En esta zona la extracción de madera representa una actividad

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económicamente importante (Roy Chowdhury y Turner II 2006) y en su mayoría se realiza sin planes de manejo formales (Porter-Bolland et al. 2006). Las selvas que tienen la mayor pérdida de cobertura vegetal son las que se encuentran al suroccidente de Quintana Roo y sur-oriente de Campeche (Turner II et al. 2004). Es un hecho comprobado que el impacto de la actividad humana en la Península de Yucatán desde la década de los 90 ha provocado modificaciones en las áreas de selva, eliminando por completo la cobertura vegetal en determinadas áreas. No todos los psitácidos que se desarrollan en esta región responden de la misma manera a estos cambios. Algunas especies como A. albifrons y A. nana tienen la capacidad de hacer uso de sitios con un grado elevado de antropización (ciudades, pueblos, comunidades, plantaciones), lo que demuestra su elevada capacidad para soportar las presiones provocadas por la intervención humana en su hábitat natural. Sin embargo, aunque puedan aprovechar zonas modificadas, los sitios de anidación generalmente están asociados a zonas con vegetación, por lo cual aunque puedan explotar los recursos como pastizales y tierras agrícolas, la limitación de los sitios de anidación puede ser un factor importante en el establecimiento de poblaciones viables (Morales-Pérez 2005, Ortiz-Catedral et al. 2013). En el caso de A. oratrix, que se ha localizado en los últimos años en el municipio de Palizada, aun cuando solo se encuentra en un número muy bajo de localidades, presenta valores de abundancia altos (Macías-Caballero e Iñigo-Elías 2003). En los alrededores del río Palizada se observa un mosaico de paisajes que han sufrido fuertes impactos y una parte considerable de las áreas boscosas se han convertido en tierras de pastoreo y agrícolas habitadas por una población que crece rápidamente (Bach et al.

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2005). Debido a esta presión por la creciente pérdida del hábitat, se observan individuos de esta especie en los alrededores del pueblo de Palizada y asentamientos humanos adyacentes, haciendo uso de los recursos alimenticios que se cultivan en los patios de las casas (ej. mango, cítricos). De igual forma se observan gran cantidad de individuos en los fragmentos de vegetación dentro de los ranchos ganaderos. Estas condiciones favorecen la cacería ilegal y se ha comprobado que esta es una de las áreas donde la explotación de polluelos alcanza los valores más elevados dentro de México (Macías-Caballero e Iñigo-Elías 2003). Otras especies como A. farinosa tienen menor tolerancia ambiental a las alteraciones que se producen en su hábitat natural y se localizan con preferencia en las selvas bien desarrolladas o altas (Collar 1997, Bjork 2004). Aun cuando en las áreas de la Península donde se ha registrado la especie se mantienen grandes extensiones de selva conservada, el establecimiento en las últimas décadas de poblaciones humanas (Ericson et al. 1999) ha incrementado la fragmentación de los bosques a través de la deforestación (Reyes-Hernández et al. 2003). Este proceso de reducción y separación de las superficies boscosas, ya sea a corto o largo plazo, puede afectar de manera significativa a esta especie, que no se adapta como otras (i. e. A. albifrons, A. nana) a las perturbaciones provocadas por la acción antropogénica.

Fragmentación forestal y las aves El concepto de fragmentación varía mucho entre los investigadores y en la literatura se pueden encontrar diferentes definiciones (Fahrig 2003). Wilcove et al. (1986) definen a la fragmentación del hábitat como un proceso durante el cual una gran extensión del

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hábitat se transforma en una serie de pequeñas “manchas” o fragmentos, de menor superficie total, aislados unos de otros por una matriz de hábitat diferente al original. Para Murcia (1995) la fragmentación del bosque es el reemplazo de grandes áreas del bosque nativo por otros ecosistemas, dejando fragmentos (o islas) separados de bosque, con consecuencias deletéreas para la biota nativa. Fahrig (2003) la define como un proceso a escala de paisaje, en el que participan la pérdida de hábitat y la ruptura del hábitat. A pesar de ser muy amplia la gama de conceptos de fragmentación se proponen tres rasgos que la definen (Carabelli y Claverie 2004): - La fragmentación involucra una reducción del área total y del área interior de un tipo de cobertura o vegetación, pero puede tener efectos variables respecto de la densidad de bordes, la conectividad de fragmentos forestales y otros atributos del paisaje. - La fragmentación incluye, y de alguna manera requiere, efectos secundarios asociados con discontinuidades causadas por el hombre (por ejemplo: caminos, viales), que incluyen variaciones en el comportamiento de la vida silvestre, un incremento de la presión de caza, un incremento de la depredación por vertebrados generalistas, incremento del parasitismo de nidos por pájaros e incremento de volteos por viento y muerte de árboles a lo largo de los bordes de los bosques. - La fragmentación tiene un contexto-particular o sea la fragmentación de una cobertura o tipo de ambiente o vegetación resulta invariablemente en la expansión y unión de otro tipo. De este modo, referirse a la fragmentación de un paisaje complejo que incluye áreas no boscosas así como plantaciones forestales tiene poco sentido si

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no se especifica qué está siendo fragmentado y, por inferencia, qué está siendo unido y expandido. De manera general, la fragmentación produce múltiples efectos biológicos sobre las poblaciones y las comunidades, las cuales se han descrito por varios autores (Source 1996, Ochoa-Gaona 2001, Fahrig 2003, Peña-Becerril et al. 2005, Bregman et al. 2014). En el caso particular de las aves de bosque, el efecto de la fragmentación del hábitat sobre sus poblaciones se ha estudiado con cierta regularidad desde décadas pasadas y se ha comprobado que afecta la densidad poblacional, la riqueza y la distribución (Villard et al. 1998, Connor et al. 2000, Donovan y Flather 2002, Morimoto et al. 2012), además de provocar la extinción local de poblaciones de determinadas especies (Newmark 1991). Aparte de la pérdida del hábitat, la reducción en el tamaño medio de los fragmentos de hábitat que resultan de la fragmentación también puede limitar las poblaciones de aves (Davis 2004). Algunos fragmentos pueden ser demasiado pequeños para cubrir todos los requerimientos de algunas de las especies que contienen (Hobson y Bayne 2000, Jhonson 2001, Zuckerberg y Porter 2010.). También se ha comprobado que el efecto del tamaño del fragmento sobre las aves depende de las características de la matriz que las rodea (Ricketts 2001, Brotons et al. 2002). A pesar de que la literatura relacionada con los efectos de la fragmentación del hábitat sobre la biodiversidad es considerable y muy diversa, los hechos demuestran que los resultados son muy variables en dependencia del tipo de estudio, las variaciones en la respuesta de las especies y la escala de trabajo (Stephens et al. 2004, Bailey et al. 2010, Batáry et al. 2014). Los estudios empíricos son a menudo

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difíciles de interpretar porque se trabaja a escala de fragmento y no de paisaje (Fahrig 2003). Por otra parte, se debe tener en cuenta que una vez que ocurre la fragmentación forestal existen una serie de factores ambientales concomitantes (que se expresan conjuntamente con la fragmentación) que pueden modular su grado de impacto sobre las diferentes especies. Entre ellos están la pérdida de cobertura vegetal (Waltert et al. 2005), los diferentes usos del suelo (áreas agrícolas, infraestructura, ganadería) (PozoMotuy 2006, Ríos-Muñoz y Navarro-Sigüenza 2009), los diferentes niveles de disturbio humano

(contaminación,

introducción

de

especies

exóticas,

sobreexplotación,

presencia humana) (Strubbe y Matthysen 2007) o los diferentes grados de degradación de los fragmentos (Kellman y Tackaberry 1999, Didham et al. 1996). En el caso de la pérdida de la cobertura vegetal, éste es el factor primario que produce fragmentación forestal, por lo que existe una relación muy estrecha entre ambos. Las masas forestales desaparecen por la extracción maderera, los incendios, la ampliación de espacios urbanos y rurales, las plagas y enfermedades que afectan a los árboles y para generar mayores extensiones de tierra para la agricultura y la ganadería. En particular, en aquellas zonas donde se establecen cultivos, una gran cantidad de vertebrados silvestres son atraídos por grandes concentraciones de alimentos de una manera más accesible. Estas especies se distribuyen en la vegetación nativa cercana a las parcelas de cultivo donde ocasionan grandes daños (Bollinger y Caslick 1985, Naughton-Treves 1996, Luck et al. 2014). Se ha propuesto que el número, la forma, el tamaño y el arreglo espacial de los remanentes de vegetación son importantes e influyen en los daños (Thies y Tscharntke 1999). Esto sugiere que en función de la configuración espacial de los fragmentos y a las características de las áreas

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circundantes a que se encuentren asociados, dependerán las especies y el número de individuos que en ellos se distribuyan. Varias

especies

de

psitácidos

incrementan

sus

poblaciones

con

la

transformación de sus hábitats y llegan a convertirse en plagas para la agricultura (Bucher 1992). En la región de Calakmul, en el estado de Campeche, se documenta que A. xantholora y A. albifrons son dos de las especies que los ejidatarios afirman provocan daños considerables en las milpas y sus poblaciones son abundantes en las áreas asociadas a cultivos como el maíz (Galindo-Leal 1999). Sin embargo, otras especies como A. farinosa, solo se alimentan en el bosque perennifolio primario, principalmente en el dosel de los árboles y desaparecen de determinadas áreas donde antiguamente se distribuían, pues las condiciones que se crean en las áreas perturbadas, al parecer, no satisfacen sus requerimientos ecológicos (Ridgely 1981). En general, poco se conoce sobre las relaciones que se establecen entre la fragmentación y los factores ambientales que pueden afectar la distribución de las diferentes especies de psitácidos. La fragmentación forestal puede provocar respuestas muy variables en la capacidad de las especies para ocupar áreas con nuevas condiciones, en dependencia de los factores ambientales concomitantes que intervengan. En algunos casos pudiera ocurrir que los fragmentos perdieran por completo la capacidad de albergar a determinadas especies, ya que no les pueden brindar recursos críticos como el alimento y estas especies solo continúan ocupando estos remanentes de bosque mientras el área circundante suplante la parte de sus funciones que han perdido. Para poder dar respuesta a estas interrogantes se pueden

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tomar como referencia diferentes modelos conceptuales que se han aplicado para estudiar paisajes fragmentados.

Modelos conceptuales para paisajes fragmentados El más antiguo es el modelo de islas, que está basado en la teoría de biogeografía de islas (MacArthur y Wilson 1967), que extrapola el concepto de “insularidad” a los hábitats naturales que son fragmentados por la acción antrópica. En este modelo se consideran a los fragmentos como islas dentro de un mar inhóspito que se denomina matriz. El modelo de parche-matriz-corredor (Forman 1995) surge como una extensión del modelo de islas e incorpora el concepto de corredor a la concepción binaria de “hábitat adecuado” vs. “matriz inhóspita” propuesta por el modelo de islas. Estos modelos se alejan en la mayoría de las situaciones de la realidad, ya que asumen las transiciones entre los diferentes elementos del paisaje de manera abrupta y no toman en cuenta la influencia de la matriz. El modelo de paisaje abigarrado (McIntyre y Barrett 1992) soluciona una parte de las limitaciones de los modelos anteriores. Este plantea que dentro de un paisaje fragmentado se pueden identificar diversos tipos de hábitat, que presentan distintos grados de modificación en relación al paisaje original. Ya la matriz no se ve de manera simplista como un área hostil, sino que esta puede presentar diferentes grados de permeabilidad para las especies y puede ser usada por unas u otras en dependencia de sus requerimientos específicos. En la década de los 90 también se comenzó a abordar la fragmentación de hábitats desde una perspectiva de población y se tomó como referencia la teoría de metapoblaciones (Hanski 1999). Dentro de esta teoría la

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dinámica de extinciones y colonizaciones juega un papel fundamental. Se discute en ella sobre las probabilidades de recolonización de los fragmentos después de eventos de extinción y su relación con la distancia media al resto de los fragmentos que ocupa la metapoblación, así como con el porcentaje de los mismos ocupado por la especie en cuestión. Además, se tienen en cuenta la acción de factores históricos o la dispersión limitada. Ninguno de estos modelos tiene en cuenta que las diferentes especies no perciben el paisaje de la misma manera. En este sentido con la aparición del modelo de continuo temporal y espacial (McIntyre y Hobbs 1999) se teoriza sobre la existencia de diferencias entre grupos de especies y sus requerimientos de hábitat. Sin embargo, aún con el surgimiento de esta teoría se sigue tomando como referencia el punto de vista humano para definir los gradientes del paisaje y el estado de destrucción de los hábitats y no se tienen en cuenta la percepción del paisaje por parte de los organismos o los procesos reales que generan su distribución (Valdés 2011). En función de disminuir estas deficiencias de los modelos anteriores se presenta el de paisaje continuo, con las propuestas de Manning et al. (2004) y de Fischer y Lindenmayer (2006). Como un nuevo aporte se incorpora el concepto de Umwelt (von Uexküll 1926), que tiene en cuenta la percepción y respuesta individual de cada especie frente al gradiente continuo de hábitat y a otros gradientes de factores ambientales que influyen en los procesos biológicos y además tiene en cuenta la escala espacial y temporal de percepción de cada organismo (Valdés 2011). El modelo continuo pretende insertar en un marco más amplio la comprensión espacial de los procesos derivados del modelo de fragmentación y para ello reconoce la

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importancia de otros procesos ecológicos, las diferencias de cada especie en respuesta a esos procesos ecológicos y el valor de la heterogeneidad del paisaje para la conservación de la biodiversidad (Fischer y Lindenmayer 2006). En este modelo se concreta la relación entre los gradientes de alimentos, refugio, espacio y condiciones climáticas con los patrones de distribución de las especies.

El problema de la escala El concepto de escala se ha convertido en tema obligado dentro del campo de la ecología y otras ciencias afines. Años atrás no sucedía así, Wiens (1989) refiere que la indiferencia que existía por el problema de la escala estaba fundada en un sesgo de los ecólogos, por estudiar fenómenos intuitivamente familiares que son percibidos y estudiados mayormente a escalas antropomórficas que coinciden con su propia experiencia y por una tendencia a mantener los tamaños particulares de parcelas de estudio usados previamente por otros investigadores. Algunos conceptos relevantes de la ecología de comunidades ya tenían incorporada la escala, como la jerarquía de diversidades de Whittaker (1972), en la cual distintos tipos de diversidad (por ejemplo, alfa, gamma) están asociadas por definición a diferentes escalas espaciales, aunque no de manera explícita (Lopez de Casenave et al. 2007). Galicia y Zarco (2002) definen el concepto de escala como la dimensión espacial y temporal que se requiere para un cambio en la tasa a la cual ocurren los procesos y en la importancia relativa de los factores que explican dichos procesos. Mientras que para Cueto (2006) la escala se refiere a las dimensiones espaciales y temporales de las entidades o fenómenos que observamos, lo que involucra (al menos implícitamente)

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mediciones y unidades de medición. La biogeografía encuentra su campo de aplicación en todas las escalas del espacio, lo que indica que esta no está ligada a una percepción particular, sino al tipo preciso y exclusivo del problema a resolver (Martín 2006). Desde una perspectiva de estudio ecológica la escala espacio-temporal de observación tiene dos componentes: la extensión y el grano (Allen y Starr 1982). En términos espaciales, la extensión es el área total donde realizamos las observaciones durante un estudio; este componente de la escala muchas veces es erróneamente considerado como la "escala del trabajo". El grano es el área (o tamaño) de nuestra unidad de observación, el cual suele coincidir con la unidad de muestreo de los estadísticos (Cueto 2006). Elegir la escala apropiada para realizar nuestra investigación no es algo sencillo y se deben tener en cuenta varios aspectos. Es muy importante tener definida nuestra pregunta de investigación. Una vez formulada, ver cuáles son los factores o procesos involucrados y a cual escala su influencia se hace más evidente o determinante. Galicia y Zarco (2002) hacen una diferenciación entre los fenómenos que ocurren a pequeñas y grandes escalas. Para ellos los fenómenos que se estudian en pequeñas escalas espacio-temporales no son muy predecibles porque los sistemas biológicos son poco persistentes y muy variables. A escalas pequeñas existe un gran número de variables que explican un proceso, por tanto los fenómenos que ocurren en éstas tienen una gran variabilidad y poca generalidad. Por el contrario, en grandes escalas, pocas variables explican los procesos mediante los cuales se incrementa la predictibilidad. De manera general se puede decir que la escala de trabajo determinará el número de variables con sentido que se pueden utilizar para dar una explicación congruente a los fenómenos o patrones que se estén investigando.

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La escala que se elija determinará un rango de posibilidades para detectar patrones y procesos, por lo que si se estudia un sistema en una escala inapropiada se puede cometer el error de identificar patrones que, en realidad, son artefactos del análisis (Cueto 2006). Ese es uno de los mayores riesgos ya que se puede dar una explicación incorrecta a los resultados obtenidos, cuando en realidad solo se ha colectado un conjunto de datos que no permiten analizar confiablemente el problema que se está tratando de estudiar (Wiens 1989). Muchas veces los procesos que generan cambios importantes en el patrón ocurren lentamente y requieren extensas áreas y largos períodos de tiempo (Galicia y Zarco 2002). Por otra parte, si se cambia la escala de medición de una variable, también se modifica su varianza. La naturaleza del cambio depende de si se modifica el grano o la extensión de la escala (Wiens 1989). Si se mantiene la extensión constante, un incremento del grano generalmente produce una disminución de la varianza de la o las variables que se estén midiendo (Cueto 2006). También es muy importante conocer la historia natural de las especies o del sistema que se va a estudiar. Los buenos estudios basados en la observación de la historia natural de las especies, aportan las bases empíricas para proponer hipótesis que se pueden poner a prueba subsecuentemente con un protocolo experimental (Marone et al. 2001).

Modelos predictivos: estudios con psitácidos En entornos tan cambiantes como los actuales, para el estudio de la distribución de las especies se han empleado métodos de modelación ecológica, los cuales constituyen uno de los mejores enfoques para aplicar en este campo de investigación (Peterson

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2001, Conti et al. 2007, Ortega-Huerta y Peterson 2008, Lieske et al. 2014). A través del proceso de modelación se pueden predecir las áreas con condiciones adecuadas para que una especie esté presente, al mismo tiempo que se identifican las áreas no apropiadas para su ocupación (Beauvais et al. 2006). Se ha comprobado cómo la distribución de los organismos es impactada por el uso acelerado de tierras (para usos agrícolas, construcción de carreteras, infraestructura), por la pérdida de cobertura vegetal y por otros cambios ambientales, a través del uso de los modelos de distribución (Guisan y Theurillat 2000, Peterson et al. 2002a, Peterson et al. 2002b, Wisz et al. 2008). Entre los algoritmos más utilizados actualmente está MaxEnt (Phillips et al. 2006), con el cual se han obtenido resultados satisfactorios que avalan su uso (ej. Phillips y Dudík 2008, Warren y Seifert 2011, Renner y Warton 2013). Es un método que aplica el principio de máxima entropía para calcular la distribución geográfica más probable para una especie (Phillips et al. 2006). Con MaxEnt se estima la probabilidad de presencia de la especie buscando la distribución de máxima entropía (lo más uniforme posible) sujeta a la condición de que el valor esperado de cada variable ambiental, según esta distribución, coincida con su media empírica (de Pando y Peña 2007). El modelo obtenido revela la probabilidad relativa de distribución de una especie en todas las cuadrículas o celdas en el espacio geográfico definido, en el cual un valor de alta probabilidad asociado a una cuadrícula particular indica la probabilidad de la misma de tener condiciones ambientales favorables para la especie modelada (Elith et al. 2006). Este programa proporciona además las curvas de respuesta de la especie

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ante las distintas variables ambientales y estima el aporte de cada variable en la obtención del modelo. Para predecir la distribución de varias especies de psitácidos también se ha empleado la modelación ecológica. Gibson et al. (2007) demostraron que Pezoporus wallicus flaviventris, una especie rara de loro australiano, prefiere zonas relativamente altas y distantes de los ríos, con una cubierta intermedia de vegetación, donde predomina un mosaico de formaciones vegetales de diferentes edades. Marini et al. (2010) estudiaron los patrones de distribución de Amazona pretrei, un loro migratorio en peligro de extinción debido a la destrucción de su hábitat y a que es una especie que se utiliza como mascota. Para ello se emplearon varios métodos de modelación para predecir su distribución histórica, actual y futura. Se comprobó que la especie mantiene en la actualidad la misma distribución que en el pasado, pero ocupando un porcentaje de territorio inferior. Lo mismo sucede con sus áreas de reproducción y los sitios de invernada. Los modelos de nicho ecológico también se han usado para predecir la distribución potencial de especies invasoras de pericos. Strubbe y Matthysen (2007) estudiaron a Psittacula krameri, especie introducida en el norte de Bélgica. Se comprobó que la especie puede continuar ampliando su distribución en esta región y se prevé el aumento de la competencia entre este perico y las especies nativas. En México se han desarrollado un grupo de investigaciones que aplican la modelación ecológica para el estudio de los psitácidos, pero aún no se han explotado mucho estas metodologías con este grupo. Ríos-Muñoz y Navarro-Sigüenza (2009) para determinar la influencia del cambio de uso del suelo en la distribución potencial de 22 especies de psitácidos utilizaron la modelación ecológica. Se analizaron las

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modificaciones de la cobertura vegetal durante tres períodos (1976, 1996 y 2000). Con excepción de tres especies, los autores comprobaron que existe una pérdida general en el área de distribución hipotética al comparar los tres periodos del uso de suelo, con un máximo del 86 % de pérdida para Ara macao. Solo en el caso de Aratinga strenua, Brotogeris jugularis y Amazona auropalliata, que habitan en la región costera sur de México, observaron que existe un aumento aparente en cuanto al área de distribución potencial. Este estudio constituye el primer acercamiento holístico en relación a la situación de los psitaciformes en territorio mexicano, aunque sus autores coinciden en que los resultados presentados sólo representan una aproximación general de los patrones geográficos de las especies bajo ciertas condiciones. Monterrubio-Rico et al. (2007) evaluaron el área de distribución histórica y actual del loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en la región central de la costa del pacífico mexicano, en el estado de Michoacán. Se determinó una pérdida del área de distribución de la especie equivalente a 576 km2, la cual los autores creen puede haber sido causada directamente por la presión del tráfico y comercio legal e ilegal de este loro durante las últimas dos décadas. Monterrubio-Rico et al. (2010) predijeron nuevamente el área de distribución histórica y actual de esta misma especie pero a lo largo de la costa del Pacífico mexicano. Además, analizaron cómo ha sido el comportamiento de la especie y que tan representada está dentro de las áreas protegidas en esa región. Estimaron que el rango de distribución de esta especie a lo largo de la costa del Pacífico se ha contraído en un 79 % y que sólo hay tres pequeñas áreas protegidas dentro de su área de distribución actual. Monterrubio-Rico et al. (2011) estimaron la distribución potencial de la guacamaya verde (Ara militaris), una especie

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considerada en peligro de extinción en México,

dentro de Michoacán. Además, se

confirmó la presencia de la especie en varios municipios del estado a través de la verificación en campo. En un estudio que incluyó a ocho de las principales áreas donde se ha reportado a A. macao, Rivera-Ortíz et al. (2013) caracterizaron el hábitat de esta especie y evaluaron su distribución potencial en función de los cambios de uso del suelo en México. A través de este estudio se comprobó que el área de distribución potencial de esta guacamaya ha disminuido en un 32% y las áreas remanentes están incluidas únicamente en 8 Áreas Naturales Protegidas. Los modelos que se obtuvieron en todos estos estudios con especies de psitácidos en México se realizaron con el algoritmo genético para la producción de reglas (GARP). Aunque este programa se ha utilizado ampliamente y se han obtenido resultados que apoyan su empleo y otros que no (ej. Stockwell y Noble 1992, Stockman et al. 2006, Peterson et al. 2007, Peterson y Ammann 2013), existen otros algoritmos para los cuales se ha comprobado su validez (ej. Phillips et al. 2006, Meynard y Quinn 2007, Bentlage et al. 2013) y sería pertinente utilizarlos en nuevas investigaciones. En general, estos estudios coinciden en que existe una pérdida del área de distribución de la mayoría de los psitácidos mexicanos. Además, ayudan a determinar de manera general la influencia de algunas amenazas producidas por las actividades humanas sobre la distribución de algunas especies. Pero en ninguna de estas investigaciones se ha tenido en cuenta el efecto de otros factores como la fragmentación del hábitat o se ha comprobado cómo la fragmentación influye sobre la distribución de las especies de psitácidos en un amplio rango de situaciones donde actúen factores ambientales

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concomitantes como la pérdida de la cobertura vegetal y el uso del suelo (plantaciones, ganadería e infraestructura).

Literatura citada Allen, T. F. H. y T. B. Starr. 1982. Hierarchy: perspectives for ecological complexity. University of Chicago Press, Chicago. Anta-Fonseca, S., J. Carabias, A. Díaz de León, C. Illsley, C. López, D. Robinson, E. Escamilla, F. Edouard, F. Ramírez, L. Merino, M. Chauvet, O. Ramírez, P. Álvarez, R. Obregón, S. Madrid, S. Purata y S. Ávila. 2008. Consecuencias de las políticas públicas en el uso de los ecosistemas y la biodiversidad. En: Capital Natural de México, vol. III: Políticas públicas y perspectivas de sustentabilidad. CONABIO, México. Pp. 87-153. Bach, L., R. Calderon, M. F. Cepeda, A. Oczkowski, S. B. Olsen y D. Robadue. 2005. Resumen del Perfil de Primer Nivel del Sitio Laguna de Términos y su Cuenca, México. Narragansett, RI: Coastal Resources Center, University of Rhode Island. 30pp. Bailey, D., M. H. Schmidt-Entling, P. Eberhart, J. D. Herrmann, G. Hofer, U. Kormann y F. Herzog. 2010. Effects of habitat amount and isolation on biodiversity in fragmented traditional orchards. Journal of Applied Ecology. 47: 1003-1013. Barrera, A. 1962. La Península de Yucatán como provincia biótica. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural. 23: 71-150. Batáry, P., S. Fronczek, C. Normann, C. Scherber, T. Tscharntke. 2014. How do edge effect and tree species diversity change bird diversity and avian nest survival in Germany’s largest deciduous forest? Forest Ecology and Management. 319: 4450. Beauvais, G. P., D. A. Keinath, P. Hernandez, L. Master y R. Thurston. 2006. Element distribution modeling: a primer -or- Musings upon depicting the geographic arrangement of biota, with ample reference to the harsh lessons of the dark master experience. Version 2.0. Wyoming Natural Diversity Database, University of Wyoming, Wyoming, USA. 29

Bentlage, B., A. T. Peterson, N. Barve y P. Cartwright. (en línea) 2013. Plumbing the depths: extending ecological niche modelling and species distribution modelling in three

dimensions



(consultado 18 de abril de 2013). Berlanga-Cano, M., P. Wood, J. Salgado Ortíz y E. M. Figueroa Esquivel. 2000. Calakmul, AICA 171. Pp.: 110-111. En: M. C. Arizmendi y L. Márquez Valdelamar, eds.). Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves en México. CIPAMEX. Pp. 440. Berovides, V. y M. Cañizares. 2004. Diagnóstico del decline de los psitácidos cubanos y su posible solución. Biología. 18 (2): 109-112. Bjork, R. D. 2004. Delineating pattern and process in tropical lowlands: mealy parrot migration dynamics as a guide for regional conservation planning. Tesis de Doctorado. Oregon State University. Corvallis, Oregon. 212 pp. Bollinger, E. K. y J. W. Caslick. 1985. Factor influencing blackbird damage to field corn. J. Wildlife Manag. 49: 1109-1115. Bregman, T. P., C. H. Sekercioglu y J. A. Tobias. 2014 .Global patterns and predictors of bird species responses to forest fragmentation: Implications for ecosystem function and conservation. Biological Conservation. 169: 372-383. Brotons, L., M. Mönkkönen y J. L. Martin. 2002. Are fragments islands? Landscape context and density–area relationships in boreal forest birds. The American Naturalist. 162: 343-357. Bucher, E. 1992. Neotropical parrots as agricultural pests. Pp. 201-219 en Beissinger, S. R. y N. F. R. Snyder (eds.). New World parrots in crisis. Solutions from conservation biology. Smithsonian Inst. Press. New York . Bucher, E. H. y R. M. Aramburu. 2014. Land-use changes and monk parakeet expansion in the Pampas grasslands of Argentina. Journal of Biogeography. Early view. Cantú, G. J. C., M. E. Sánchez, M. Grosselet y J. Silva. 2007. Tráfico ilegal de pericos en México. Una evaluación detallada. Defenders of Wildlife. México. Carabelli, F. A. y H. H. Claverie. 2004. Estudio de la fragmentación de bosques subantárticos a escala de paisaje y de rodal. Conceptos y actividades prácticas.

30

Programa de doctorado Biodiversidad: Conservación y gestión de las especies y sus hábitats. CIBIO. 199 pp. Carranza, J., C. Barreto, C. Molina, J. Bezaury, y A. Loreto. 1996. Análisis cartográfico del cambio de uso del suelo en la península de Yucatán, México. Amigos de Sian Ka’an. Chablé-Santos, J., C. Sélem-Salas y S. Hernández-Betancourt. 2011. Nuevos registros de Columbina minuta, Pionus senilis y Basileuterus culicivorus en el estado de Yucatán,

México.

Cotinga.

33

(online):

76–77.

http://www.neotropicalbirdclub.org/html/toc_33.html Collar, N. J. 1997. Family Psittacidae (parrots). Pp. 280-477. En: del Hoyo, J., A. Elliott y J. Sargatal (eds.). Handbook of the birds of the world, vol. 4. Lynx Edicions, Barcelona. Connor, E. F., A. C. Courtney y J. M. Yoder. 2000. Individuals-area relationship: the relationship between animal population density and area. Ecology. 81: 734-748. Conti, M. F., M. Galetti, S. Marsden, R. Scachetti y A. T. Peterson. 2007. Are largescale distributional shifts of the blue-winged macaw (Primolius maracana) related to climate change? Journal of Biogeography. 34 (5): 816-827. Cueto V. R. 2006. Escalas en ecología: su importancia para el estudio de la selección de hábitat en aves. Hornero. 21 (1): 1-13. Daniels, A., K. Painter y J. Southworth. 2008. Milpa imprint on the tropical dry forest landscape in Yucatan, Mexico: Remote sensing and field measurement of edge vegetation. Agriculture, Ecosystems and Environment. 123 (4): 293-304. Davis, S. K. 2004. Area sensitivity in grassland passerines: effects of patch size, patch shape, and vegetation structure on bird abundance and occurrence in southern Saskatchewan. The Auk. 121(4): 1130-1145. De Pando, B. B. y J. Peña. 2007. Aplicación de modelos de distribución de especies a la conservación de la biodiversidad en el sureste de la Península Ibérica. GeoFocus. 7: 100-119. Didham, R. K., J. Ghazoul, N. E. Stork y A. J. Davis. 1996. Insects in fragmented forest: a functional approach. Trends in Ecology and Evolution. 11: 255-260.

31

Dinerstein E., D. M. Olson, D. J. Graham, A. L. Webster, S. A. Primm, M. P. Bookbinder y G. Ledec. 1995. A conservation assessment of the terrestrial ecoregions of Latin America and the Caribbean. World Wildlife Fund and World Bank. Washington, D.C. Donovan, T. M. y C. H. Flather. 2002. Relationships among North American songbird trends, habitat fragmentation, and landscape occupancy. Ecological Applications. 12: 364-374. Elith, J., C. H. Graham, R. P. Anderson, M. Dudík, S. Ferrier, A. Guisan, R. J. Hijmans, F. Huettmann, J. R. Leathwick, A. Lehmann, J. Li, L. G. Lohmann, B. A. Loiselle, G. Manion, C. Moritz, M. Nakamura, Y. Nakazawa, J. M. Overton, A. T. Peterson, S. J. Phillips, K. Richardson, R. Scachetti-Pereira, R. E. Schapire, J. Soberón, S. Williams, M. S. Wisz y N. E. Zimmermann. 2006. Novel methods improve prediction of species’ distributions from occurrence data. Ecography. 29:129-151. Ericson, J., M. S. Freudenberger y E. Boege. 1999. Population dynamics, migration and the future of the Calakmul Biosphere Reserve. Program on Population and Sustainable Development AAAS Ocass. Papers N1., 35 pp. Espinosa D., S. Ocegueda, C. Aguilar, Ó. Flores, J. Llorente-Bousquets, S. Ocegueda, B. Vázquez y D. Espinosa. 2008. El conocimiento biogeográfico de las especies y su regionalización natural, en Capital natural de México, vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. Conabio, México, pp. 33-65. Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 34: 487-515. Fischer, J. y B. David. Lindenmayer. 2006. Beyond fragmentation: the continuum model for fauna research and conservation in human-modified landscapes. OIKOS. 112 (2): 473-480. Forman, R. T. T. 1995. Some general principles of landscape and regional ecology. Landscape Ecology. 10: 133-142. Forshaw, J. M. 2006. Parrots of the World: An Identification Guide. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. 336 pp. Galicia, L. y A. E. Zarco. 2002. El concepto de escala y la teoría de las jerarquías. Ciencias. 67: 34-40.

32

Galindo-Leal, C. 1999. La gran región de Calakmul: Prioridades biológicas de conservación y propuesta de modificación de la Reserva de la Biosfera. Reporte Final a World Widlife Fund – México, México D.F. 40 pp. Gibson, L., B. Barrett y A. Burbidge. 2007. Dealing with uncertain absences in habitat modelling: a case study of a rare ground-dwelling parrot. Diversity and Distributions. 13: 704-713. Gómez de Silva H., A. Oliveras de Ita y R. A. Medellín. 2005. Amazona albifrons. Vertebrados superiores exóticos en México: diversidad, distribución y efectos potenciales. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México. Bases de datos SNIB-CONABIO. Proyecto U020. México. D.F. Guisan, A. y J. P. Theurillat. 2000. Equilibrium modelling of alpine plant distribution and climate change: how far can we go? Phytocoenologia. 30 (3-4): 353-384. Hanski, I. 1999. Metapopulation ecology. Oxford University Press, Oxford, UK. Herrera-Silveira, J. A., F. A. Comín y L. Capurro. 2005. Los usos y abusos de la zona costera en la Península del Yucatán. En: Rivera, A.E., G. Villalobos-Zapata, M. F. Rosado y A. I. Azuz (Eds.). El manejo costero en México. Univ. Autónoma de Campeche-SEMARNAT-CEYTS. Quintana Roo, México. pp. 387-396. Hertwig, S. T. y O. Seehausen. 2014. Diversity versus disparity and the role of ecological opportunity in a continental bird radiation. Journal of Biogeography. Early view. Hobson, K. A. y E. Bayne. 2000. Effects of forest fragmentation by agriculture on avian communities in the southern boreal mixed woods of western Canada. Wilson Bulletin. 112: 373-387. Howell, S. N. G. y S. Webb. 1995. A guide to the birds of Mexico and northern Central America. Oxford Univ. Press, London, UK. Jhonson, D. H. 2001. Habitat fragmentation effects on birds in grasslands and wetlands: A critique of our knowledge. Great Plains Research. 11: 211-231. Juniper, T. y M. Parr. 1998. Parrots. A guide to parrots of the world. Yale Univ. Press, London, UK. Kellman, M. y R. Tackaberry. 1999. Tropical environments: the functioning and management of tropical ecosystems. Routledge, London.

33

Lieske, D. J., D. A. Fifield y C. Gjerdrum. 2014. Maps, models, and marine vulnerability: Assessing the community distribution of seabirds at-sea. Biological Conservation. 172: 15-28. Lopez de Casenave, J., L. Marone, P. A. Camus y E M. Jaksic. 2007. Escalas. Capítulo 12. En: Ecología de comunidades. 2a. edición Jaksic, E M. y L. Marone), Ediciones Universidad Católica de Chile, Santiago, 336 pp. Lord, J. M. y D. A. Norton. 1990. Scale and the spatial concept of fragmentation. Conservation Biology. 4: 197-202. Luck, G. W., P. G. Spooner, D. M. Watson, S. J. Watson y M. E. Saunders. 2014. Interactions between almond plantations and native ecosystems: Lessons learned from north-western Victoria. Ecological Management & Restoration. 15 (1): 4-15. Macías-Caballero, C. M., E. E. Iñigo y E. Enkerlin-Hoeflich. 2000. Proyecto para la conservación, manejo y aprovechamiento sustentable de los Psitácidos en México. Serie PREP10 Instituto Nacional de Ecología, Secretaría del Medio Ambiente Recursos Naturales y Pesca, México, D.F. Macías-Caballero, C. M. y E. E. Iñigo-Elías. 2003. Evaluación del estado de conservación actual de las poblaciones de loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en México. Informe final del proyecto AS002. Apoyado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). MacArthur, R. H. y E. O. Wilson. 1967. The theory of island biogeography. Princeton University Press, Princeton, USA. MacKinnon, B. 2005. Birds of Yucatan Peninsula. Amigos de Sian Ka’an, AC. Cancún, Quintana Roo, México. Manning, A. D., D. B. Lindenmayer y H. A. Nix. 2004. Continua and Umwelt: novel perspectives on viewing landscapes. Oikos. 104: 621-628. Marín-Togo, M. C., T. C. Monterrubio-Rico, K. Renton, Y. Rubio-Rocha, C. MacíasCaballero, R. Cancino-Murillo, y J. M. Ortega-Rodríguez. 2012. Reduced current distribution of Psittacidae on the Mexican Pacific coast: potential impacts of habitat loss and capture for trade. Biodiversity and Conservation. 21: 451-473.

34

Marini, M. Â., M. Barbet-Massin, L. E. Lopes y F. Jiguet. 2010. Predicting the occurrence of rare Brazilian birds with species distribution models. J. Ornithol. 151: 857-866. Marone L, J. Lopez de Casenave y V. R. Cueto. 2001. Historia natural local y ciencia ecológica

universal:

los

sistemas

semillas-granívoros

en

desiertos

de

Sudamérica y Norteamérica. Pp. 678–679. En: Primack R, Rozzi R, Feinsinger P, Dirzo R y Massardo F (eds) Fundamentos de conservación biológica: perspectivas latinoamericanas. Fondo de Cultura Económica, México DF. Martín, B. 2006. Estudio sobre la fragmentación de los hábitats de la Red Natura 2000 afectados por el PEIT (Plan Estratégico de Infraestructuras y Transporte). Tesis de Licenciatura. Universidad Politécnica de Madrid. Madrid. McIntyre, S. y G. W. Barrett. 1992. Habitat variegation, an alternative to fragmentation. Conservation Biology. 6: 146-147. McIntyre, S. y R. J. Hobbs. 1999. A framework for conceptualizing human effects on landscapes and its relevance to management and research models. Conservation Biology. 13:1282-1292. Meynard, C. N. y J. F. Quinn. 2007. Predicting species distributions: a critical comparison of the most common statistical models using artificial species. Journal of Biogeography. 34: 1455-1469. Miller, P. M. y J. B. Kauffman. 1998. Seedling and sprout response to slash-and-burn agriculture in a tropical deciduous forest. Biotropica. 30(4): 538-546. Monterrubio-Rico, T. C., L. E. Villaseñor-Gómez, M. C. Marín-Togo, E. A. LópezCórdova, B. Fabian-Turja y V. Sorani-Dalbón. 2007. Distribución histórica y actual del loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en la costa central del pacífico Mexicano, ventajas y limitaciones en el uso de GARP en especies bajo fuerte presión de tráfico. Ornitología Neotropical. 18: 263-276. Monterrubio-Rico, T. C., K. Renton, J. M. Ortega-Rodríguez, A. Pérez-Arteaga y R. Cancino-Murillo. 2010. The Endangered yellow-headed parrot Amazona oratrix along the Pacific coast of Mexico. Oryx. 44: 602-609. Monterrubio-Rico, T. C., M. A. De Labra-Hernández, J. M. Ortega-Rodríguez, R. Cancino-Murillo y J. F. Villaseñor-Gómez. 2011. Distribución actual y potencial de

35

la guacamaya verde en Michoacán, México. Rev. Mex. Biodiv. vol.82 (4): 13111319. Morales-Pérez, L. 2005. Evaluación de la abundancia poblacional y recursos alimenticios para tres géneros de psitácidos en hábitats conservados y perturbados de la costa de Jalisco, México. Tesis de maestría, Posgrado en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. Morimoto, D. C., M. A. Frankel, M. Hersek y F. E. Wasserman. (en línea). 2012. Forest Fragmentation Effects on Ovenbird Populations in the Urban Region of Eastern Massachusetts,

USA.

Urban

Habitats.

7

(1).

(consultado 17de abril de 2013). Murcia, C. 1995. Edge effects in fragmented forest: implications for conservation. Tree 10 (2): 58-62. Naughton-Treves, L. 1996. Predicting patterns of crop damage by wildlife around Kibale National Park, Uganda. Cons. Biol. 12: 156-168. Navarro-Sigüenza, A. G. y A. T. Peterson. (en línea). 2007. Amazona xantholora (loro yucateco) residencia permanente. Distribución potencial. Extraído del proyecto CE015: Mapas de las aves de México basados en WWW. Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, UNAM y University of Kansas, Museum of Natural History. Financiado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad

(CONABIO).



(consultado 18 de febrero de 2012). Newmark, W. D. 1991. Tropical Forest Fragmentation and the Local Extinction of Understory Birds in the Eastern Usambara Mountains, Tanzania. Conservation Biology. 5 (1): 67-78. Ochoa-Gaona, S. 2001. Traditional land-use systems and patterns of forest fragmentation in the highlands of Chiapas, Mexico. Environmental Management. 27 (4): 571–586.

36

Ochoa, S. 2005. El proceso de fragmentación de los bosques de los altos de Chiapas y su efecto sobre la diversidad florística. Tesis de Doctorado. Facultad de Ciencias. UNAM. 169 pp. Ochoa-Gaona S., F. Hernández-Vázquez, B. H. J. De Jong y F. D. Gurri-García. 2007. Pérdida de diversidad florística ante un gradiente de intensificación del sistema agrícola de roza-tumba-quema: un estudio de caso en la selva Lacandona, Chiapas, México. Bol.Soc.Bot.Méx. 81: 65-80. Ortega-Huerta, M. y A. T. Peterson. 2008. Modelado de nichos ecológicos y predicción de distribuciones geográficas, comparación de seis métodos. Revista Mexicana de Biodiversidad. 79: 205-216. Ortiz-Catedral, L., M. E. Hauber y D. H. Brunton. 2013. Growth and survival of nestlings in a population of red-crowned parakeets (Cyanoramphus novaezelandiae) free of introduced mammalian nest predators on Tiritiri Matangi Island, New Zealand. New Zealand Journal of Ecology. 37: 370-378. Pellissier, L., M. Anzini, L. Maiorano, A. Dubuis, J. Pottier, P. Vittoz y A. Guisan. 2013. Spatial predictions of land-use transitions and associated threats to biodiversity: the case of forest regrowth in mountain grasslands. Applied Vegetation Science. 16 (2): 227-236. Pérez-Salicrup, D. 2004. Forest types and their implications. In: Turner II, B.L., J. Geoghegan y D. Foster (Eds.), Integrated Land-change Science and Tropical Deforestation in the Southern Yucatán: Final Frontiers. Oxford University Press, Oxford, pp. 63-80. Peterson, R. T. y E. L. Chalif. 1998. Aves de México: guía de campo. Diana. México, D.F. Peterson, A. T. 2001. Predicting species' geographic distributions based on ecological niche modeling. Condor. 103:599-605. Peterson, A. T., M. A. Ortega-Huerta, J. Bartley, V. Sánchez-Cordero, J. Soberón, R. H. Buddemeier y D. R. B. Stockwell. 2002a. Future projections for Mexican faunas under global climate change scenarios. Nature. 416: 626-629. Peterson, A. T., L. G. Ball y K. P. Cohoon. 2002b. Predicting distributions of Mexican birds using ecological niche modelling methods. Ibis. 144 (1): 27-32.

37

Peterson, A. T., M. Papeş y M. Eaton. 2007. Transferability and model evaluation in ecological niche modeling: a comparison of GARP and Maxent. Ecography. 30 (4): 550-560. Peterson, A. T y C. M. Ammann. 2013. Global patterns of connectivity and isolation of populations of forest bird species in the late Pleistocene. Global Ecology and Biogeography. 22 (5): 596-606. Peña-Becerril, J. C., A. Monroy-Ata, F. J. Álvarez-Sánchez y Ma. S. Orozco-Almanza. 2005. Uso del efecto de borde de la vegetación para la restauración ecológica del bosque tropical. Revista Especializada en Ciencias Químico-Biológicas. 8 (2): 9198. Phillips, S. J., R. P. Anderson y R. E. Schapire. 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling. 190: 231-259. Phillips, S. J. y M. Dudík. 2008. Modeling of species distributions with Maxent: new extensions and a comprehensive evaluation. Ecography. 31: 161-175. Plasencia Vázquez, A. H. y G. Escalona Segura. 2012. Nuevo registro del loro frente blanca (Amazona albifrons) para la Isla de Cozumel, Quintana Roo, México. Huitzil. 13 (1): 43-46. Porter-Bolland, L., A. P. Drew y C. Vergara-Tenorio. 2006. Analysis of a natural resources management system in the Calakmul Biosphere Reserve. Landsc. Urban Plan. 74: 223-241. Pozo-Motuy, G. 2006.Efecto del uso del suelo sobre la configuración del paisaje, la distribución y la abundancia del mono aullador negro (Aloutta pigra) en el municipio de Balancán, Tabasco. Tesis de Maestria. INECOL, Xalapa, Veracruz. 56 pp. Renner, I. W. y D. I. Warton. 2013. Equivalence of MAXENT and Poisson Point Process Models for Species Distribution Modeling in Ecology. Biometrics. 69 (1): 274-281. Renton, K. y E. E. Iñigo. 2003. AS001: Evaluación del estado actual de las poblaciones de loro corona lila (Amazona finschi) en México. Reporte Final a Conabio, México. Renton K. y T. C. Monterrubio-Rico. 2005. Ficha técnica de Ara macao. En: Escalante, P. (compilador). "Fichas sobre las especies de Aves incluidas en el Proyecto de

38

Norma Oficial Mexicana PROY-NOM ECOL-2000. Parte 2". Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Bases de datos SNIB-Conabio. Proyecto W042. México. D.F. Reyes-Hernández, H., S. Cortina-Villar, H. Perales-Rivera, E. Kauffer-Michel y J. M. PatFernández.

2003.

Efecto

de

los

subsidios

agropecuarios

y

apoyos

gubernamentales sobre la deforestación durante el período 1990-2000 en la región de Calakmul, Campeche, México. Investigaciones Geográficas. 51: 88106. Ricketts, T. H. 2001. The matrix matters: effective isolation in fragmented landscapes. The American Naturalist. 158: 87-99. Ridgely, R. S. 1981. The current distribution and status of mainland Neotropical parrots. Pp 233- 384 En: Conservation of New World Parrots: Proceedings of the ICBP Parrot Working Group Meeting, St Lucia 1980, R. F. Pasquier (ed). Smithsonian Institution Press/ICBP Technical Publication No 1. Ríos-Muñoz, C. A. y A. G. Navarro-Sigüenza. 2009. Efectos del cambio de uso de suelo en la disponibilidad hipotética de hábitat para los psitácidos de México. Ornitología Neotropical. 20: 491-509. Rivera-Ortíz, F. A., K. Oyama, C. A. Ríos-Muñoz, S. Solórzano, A. G. Navarro-Sigüenza y M. Del C. Arizmendi. 2013. Habitat characterization and modeling of the potential distribution of the Military Macaw (Ara militaris) in Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad 84: 1200-1215. Roy Chowdhury, R. y B. L. Turner II. 2006. Reconciling agency and structure in empirical analysis: smallholder land use in the southern Yucatán, Mexico. Ann. Assoc. Am. Geogr. 96 (2): 302-322. Sampaio, E. V. S. B., I. H. Salcedo y J. B. Kauffman.1993. Effect of different fire severities on coppicing of Caatinga vegetation in Sierra Talhada, PE, Brazil. Biotropica. 25 (4): 452-460. Skutsch, M., J. F. Mas, G. Bocco, B. Bee,b, G. Cuevas y Y. Gao. (en línea). 2014. Deforestation and land tenure in Mexico: A response to Bonilla-Moheno et al. Land Use Policy (2014), (consultado 10 abril de 2014).

39

Snyder, N. F. R., S. E. Koenig, J. Koschmann, H. A. Snyder y T. B. Johnson. 1994. Thick-billed parrot releases in Arizona. The Condor. 96: 845-862. Snyder, N., McGowan, P., Gilardi, J. y A. Grajal (eds.) 2000. Parrots. Status Survey and Conservation Action Plan 2000–2004. IUCN, Gland, Switzerland and Cambridge, UK. 180 pp. Source, H. A. 1996. Population responses to habitat fragmentation: Statistical power and the random sample hypothesis. Oikos. 76 (2): 235-242. Sparks, J. y T. Soper. 1990. Parrots a natural history. Facts on File. Nueva York, USA. 239 pp. Stephens, S.E., D. N. Koons, J. J. Rotella y D. W. Willey. 2004. Effects of habitat fragmentation on avian nesting success: a review of the evidence at multiple spatial scales. Biological Conservation. 115: 101-110. Stockman, A. K., D. A. Beamer y J. E. Bond. 2006. An evaluation of a GARP model as an approach to predicting the spatial distribution of non-vagile invertebrate species. Diversity and Distributions. 12: 81-89. Stockwell, D. y I. R. Noble. 1992. Induction of sets of rules from animal distribution data: A robust and informative method of data analysis. Math. Comput. Simul. 33: 385390. Stoleson, S .H. y S. R. Beissinger. 1997. Hatching asynchrony in parrots: boon or bane for sustainable use? en: J. R. Clemmons; R. Buchholz (ed.). Behavioral Approaches to Conservation in the Wild, Cambridge Univ. Press, Cambridge, Mass. Pp. 157-180. Strubbe, D. y E. Matthysen. 2007. Invasive ring-necked parakeets Psittacula krameri in Belgium: habitat selection and impact on native birds. Ecography. 30: 578-588. Thies, C. y T. Tscharntke. 1999. Landscape structure and biological control in agroecosystems. Science. 285: 893-895. Turner II, B. L, J. Geoghegan y D. Foster. (Eds). 2004. Integrated Land-change Science and Tropical Deforestation in the Southern Yucatán: Final Frontiers. Oxford University Press, Oxford. Valdés, A. 2011. Modelos de paisaje y análisis de fragmentación: de la biogeografía de islas a la aproximación de paisaje continuo. Ecosistemas. 20 (2): 11-20.

40

Vester, H. F. M., D. Lawrence, J. R. Eastman, B. L. Turner II, S. Calme, R. Dickson, C. Pozo y F. Sangerman. 2007. Land change in the Southern Yucatán and Calakmul Biosphere Reserve: effects on habitat and biodiversity. Ecological Applications. 17: 989-1003. Villard, M. A. 1998. On forest-interior species, edge avoidance, area sensitivity, and dogmas in avian conservation. Auk. 115: 801-805. von Uexküll, J. 1926. Theoretical biology. Kegan Paul, Trench, Trubner & Co. Ltd., UK. Waltert, M., A. Mardiastuti y M. Mühlenberg. 2005. Effects of deforestation and forest modification on understorey birds in Central Sulawesi, Indonesia. Bird Conservation International. 15: 257-273. Warren, D. L. y S. N. Seifert 2011. Ecological niche modeling in Maxent: the importance of model complexity and the performance of model selection criteria. Ecological Applications. 21: 335-342. Whittaker, R.H. 1972. Evolution and measurement of species diversity. Taxon. 21:213251. Wiens, J. A. 1989. Spatial scaling in ecology. Functional Ecology. 3: 385-397. Wilcove, D. S., C. H. McLellan y A. P. Dobson. 1986. Habitat fragmentation in the temperate zone. En: Conservation Biology. The Science of Scarcity and Diversity, ed. M. E. Soul6. Sinauer Associates, Sunderland, Massachusetts, pp. 237-256. Wisz, M. S., R. J. Hijmans, J. Li, A. T. Peterson, C. H. Graham, A. Guisan y NCEAS Predicting Species Distributions Working Group. 2008. Effects of sample size on the performance of species distribution models. Diversity and Distributions. 14: 763-773. Wright, T. F., C. A. Toft, E. Enkerlin-Hoeflich, J. Gonzalez-Elizondo, A. RodríguezFerraro, M. Albornoz, F. Rojas-Suárez, V. Sanz, S. R. Beissinger, A. Trujillo, A. V. Berovides, A. X. Gálvez, A. T. Brice, K. Joyner, J. Eberhard, J. Gilardi, S. E. Koenig, S. Stoleson, P. Martuscelli, J. M. Meyers, K. Renton, A. M. Rodríguez, A. C. Sosa-Asanza, F. J. Vilella y J. W. Wiley. 2001. Nest poaching in Neotropical parrots. Conservation Biology. 15: 710-720. Zuckerberg, B. y W. F. Porter. 2010. Thresholds in the long-term responses of breeding birds to forest cover and fragmentation. Biological Conservation. 143: 952-962.

41

Capítulo 2. Relative abundance of parrots throughout the Yucatan Peninsula: implications for their conservation.

Este capítulo está aceptado para su publicación en la revista The Wilson Journal of Ornithology (Anexo 2).

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RRH: Plasencia-Vázquez and Escalona-Segura • Parrots´abundances on the Yucatan Peninsula

RELATIVE ABUNDANCE OF PARROTS THROUGHOUT THE YUCATAN PENINSULA: IMPLICATIONS FOR THEIR CONSERVATION

ALEXIS HERMINIO PLASENCIA-VÁZQUEZ1 and GRISELDA ESCALONA-SEGURA¹

¹El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Libramiento Carretero Campeche Km 1.5, Av. Rancho, Polígono 2-A, Parque Industrial de Lerma, C.P. 24500. San Francisco de Campeche, Campeche, México; e-mail: [email protected] ; [email protected]

ABSTRACT.─ Information on species abundances of members of the Family Psittacidae (parrots) is scarce. We determined relative abundances of parrots in nine areas of the Yucatan Peninsula; six sampled during the years 2011-2012, and three during 20082010. We counted parrots on 360 plots, and calculated relative abundance and constructed dominance - diversity graphs. Six species were identified in the study areas: Amazona albifrons, Aratinga nana, Amazona xantholora, Amazona autumnalis, Amazona oratrix and Pionus senilis. The southern Yucatan Peninsula harbored the highest number of species. Overall, A. nana was the most abundant species, although in the southern portion of the peninsula A. albifrons was dominant. Using the abundance values obtained in this research, we can begin to identify and establish new priority sites

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for parrot conservation within the Yucatan Peninsula, and develop new proposals for conservation and sustainable management practices in the region.

Keywords: bird, Campeche, conservation, Psittaciformes, protected areas, Quintana Roo, Yucatan

The Family Psittacidae (parrots) is represented by 22 species in Mexico of which six are endemic (Juniper and Parr 1998). Many of these species are distributed in the lowlands of the Pacific slopes, Gulf of Mexico (Howell and Webb 1995), and Yucatan Peninsula (Mackinnon 2005). This family of birds is one of the most globally threatened due primarily to habitat loss and the pet trade (Cantú et al. 2007). Many species are poorly known because gathering population estimates and range data is logistically difficult, often because of the inaccessibility of their distribution areas (Martin et al. 2012). Consequently, their ecology is still poorly known and basic natural history information is lacking (Forshaw 2006).

The acquisition of this information is a prerequisite for

determining threats, monitoring population trends, and evaluating conservation and management actions to be taken (Masello and Quillfeldt 2002). In a number of studies the relationship between parrot population density and the characteristics of the habitat in which they are located has been identified (e.g., Marsden et al. 2003, Montes and Verhelst 2011). However, several parrot species make local migrations in search of new feeding areas (Bjork 2004), so it is important for us to better understand the changes in abundance values among the different seasons (Politil and Rivera 2005). Population estimates have been conducted in other studies to understand

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the variation in the abundance values as a measure of the impact of different natural or anthropogenic factors on the parrots (Marsden and Whiffin 2003, Ovando Ovando 2009). Ríos Muñoz and Navarro Sigüenza (2009) estimated the potential reduction in the distribution of 22 Mexican parrot species, and predicted a 15-86% decrease in the distribution for most parrot species due to habitat loss. Wild populations of most Mexican parrots species show a decrease in abundance (Macías-Caballero et al. 2000, Ovando Ovando 2009) and between 65,000 to 78,500 parrots are captured each year for the illegal pet trade (Cantú et al. 2007). However, few studies on parrot populations in Mexico have been carried out and most studies have been conducted on either the Pacific side (e.g., López Córdova 2004, Fabian-Turja 2004, Téllez García 2008, Álvarez Jara 2010) or on the coastal plains of the Gulf of Mexico (e.g., De Labra et al. 2010). The Yucatan Peninsula is an important area for parrot conservation in Mexico as it supports eight of the species present in the country (Mackinnon 2005). Among these species is Amazona oratrix, which is one of the most endangered in Mexico (CantúGuzman et al., 2007). Also found on the Peninsula, are Amazona xantholora, which is endemic to the Yucatan Peninsula Biotic Province) and Amazona albifrons, A. xantholora, and A. nana which have wide distributions across almost the entire Yucatan Peninsula region (Forshaw 2010). Other species such as A. autumnalis, A. farinosa, P. haematotis, and P. senilis can be seen only in the southern Yucatan near the border with Guatemala and Belize (Howell and Webb 1995). It is important to note that Ara macao is considered extirpated from the Yucatan Peninsula with the last reliable records from 1941 (Berlanga-Cano et al. 2000, Escalona-Segura et al. 2010).

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The Yucatan Peninsula has undergone major landscape transformations since ancient times with impacts caused by the Mayan culture (Rico -Gray and Garcia Franco 1991) and later with the opening of forest for agriculture and livestock grazing (Escalante - Semerena and Aroche -Reyes 2000). Such changes have continued today with the rapid loss of tropical forests in the region, mostly due to the demand for pasture for extensive cattle grazing (Diaz- Gallegos et al. 2010). The forests are the primary habitat for parrots their loss is been regarded as one of the majors factors that affect their populations. From an ecological point of view, it is important to know changes in abundances, both in time and in space. Historical data on the abundance of parrots in the Yucatan Peninsula are few, making it difficult to determine the current status of their populations (e.g., Macías-Caballero and Íñigo-Elías 2003, Cepeda González 2012). For these reasons, the aim of this research is to give estimations of the relative abundance of parrot species on different areas of the Yucatan Peninsula, Mexico.

METHODS The research was conducted in the Mexican portion of the Yucatan Peninsula Biotic Province, which includes the states of Campeche, Quintana Roo, and Yucatan (Barrera 1962). In the Yucatan Peninsula, the climate is subhumid tropical, the average temperature is 24.6 ° C with marked seasonality where the rainy season is in JuneNovember and rainfall is generally above 1500 mm. (SEMARNAP et al. 2000). The Yucatan Peninsula is divided into two areas. This subdivision is based on the vegetation physiognomy change within the northwest of the Peninsula, where the

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deciduous and subdeciduous vegetation prevail, and the southeast where the subhumid and humid vegetation prevail (Espinosa et al. 1999). Although the Yucatan Peninsula has little topographic variation (Lugo-Hubp et al., 1992) it has a gradient of species diversity from south to north. The base of the peninsula contains more species, which gradually decreases towards the north end (Galindo-Leal 1999). The southern Yucatan Peninsula receives the highest precipitation in the region (White and Darwin 1995), and it is the area with largest tracts of nonfragmented tropical forests (Orellana - Lanza et al. 2009). These are suitable conditions for many parrot species. We point counts for parrots during 2011 and 2012 in six areas: El Tablón locality in February 2011 (18º 11' 47.853" N, -90º 25' 0.768" W), Campeche; Reserva de la Biosfera Sian Ka'an in March 2011 (19º 43' 35.817" N, -87º 48' 23.8356" W), Quintana Roo; Reserva de la Biosfera Los Petenes in May 2011 (20º 5' 5.967" N, -90º 22' 44.4792" W), Campeche; Área de Protección de Flora y Fauna Otoch Ma’ax Yetel Kooh in June 2011 (20º 39' 46.7706" N, -87º 38' 27.4086" W), Yucatán-Quintana Roo; in the Palizada village surroundings in July 2011 (18º 19' 50.736" N, -92º 3' 33.0474" W), Campeche and Tigre Grande locality in March 2012 (19º 42' 19.1982" N, -89º 2' 24.3414" E), Yucatan. We gathered data between 2008-2010 in the areas surrounding Silvituc, Campeche in October 2008 (18° 36' 32.1294" N, -90° 24' 26.3268" W), Chunkanán, Campeche in June 2009 (20° 12' 20.1348" N, -90° 16' 40.4718" O) and Conhuás locality, Campeche in June 2010 (18° 32' 33.8712" N, -89° 55' 49.1808" W). These areas were selected to ensure all species reported for the peninsula were studied (Fig. 1).

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We conducted counts from sunrise ca. 0530 to about 1000, as different authors have shown that activity levels in parrots increases during this time (Salinas-Melgoza and Renton 2005). The unlimited radius point count (Hutto et al. 1986) was used at each site with points separated by 250 m. On each sampling day, we surveyed 10 plots located in 22 sites. In each plot all individuals seen or heard were recorded during 10 min of observation at each site. Parrots were counted visually and vocally (Pizo and Simao 1997). We minimized the probability of double counts by excluding flocks that appeared in the same direction as a flock already recorded and lost from sight (Chapman et al. 1989). The same methodology was used in all 14 sites. Total counts were performed on 360 plots. In general, counts were conducted during the breeding season for all parrot species, except for the Silvituc area. Fig. 1. Survey locations for counts in the Yucatan Peninsula. 1: Palizada, Palizada, Campeche, 2: El Tablón locality, Candelaria, Campeche, 3: Conhuás, Calakmul, Campeche, 4: Silvituc, Champotón, Campeche, 5: Tigre Grande locality, Yucatán; 6: Biosphere Reserve Sian Ka'an, Quintana Roo; 7: Biosphere Reserve Los Petenes, Campeche, 8: Chunkanán, Campeche, 9: Wildlife Protected Area Otoch Ma'ax Yetel Kooh, Yucatán.

We conducted counts from sunrise ca. 0530 to about 1000, as different authors have shown that activity levels in parrots increases during this time (Salinas-Melgoza and Renton 2005). The unlimited radius point count (Hutto et al. 1986) was used at each

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site with points separated by 250 m. On each sampling day, we surveyed 10 plots located in 22 sites. In each plot all individuals seen or heard were recorded during 10 min of observation at each site. Parrots were counted visually and vocally (Pizo and Simao 1997). We minimized the probability of double counts by excluding flocks that appeared in the same direction as a flock already recorded and lost from sight (Chapman et al. 1989). The same methodology was used in all 14 sites. Total counts were performed on 360 plots. In general, counts were conducted during the breeding season for all parrot species, except for the Silvituc area. To calculate the relative abundance we used the equation: A = Ni / Nt * 100, where Ni = number of individuals of a species i, Nt = total number of individuals of all species studied (Ramírez-Villarroel 1994). Although estimating the species relative abundance is basic, it represents informative data for ecologist and conservation biologists (Gaston and Spicer 1998; Gatson 2003). In order to compare patterns of species abundance between different areas, we developed Whittaker or rankabundance curves (Whittaker 1965). A rank abundance curve is used to display relative species abundance, and is a way to visualize and compare species richness and species evenness.

RESULTS We recorded six out of eight parrot species for the Yucatan Peninsula, these were: A. albifrons, A. xantholora, A. autumnalis, A. oratrix, A. nana and P. senilis. Aratinga nana and A. albifrons were located in all areas. Amazona xantholora was only absent in Palizada and Silvituc. Pionus senilis and A. oratrix were only found in El Tablón and

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Palizada respectively. The greatest concentration of species occurs in the southern Yucatan Peninsula near the borders with Guatemala and Belize. In total, 1526 individuals were recorded: 796 A. albifrons, 484 A. nana, 91 A. xantholora, 81 A. autumnalis, 66 A. oratrix and eight P. senilis. The highest numbers of A. albifrons individuals were found in Conhuás, while the largest number of A. nana was found in Chunkanán (Table 1). In general, the most abundant species was A. nana and the least common was P. senilis (Table 2). Aratinga nana is more abundant in the central and northern areas of the Peninsula, while in the south is A. albifrons. In Conhuás the highest value for species abundance was reached, with A. albifrons dominant in this area (Table 2). Although A. albifrons is one of the most abundant species, it appeared in the tail of rank abundance curves in the Biosphere Reserve Sian Ka'an and Los Petenes (Fig. 2). In general, the curves showed evenness regarding the abundances (Fig. 2), since there is the same ratio of dominant species (upper curves) and rare species (lower curves). The curve that was obtained with information on El Tablón is less steep. In this area there is a more balanced distribution of the species abundances.

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Table 1. Areas surveyed for parrots on the Yucatan Peninsula, Mexico. Position and dispersion statistics (mean ± standard error, number of plots for each sampling area (n). Area/Species A. albifrons

A. xantholora

A. nana

A. autumnalis

A. oratrix

P. senilis

─

8

El Tablón

7

6

10

8

n= 30

0.23± 0.11

0.20±0.10

0.33±0.14

0.27±0.12

R. B. Sian

5

26

39

─

─

─

n= 50

0.10±0.05

0.52±0.19

0.78±0.18

Los Petenes

7

25

139

─

─

─

0.18±0.09

0.85±0.24

3.48±0.45

Otoch

24

8

26

─

─

─

n= 40

0.60±0.25

0.20±0.14

0.65±0.29

Palizada

127

─

13

6

66

─

n= 30

4.23±1.46

0.43±0.32

0.20±0.20

2.20±0.70

Silvituc

64

18

66

─

─

n= 30

2.13±1.34

0.60±0.28

2.20±1.94

Chunkanán

80

9

191

─

─

─

n= 50

1.60±0.60

0.18±0.11

3.82±0.89

Conhuás

473

5

29

1

─

─

n= 60

7.88±2.14

0.08±0.05

0.48±0.26

0.02±0.02

Tigre grande

9

3

19

─

─

─

n= 30

0.30±0.13

0.10±0.06

0.63±0.32

n= 40

─

51

0.27±0.12

Table 2. Relative abundance (RA) for parrot species in two regions of the Yucatan Peninsula. A. albifrons (Aal), A. xantholora (Axa), A. nana (Ana), A. autumnalis (Aau), A. oratrix (Aor) and P. senilis (Pse). Southern Yucatan RA

Palizada

(%)

El

Conhuás

Northern and Central Yucatan Silvituc

Tablón

Tigre

R. B.

Los

Grande

Sian

Petenes

Chunkanán

Otoch

Aal

59.91

17.95

93.15

43.24

29.03

7.14

3.89

28.57

41.38

Axa

0

15.38

0.98

0

9.68

37.14

18.89

3.21

13.79

Ana

6.13

25.64

5.68

12.16

61.29

55.71

77.22

68.21

44.83

Aau

2.83

20.51

0.2

44.59

0

0

0

0

0

Aor

31.13

0

0

0

0

0

0

0

0

Pse

0

20.51

0

0

0

0

0

0

0

Fig. 2. Dominance-diversity curves of A. albifrons (Aal), A. nana (Ana), A. xantholora (Axa), A. autumnalis (Aau), A. oratrix (Aor), and P. senilis (Pse) found in different areas within the Yucatan Peninsula. 52

DISCUSSION In Mexico, population studies of parrots have focused on the Pacific slope, however, few compare population abundances between areas (e.g., Macías-Caballero and Iñigo-Elías 2003, Téllez García 2008). Therefore, this research constitutes the first analysis of this kind conducted in the Yucatan Peninsula and the main results are that parrot populations vary in their relative abundances and dominant species vary between areas within the same biogeographical region. In general, the most abundant species tend to be the generalists; while those with more limited requirements such as those living in the forest interior or the ones relatively more sensitive to habitat loss, are less abundant, which is consistent with other studies (e.g. Téllez-García 2008, De Labra et al. 2010). Our survey areas had neither the same sorts of conservation practices being implemented, nor the same types of vegetation. For example, in Palizada, loss of vegetation cover has been more intense and there is further fragmentation while other areas such as Conhuás, maintains larger forested areas. The more fragmented landscapes allow greater visibility and identification of species, while in forested and better conserved areas the opposite occurs. For this reason, detectability may influence the number of individuals located and must be taken into account when making comparisons between areas. However, flocks of several species (e.g., A. albifrons, A. xantholora, and A. nana) in the Yucatan Peninsula tend to be large and noisy, which increases the detectability regardless of the type area where they are located (Quinn 1981). The dominant parrot species of the Yucatan Peninsula were A. nana and A. albifrons. Amazona albifrons, in particular, has suffered from decades of plunder to the

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pet trade and for this reason it is the species second-most frequently rescued from the hands pet dealers in Mexico (Cantú et al. 2007). The presence of large populations of this species in the Yucatan Peninsula makes this region a site with great potential for the conservation of A. albifrons in Mexico. Similarly, Aratinga nana has been described as widely distributed in the Yucatan Peninsula (Howell and Webb 1995) so it is expected that their relative abundance values are higher in most of the sampled areas, given their ability to exploit a variety of habitats, including areas highly disturbed by anthropogenic action. Palizada harbors the highest number of individuals of A. oratrix for all of Mexico (Macias - Caballero and Iñigo - Elias 2003). This species is one of the most endangered and the situation is critical because of habitat loss and its high value in the illegal pet trade, given its ability to mimic sounds and words (Cantu et al. 2007). In Palizada, despite the loss of much of its vegetation cover and highly fragmented forests, we confirmed that A. oratrix still maintain populations with high abundance. For this reason, this area has been identified as a priority for conservation in Mexico (Macias - Caballero et al. 2000, Macias - Caballero and Iñigo - Elías 2003). Unfortunately, illegal pet trade activities still remain in the area as reported by local people who also showed a large number of species as pets in local homes (pers. obs). Due to this situation, we recommend that surveillance be strengthened and sites with high parrot abundance be better controlled, particularly in those outside the boundaries of the Protected Area Laguna de Términos. For species with lower abundance values, in specific localities, it is possible that the characteristics of the sampled habitats do not allow for the establishment of large

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populations, and only a small number of individuals live in the area permanently or seasonally. There is evidence that some species of parrots move locally (Renton and Salinas - Melgoza 2002, Bjork 2004), mainly due to fluctuations in the availability of food resources throughout the year (Renton 2001). Most parrots found in the Yucatan Peninsula are permanent residents, however, for some species there is little evidence of their status and residence in the region. In the case of A. farinosa, there is only one report of a nest, recorded by O. Gómez-Garduño in 2006 (pers. comm.). Amazona farinosa and P. haematotis were not located in the sampled areas. Both species are more likely to be found in protected areas and, based on their historical distribution, they should have been found in El Tablón, Conhuás or Palizada. In El Tablón, the most protected sites still maintain tropical humid forest with tall trees and it is harder to detect birds that are moving around the canopy. The surroundings of Conhuás hold some areas with well-preserved forests, and there are some records of this species in the area, particularly near the archaeological site of Calakmul. These species might not have been detected because they are in very small numbers and would require a greater sampling effort. In Palizada, forested areas have been seriously disrupted and only forest fragments remain within the agricultural matrix or are associated with large areas of aquatic vegetation (Villalobos -Zapata et al. 2010). As such, the area does not provide habitat-dependent parrots with their optimal habitat conditions. Another possible reason for not finding these species, particularly A. farinosa, is because of regional movements between the Belize and the Guatemalan border with Mexico (Bjork 2004). The Yucatan Peninsula should be considered an area of great importance for the protection and conservation of parrots in Mexico, even though, only 36% of Mexico’s

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parrot species live there. Habitat loss and the illegal pet trade are the main causes of the decline of populations of parrots (Marin -Togo et al. 2012). Since 2008, the Mexican government has banned the capture of all species of parrots (DOF 2008). Parrot conservation efforts cannot be based only on the establishment of natural protected areas, because even such areas are susceptible to illegal trade, and some species migrate hundreds of kilometers. Most of survey areas are in or near a protected area, however, poachers easily access and remove wildlife because the staff dedicated to monitoring and protecting them is not large enough. We need to explore other forms of in situ conservation and it is important to involve the local human communities, since often the main predators of these birds are associated with these settlements. Studies should be conducted on different environmental aspects associated with the areas having the highest incidence of human activities. These studies should integrate local people to raise their awareness in protecting the parrots and the control of illegal wildlife trafficking. Furthermore, we must continue to make regular, repeated visits to the areas, to check if parrot populations are maintained, and to detect fluctuations in their abundances. The abundance values obtained in this study can allow for the establishment of new priority sites for parrot conservation in Mexico and development of new proposals for conservation and sustainable management in the Yucatan Peninsula. Areas located in the southern portion of the Yucatan Peninsula should be given a greater attention as they are home to the largest number of species and are experiencing the greatest increase in the loss of vegetation cover (Turner II et al. 2004). Especially in Palizada, the local community, government, NGOs, and academic institutions should promote

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conservation actions in the shortest possible time, as the degradation of the forests in this area has been significant in the last decades, and this area hosts abundant populations of critically endangered species such as A. oratrix.

ACKNOWLEDGMENTS We appreciate the generous support of CONACyT given through student grant 239499 and research grant 21467. Thanks to J. del C. Puc, M. C. Aguirre, E. V. Chan, G. Quintal, and all the people who gave us their services as guides, and their cooperation during field work. We thank the people from CONANP who supplied their installations, and access permits, the El Tablón commissioner, and the local people in Candelaria, Campeche. Finally, we want to express our acknowledgement to Y. Ferrer-Sánchez and to the manuscript reviewers for their suggestions and comments.

LITERATURE CITED Álvarez Jara, M. 2010. Ecología y distribución potencial de la familia Psittacidae en una zona de transición templado-tropical en el Bajo Balsas, Michoacán. Thesis. Universidad Michoacana de San Nicólas de Hidalgo. Morelia, México. Barrera, A. 1962. La Península de Yucatán como provincia biótica. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural 23: 71-105. Berlanga-Cano, M., P. Wood, J. Salgado-Ortíz and E. M. Figueroa Esquivel. 2000. Calakmul, AICA 171. Pp. 110-111 in Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves en México (M. C. Arizmendi and L. Márquez Valdelamar, eds.). CIPAMEX. Bjork, R. D. 2004. Delineating pattern and process in tropical lowlands: Mealy Parrot migration dynamics as a guide for regional conservation planning. Thesis. Oregon State University, Corvallis, Oregon, USA.

57

Cantú, G. J. C., M. E. Sánchez, M. Grosselet and J. Silva. 2007. Tráfico ilegal de pericos en México. Una evaluación detallada. Defenders of Wildlife, México. Carrascal, L. M., J. A. Díaz and M. Ruiz. 1989. Detectabilidad visual de aves en censos desde coche. Ardeola 36: 210 - 214. Cepeda González, M. F. 2012. Monitoreo para conservación: ensamble de aves de la Reserva de la Biosfera Ría Lagartos.

El Colegio de la Frontera Sur.

San

Francisco de Campeche, Campeche, México. Chapman, C. A., L. J. Chapman and L. Lefebvre. 1989. Variability in parrot flock size: possible functions of communal roosting. Condor 91: 842 - 847. De Labra, M. A., P. Escalante, T. C. Monterrubio Rico and R. Coates-Estrada. 2010. Hábitat, abundancia y perspectivas de conservación de psittacidos en la reserva de Los Tuxtlas, Veracruz, México. Ornitologia Neotropical 21: 599 - 610. Díaz-Gallegos, J. R, J. F. Mas and A. Velázquez. 2009. Patterns and trends of deforestation of tropical forest in southeast Mexico. Singapore Journal of Tropical Geography 31: 180 - 196. D.O.F. 2008. Artículo 60 Bis 2 de la Ley General de Vida Silvestre. Diario Oficial de la Federación. Escalante-Semerena, R. and F. Aroche-Reyes. 2000. El sector forestal mexicano: paradojas de la explotación de un recurso natural. Facultad de Economía. UNAM, México. Escalona-Segura, G., J. Salgado Ortiz, J. Vargas Soriano and J. A. Vargas Contreras. 2010. Aves. Pp: 346-352 in: La Biodiversidad en Campeche: Estudio de Estado (G. J. Villalobos-Zapata and J. Mendoza Vega, eds.). Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), Gobierno del Estado de Campeche, Universidad Autónoma de Campeche, El Colegio de la Frontera Sur. Espinosa D., J. J. Morrone, C. Aguilar and J. Llorente. 1999. Hacia una clasificación natural de las provincias biogeográficas mexicanas. Informe final del Proyecto Q054. Fabian-Turja, M. B. 2004. Abundancia relativa y características de anidación de loros del género Amazona en la costa de Michoacán. Thesis. Universidad Michoacana de San Nicólas de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.

58

Forshaw, J. M. 2006. Parrots of the World: An Identification Guide. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. Galindo-Leal, C. 1999. La gran región de Calakmul: prioridades biológicas de conservación y propuesta de modificación de la Reserva de la Biosfera. Reporte Final a World Widlife Fund – México, México D.F. Gaston, K. J. and J. I. Spicer. 1998. Biodiversity: an introduction. Blackwell Science, Oxford, UK. Howell, S. N. G. and S. Webb. 1995. A guide to the birds of Mexico and northern Central America. Oxford Univ. Press, London, UK. Hutto, R. L., S. M. P. Letschet and P. Hendricks. 1986. A fixed-radius point count method for nonbreeding and breeding season use. Auk 103: 593 - 602. Juniper, T. and M. Parr. 1998. Parrots. A guide to parrots of the world. Yale Univ. Press, London, UK. López Córdova, E. A. 2004. Distribución, abundancia relativa y uso de hábitat del perico frentinaranja (Aratinga canicularis) en la Región de la Costa de Michoacán. Thesis. Universidad Michoacana de San Nicólas de Hidalgo, Morelia, Michoacán, Mexico. Lugo-Hubp, J., J. F. Acevedes-Quesada and R. Espinosa-Pereña. 1992. Rasgos geomorfológicos mayores de la Península de Yucatán. Revista Mexicana de Ciencias Geológicas 10: 143 - 150. Macías-Caballero, C., E. E. Iñigo Elías and E. C. Enkerlin Hoeflich. 2000. Proyecto de Recuperación de Especies Prioritarias: Proyecto Nacional para la Conservación, Manejo y Aprovechamiento Sustentable de los Psitácidos de México. Instituto Nacional de Ecología/SEMARNAP, México DF. Macías-Caballero, C. M. and E. E. Iñigo-Elías. 2003. Evaluación del estado de conservación actual de las poblaciones de loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en México. Informe final del proyecto AS002. Apoyado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). MacKinnon, B. 2005. Birds of Yucatan Peninsula. Amigos de Sian Ka’an, AC. Cancún, Quintana Roo, México.

59

Marín-Togo, M. C., T. C. Monterrubio-Rico, K. Renton, Y. Rubio-Rocha, C. MacíasCaballero, R. Cancino-Murillo and J. M. Ortega-Rodríguez. 2012. Reduced current distribution of Psittacidae on the Mexican Pacific coast: potential impacts of habitat loss and capture for trade. Biodiversity and Conservation 21: 451 - 473. Marsden, S. J., M. Whiffin, L. Sadgrove, and P. R. Guimarães Jr. 2003. Bird community composition and species abundance on two inshore islands in the Atlantic forest region of Brazil. Ararajuba 11: 181-187. Marsden, S. J. and M. Whiffin. 2003. The relationship between population density, habitat position and habitat breadth within a Neotropical forest bird community. Ecography 26: 385-392. Martin, L. J., B. Blossey and R. Ellis. 2012. Mapping where ecologists work: biases in the global distribution of terrestrial ecological observations. Frontiers in Ecology and the Environment 10: 195 - 201. Masello, J. F. and P. Quillfeldt. 2002. Chick growth and breeding success of the Burrowing Parrot. Condor 104: 574 - 586. McNaughton, S. J. 1968. Structure and function in California grassland. Ecology 49: 962 - 972. Montes, M. A. and J. C. Verhelst. 2011. Tamaño poblacional y uso de hábitat del perico paramuno (Leptosittaca branikii) en la reserva natural El Mirador, Génova, Quindío. Conservación Colombiana 14: 38 - 48. Morales-Pérez, L. 2005. Evaluación de la abundancia poblacional y recursos alimenticios para tres géneros de psitácidos en hábitats conservados y perturbados de la costa de Jalisco, México. Thesis. Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. Orellana-Lanza, R., C. Espadas-Manrique, C. Conde-Álvarez and C. Gay-García. 2009. Atlas escenarios de cambio climático en la Península de Yucatán. Centro de Investigación

Científica

de

Yucatán,

A.C.

Mérida,

Yucatán,

México.

http://www.cambioclimatico.yucatan.gob.mx/atlas-cambio-climatico/index.php (accessed 2 October 2012). Ovando Ovando, E. E. 2009. Distribución actual y abundancia relativa de dos especies de psitácidos (Aratinga canicularis y Amazona auropalliata) en la vertiente del

60

Pacífico de Chiapas. Thesis. Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México. Peterson, R. T. and E. L. Chalif. 1998. Aves de México: guía de campo. Diana. México, D.F. Pizo, M. A. and I. Simao. 1997. Daily variation in activity and flock size of two parakeet species from southeastern Brazil. Wilson Bulletin 109: 343 - 348. Politi, N. and L. O. Rivera. 2005. Abundance and distribution of parrots along the elevational gradient of Calilegua National Park, Argentina. Ornitologia Neotropical 16: 43 - 52. Quinn, T. J. 1981. The effect of group size on the transect estimators of abundance. Studies in Avian Biology 6: 502 - 508. Ramírez-Villarroel, P. 1994. Estructura de las comunidades de peces en lagunas costeras de la isla de Margarita, Venezuela. Ciencias Marinas 20: 1-16. Renton, K. 2001. Lilac-crowned Parrot diet and food resource availability: resource tracking by a parrot seed predator. Condor 103: 62 - 69. Renton, K. and A. Salinas-Melgoza. 2002. Amazona finschi (Sclater 1864) (Loro corona lila). Pp. 343-344 in Historia Natural de Chamela (Noguera, F. A., J. H. VegaRivera, A. N. García-Aldrete and M. Quesada-Avendaño, eds.). Instituto de Biología, UNAM. Rico-Gray, V. and J. G. García-Franco. 1991. The Maya and the vegetation of the Yucatan Peninsula. Journal of Ethnobiology 11: 135 - 142. Salinas-Melgoza, A. and K. Renton. 2005. Seasonal variation in activity patterns of juvenile Lilac-crowned Parrots in tropical dry forest. Wilson Bulletin 117: 291 295. Secretaría de Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca (SEMARNAP)Subsecretaría de Recursos Naturales, Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI)-Dirección General de Geografía (eds.) and Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)-Instituto de Geografía (comp.). 2000. Inventario Forestal Nacional 2000-2001. Escala 1:250 000. Secretaría de Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca (SEMARNAP),

61

Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI), Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), Distrito Federal, México. Tella, J. L., A. Rojas, M. Carrete, and F. Hiraldo. 2013. Simple assessments of age and spatial population structure can aid conservation of poorly known species. Biological Conservation 167: 425 - 434. Téllez García, L. 2008. Abundancia relativa y características del hábitat de anidación del loro

cabeza

amarilla

(Amazona

oratrix)

en

diferentes

condiciones

de

conservación de la vegetación. Thesis. Universidad Michoacana de San Nicólas de Hidalgo, Morelia, Michoacan, México. Turner II, B. L., J. Geoghegan and D. R. Foster (Eds.). 2004. Integrated land-change science and tropical deforestation in the Southern Yucatán: Final Frontiers. Oxford University Press, Oxford, UK. Villalobos-Zapata, G. J. and J. Mendoza Vega (Coord.). 2010. La Biodiversidad en Campeche: Estudio de Estado. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio), Gobierno del Estado de Campeche, Universidad Autónoma de Campeche, El Colegio de la Frontera Sur, México. White, D. A and S. P. Darwin. 1995. Woody vegetation of tropical lowland deciduous forests and Mayan ruins in the north-central Yucatan Peninsula, Mexico. Tulane Studies in Zoology and Botany 30: 1 - 25. Whittaker, R. H. 1965. Dominance and diversity in the land plant communities. Science 147: 250 - 261.

62

Capítulo 3. Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas. Este capítulo está aceptado en la revista Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) y se publicará en el volumen 30, número 3, que aparecerá en diciembre de 2014 (Anexo 3).

63

MODELACIÓN DE LA DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA POTENCIAL DE DOS ESPECIES

DE

PSITACIDOS

NEOTROPICALES

UTILIZANDO

VARIABLES

CLIMÁTICAS Y TOPOGRÁFICAS

POTENTIAL

GEOGRAPHICAL

TWO NEOTROPICAL PARROT

DISTRIBUTION SPECIES

USING

MODELING CLIMATIC

OF AND

TOPOGRAPHIC VARIABLES

DISTRIBUCIÓN POTENCIAL DE PSITÁCIDOS NEOTROPICALES

Alexis Herminio Plasencia-Vázquez1, Griselda Escalona-Segura¹ y Ligia Guadalupe Esparza-Olguín¹

¹El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Unidad Campeche. Av. Rancho Polígono 2A, Ciudad Industrial de Lerma, C.P. 24500. San Francisco de Campeche, Campeche, México; [email protected], [email protected], [email protected]

64

RESUMEN Las variables climáticas y topográficas influyen en la selección del hábitat y en las tasas demográficas de muchas especies, por lo que son utilizadas para generar modelos de distribución geográfica potencial. En este estudio se identificó a las variables climáticas y topográficas más importantes en la generación de la distribución geográfica potencial del loro yucateco (Amazona xantholora) y el loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en la Península de Yucatán. Los modelos se generaron utilizando MaxEnt (algoritmo basado en la Máxima Entropía). Se emplearon los registros de presencia obtenidos de diferentes bases de datos disponibles de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP) y de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR). Se realizaron 100 réplicas de los modelos por especie y se seleccionó como el mejor modelo el que representa el valor de la mediana. Para obtener un mapa de presencia/ausencia se aplicaron diferentes líneas de corte a este mejor modelo. Para validar el modelo se utilizaron registros de presencia y ausencia tomados en expediciones de campo posteriores. Para determinar las variables que contribuían más en la generación de los modelos se seleccionaron las de mayor aporte en el Jackknife de variables con los datos del AUC, el porcentaje de contribución de cada una y las curvas de respuesta. Amazona oratrix se distribuye potencialmente en la porción suroeste de la Península de Yucatán. Amazona xantholora está ausente en las áreas donde se localiza A. oratrix y se localiza en gran parte de la Península, incluyendo la Isla de Cozumel. La variable con mayor aporte al modelo de A. oratrix fue la temperatura promedio del trimestre más seco, mientras que para A. xantholora fueron el modelo digital de elevación y la precipitación de los trimestres más lluvioso y más frío. Para ninguna de las dos

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especies se observa una relación directa entre el gradiente de vegetación que se establece entre la porción norte y sur de la Península y el área de distribución geográfica potencial. El conocimiento particular sobre los factores ambientales que influyen en la distribución geográfica potencial de estas especies puede ser muy útil para acciones de conservación y para la evaluación futura de los cambios que estas puedan sufrir. Palabras clave: Factores abióticos, loros, modelos de distribución de especies, nicho ecológico, Psittacidae.

ABSTRACT Topographic and climatic variables affect demographic rates and habitat selection of many species, so these variables are useful for generating potential distribution models. In this research, the most important topographic and climatic variables were identified for the generation of Yucatan parrot (Amazona xantholora) and Yellow-headed Parrot (Amazona oratrix) potential geographical distribution model in the Yucatan Peninsula. Models were generated using MaxEnt (algorithm based on Maximum Entropy). The presence records used were obtained from different available data bases from The National Commission of Natural Protected Areas (CONANP) and El Colegio de la Frontera Sur. One hundred replicas of models per species were developed and the best model selected is representing the median value. Different thresholds were applied to the best model in order to obtain a presence/ absence map. Presence and absence records taken from field work were used to validate the model. To know which of the variables contributed the most in the models generation, the ones with greater

66

contribution in the variables Jackknife with the AUC data and because of the contribution percentage of each one, were selected. Amazona oratrix is potentially distributed in the southwestern portion of the Yucatan Peninsula. Amazona xantholora is present around much of the Peninsula, including the Cozumel Island, but it is absent within the areas where A. oratrix is located. The variable with greater contribution to A. oratrix model was the average temperature of the driest quarter, while for A. xantholora were the digital elevation model and the precipitation of the wettest and coldest quarters. For none of the two species it is observed a direct relationship between vegetation gradient established within the northern and southern of the Peninsula, and the potential geographical distribution area. The particular knowledge about the environmental factors that influence the potential geographical distribution of these species can be useful for conservation actions and for future evaluation of the changes that such distribution might suffer. Keywords: Abiotic factors, ecological niche, species distribution models, parrots, Psittacidae.

INTRODUCCIÓN Las variables climáticas y topográficas se han utilizado para generar modelos de distribución potencial (Marini et al. 2010, Kreakie et al. 2012) ya que se ha demostrado que la temperatura, la precipitación y la topografía afectan tanto la selección del hábitat como las tasas demográficas de especies (Davies et al. 2007, Green 2010). En este caso con el uso de variables climáticas, los algoritmos que estiman la distribución potencial de las especies con registros de solo presencia, identifican las áreas con

67

características climáticas similares a los sitios en donde previamente han sido observadas la especies (Fischer et al. 2001). Se puede además incluir otros factores ambientales como la cubierta de vegetación y los usos de suelo (Contreras-Medina et al. 2010), los cuales son considerados como factores directos que determinan la presencia de las especies, pero se ha determinado que las variables climáticas y topográficas pueden ser variables condicionantes en la ocurrencia por sí solas (Davies et al. 2007, Mota-Vargas et al. 2013). Asimismo, en función del problema global del cambio climático que indica que los cambios en el clima (representado por variables como la temperatura y la precipitación) producen cambios en la distribución y abundancia de las especies de aves, se requiere hacer análisis de los efectos de las variables climáticas en los patrones de ocurrencia de las especies (Green 2010, Harris et al. 2014). Los psitácidos son uno de los grupos de aves más amenazados en México, debido principalmente a la pérdida del hábitat y a la fuerte presión del tráfico de mascotas (Cantú-Guzmán et al. 2007). En México, se han realizado varios estudios para conocer la distribución potencial original y sus cambios en el tiempo por los usos de suelo para especies de loros, pericos y guacamayas utilizando el algoritmo genético para la producción de reglas (GARP, Genetic Algorithm for Rule Set Production) (RíosMuñoz & Navarro-Sigüenza 2009, Monterrubio-Rico et al. 2010, Monterrubio-Rico et al. 2011). Estos estudios coinciden en que existe una pérdida del área de distribución de los psitácidos mexicanos. Sin embargo, este algoritmo no tiene incorporado un procedimiento para la selección de las variables más importantes durante la generación de la distribución geográfica potencial de las especies (Elith 2000). Esta información

68

permitiría reconocer los requerimientos ecológicos y ambientales de las especies de psitácidos, información que actualmente es aún muy limitada y específica para algunas regiones o para un número reducido de especies en áreas muy localizadas. En un futuro cercano, los psitácidos también se pudieran ver afectados por los efectos de los cambios climáticos, que pudieran causar extinciones locales, variaciones en las áreas de distribución y recambio de especies (Peterson et al. 2002). Ante estas amenazas, es necesario conocer cuáles factores ambientales influyen más sobre la distribución de las diferentes especies, para poder determinar en cuáles regiones del país pudieran verse más afectadas. Una zona importante para la conservación de los psitácidos en México es la Península de Yucatán, que alberga ocho de las especies presentes en el país (Mackinnon 2005). Entre estas especies está el loro cabeza amarilla Amazona oratrix, que está incluida en la NOM-059-2010 como en peligro de extinción (SEMARNAT 2010) y su situación es crítica por la pérdida del hábitat y por su elevado valor en el mercado ilegal de mascotas (Cantú-Guzmán et al. 2007). En Palizada, en el estado de Campeche, esta especie alcanza uno de los valores más elevados de abundancia relativa en todo México (Macías-Caballero & Iñigo-Elías 2003). En la Península también está presente el loro yucateco Amazona xantholora, que es una especie endémica de la Provincia Biótica Península de Yucatán. Sin embargo, todavía se conoce poco a nivel regional sobre las variables ambientales que influyen en la distribución de estas especies. Por ello, el objetivo de este trabajo es identificar las variables climáticas y topográficas más importantes en la

69

distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos en la Península de Yucatán, México mediante modelación con el algoritmo MaxEnt.

MATERIAL Y MÉTODOS El presente estudio generó la distribución geográfica potencial de dos de las especies de psitácidos que habitan en la Península de Yucatán, el loro yucateco (A. xantholora) y el loro cabeza amarilla (A. oratrix) (MacKinnon 2005). La distribución potencial se generó con los registros de presencia reportados en el Atlas de las aves de México (Navarro-Sigüenza et al. 2003), las bases de datos de la Comisión Nacional para la Conservación y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) (http://www.conabio.gob.mx/), ORNISnet (http://www.ornisnet.org/) y los datos del Museo de la Biodiversidad Maya de la Universidad Autónoma de Campeche (CEDESU-UAC). Además, se incluyeron registros de los proyectos: Aviturismo en comunidades del estado de Campeche (2011), Monitoreo de aves durante la construcción, operación y mantenimiento de la línea de transmisión eléctrica Escárcega-Xpujil, en los Municipios de Escárcega y Calakmul, Campeche (2011), ambos liderados por El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) y del plan eco-regional de las selvas Maya, Olmeca y Zoque 2003-2004; integración trinacional México-Guatemala-Belice; así como los registros de los censos realizados durante los años 2004 al 2009 en la Reserva de la Biosfera Ría Lagartos y los de Herrera-Herrera (2001), Gómez-Orduño (2006) y Puc-Cabrera (2008). La base de datos se constituyó por 147 registros de A. xantholora y nueve de A. oratrix, los cuales carecen de registros duplicados y estos fueron tomados entre los años de 1910 al 2009. Las capas climáticas que fueron utilizadas para generar los

70

modelos cubrieron un intervalo temporal desde el año de 1910 hasta 2009, las cuales contaron con un mayor número de estaciones que las utilizadas por WorldClim y reúnen 19 variables bioclimáticas derivadas de valores mensuales de precipitación y temperatura (Cuervo-Robayo et al. 2013). Los datos de clima son ampliamente utilizados en la modelación de distribuciones geográficas potenciales (ej. Rojas-Soto et al. 2012, Mateo et al. 2013), ya que permiten utilizar un mayor número de registros históricos de las especies obtenidos en diferentes años sin incurrir en incongruencias temporales entre los registros y las coberturas utilizadas para modelar. De esta manera la idea es que se pueden sustituir otros tipos de coberturas como la vegetación, que pueden limitar los análisis ya que requieren de registros más actualizados de las especies que se correspondan solo al año en que fueron elaboradas. Además, se utilizaron la altitud, la pendiente y el índice topográfico (http://gcmd.nasa.gov/records/GCMD_HYDRO1k.html)

como

variables

predictoras

indirectas. Para seleccionar estas variables se tuvo en cuenta que aunque la Península es un área con poca variación topográfica (Lugo-Hubp et al. 1992), la transición entre las zonas más húmedas y secas de la región ésta determinada por las dos unidades morfológicas principales que la componen. Las

capas

fueron

re-muestreadas

a

una

resolución

de

0,008333º

(aproximadamente 1 km²) utilizando el programa ArcView 3.2 (ESRI 1999) y se recortaron para delimitar el área de estudio. Para reducir la co-linealidad entre las 19 variables bioclimáticas y las tres topográficas, se realizó un análisis de correlación y se seleccionaron aquellas que presentaron valores de |r| < 0.7 (Dormann et al. 2012). Entre las variables altamente correlacionadas se utilizaron aquellas con las cuáles la

71

relación con los patrones de distribución de las aves se explicaban mejor o que tuvieran una relación más directa con las especies en estudio (Fitzpatrick et al. 2013). Se tuvo en cuenta que la variabilidad climática, determinada por las fluctuaciones durante los meses extremos (mayor o menor precipitación, temperaturas más o menos elevadas), puede limitar la reproducción de los loros, ya sea por un incremento en la depredación de los nidos o por disminuciones en la disponibilidad de alimento (Renton & SalinasMelgoza 2004). El desarrollo fenológico de las plantas que utilizan los loros para alimentarse depende de la lluvia, la temperatura y la radiación solar, que son los reguladores principales en la floración y desarrollo de los frutos (Villers et al. 2009). A la par, las fluctuaciones espacio-temporales en la disponibilidad de alimentos durante todo el año provocan que los loros utilicen diferentes áreas, al realizar un seguimiento de los recursos alimenticios (Renton & Salinas-Melgoza 2002, Renton 2009). Finalmente, se seleccionaron 11 variables ambientales para generar los modelos (Cuadro 1). Los mapas de distribución potencial fueron generados en el programa MaxEnt (Phillips et al. 2006) (http://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/), considerado como uno de los de mejor desempeño (Elith & Graham 2006). Además, se ha comprobado que con este programa se pueden obtener resultados relativamente adecuados con tamaños de muestra pequeños (ej. Hernandez et al. 2006, Pérez-García & Liria 2013). Durante la modelación se mantuvieron los parámetros predeterminados por el programa MaxEnt, como ha sido sugerido por Phillips et al. (2006) y validado en algunos estudios (ej. Phillips & Dudík 2008). Se realizaron 100 réplicas para cada modelo utilizando como método de remuestreo el bootstrap. El 30% de los registros históricos de A. xantholora se utilizó para la validación del modelo y el 70% restante

72

para generar el modelo. En el caso de A. oratrix como se tenían pocos registros históricos todos se usaron para correr el modelo.

Cuadro 1. Variables climáticas (Cuervo-Robayo et al. 2013) y topográficas (proyecto Hydro 1k)

empleadas para la modelación de la distribución potencial de Amazona

xantholora y Amazona oratrix en la Península de Yucatán.

Variables climáticas

Abreviaturas

Temperatura máxima promedio del periodo más cálido (°C)

Bio5

Temperatura promedio del trimestre más seco (°C)

Bio9

Temperatura promedio del trimestre más cálido (°C)

Bio10

Temperatura promedio del trimestre más frío (°C)

Bio11

Precipitación del trimestre más lluvioso (mm)

Bio16

Precipitación del trimestre más seco (mm)

Bio17

Precipitación del trimestre más cálido (mm)

Bio18

Precipitación del trimestre más frío (mm)

Bio19

Variables topográficas Modelo digital de elevación

H_DEMP

Pendiente

H_SLOPE

Índice topográfico (humedad)

H_TOPOIND

Con los valores del AUC de las 100 réplicas de los modelos de cada especie se construyeron histogramas de frecuencias y de esta manera se observó una tendencia

73

general de los datos hacia una distribución normal. Para comprobar estadísticamente esta tendencia se aplicó un test de Shapiro-Wilk con el programa Statistica 8.0. Para ambas especies se comprobó que los valores del AUC para los 100 modelos tienen una distribución normal: A. oratrix (W= 0,98; p= 0.12) y A. xantholora (W= 0.98; p=0.09). Dado este comportamiento, entre las 100 réplicas del modelo se seleccionó como el mejor el que representa el valor de la mediana, para evitar el efecto de los valores extremos. Debido a que el valor de la media coincide con la mediana para ambas especies, cualquiera de las dos medidas sería útil. Para obtener un mapa de presencia/ausencia se aplicaron diferentes líneas de corte a este mejor modelo. Estas se establecieron teniendo en cuenta cuatro de los algoritmos más utilizados y recomendados en la literatura: el de presencia mínima de los puntos de entrenamiento (minimum training presence, MTP), el 10 percentil (10 percentile training presence, 10P), la sensibilidad y especificidad equivalentes (equal training sensitivity and specificity, OC) y la de sensibilidad máxima de entrenamiento más especificidad (Maximum training sensitivity plus specificity, Max) (Liu et al. 2005). Para determinar la línea de corte con que se obtenía el mejor mapa binario se utilizó una matriz de confusión con los registros obtenidos para validación en campo, que es un método que se utiliza para medir el desempeño de los modelos (Fielding & Bell 1997). Con esta matriz se determinó la coincidencia entre los registros de validación y la predicción que hace el modelo sobre el espacio geográfico. De esta forma se comprueba si hay sobreestimación o una elevada omisión en los modelos obtenidos. Se comprobó cuántos de los registros de presencia y ausencia eran predicciones correctas. Además, se determinó la cantidad de falsos negativos (registros

74

de presencia predichos como ausencias) y los falsos positivos (registros de ausencia predichos como presencia). Para ello se utilizaron registros de presencia y ausencia de las especies, independientes de los utilizados para obtener los modelos, tomados en 12 expediciones de campo realizadas durante los años 2011 y 2012, en diferentes áreas de la Península. Las áreas seleccionadas para la validación en campo incluían sitios donde los modelos predecían ausencia y presencia de las especies. Además, se tuvieron en cuenta registros del monitoreo realizado en el año 2010 en la Reserva de la Biosfera Ría Lagartos. En cada área, se tomaron registros estableciendo10 puntos de conteo de radio ilimitado (Hutto et al. 1986) que se recorrían al amanecer entre la 05:30 y las 10:00, ya que en ese horario se incrementan los niveles de actividad de los loros neotropicales (Salinas-Melgoza & Renton 2005). También se tomaron registros dos horas antes de la puesta de sol, que es cuando se da un segundo pico de actividad de los loros, para ello se siguió el método de itinerario de censo según Blondel (1969). En total, para la validación en campo se utilizaron 149 registros de presencia y 50 registros de ausencia para A. xantholora y 50 y 150 registros respectivamente para A. oratrix. Para A. oratrix los registros obtenidos en el trabajo de campo superaron a los registros históricos. Para evaluar la contribución de las variables ambientales a la predicción de los modelos de cada especie se analizaron los resultados de dos vías que el programa MaxEnt utiliza: la estimación de los porcentajes de contribución relativa al modelo y los resultados de la prueba Jackknife. Se utilizaron los valores de resumen de los

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resultados de los 100 modelos, que contienen los valores de la media para todos los parámetros analizados. En el caso de la prueba de Jackknife se crean tres tipos de modelos. El primer tipo de modelo se construye con todas las variables excluyendo una variable ambiental, para determinar así como la variable excluida afecta al modelo. El siguiente modelo se crea usando cada variable ambiental de manera independiente, para observar cómo es su aporte individual al modelo general. Por último se construye un modelo usando todas

las

variables.

Entre

los

modelos

creados

con

las

variables

ambientales independientes, se seleccionó como la variable más importante aquella que tuviera un mayor aporte al modelo general. Entre los modelos creados excluyendo una de las variables ambientales, se seleccionó como la variable más importante aquella que al ser excluida provoque que el aporte de las demás variables al modelo sea menor. Para determinar la contribución relativa (%) de cada variable ambiental al modelo, en cada iteración del algoritmo de entrenamiento, se añade el aumento en la ganancia regularizada a la contribución de la variable correspondiente (Phillips et al. 2006). Al final del proceso de entrenamiento del modelo los valores de contribución de cada variable ambiental se convierten a porcentajes. Entre las diferentes variables ambientales, se seleccionaron como las de mayor aporte a los modelos aquellas cuya contribución relativa fuera mayor del 50%. En el caso de que ninguna variable cumpliera con esta condición, se seleccionaron como las más importantes las primeras que tuvieran los mayores porcentajes de contribución y que sumados alcanzaran más del 50%.

76

Para poder visualizar cómo es que las variables ambientales con mayor aporte influyen sobre la predicción del modelo se utilizaron las curvas de respuesta. Estas curvas muestran cómo afecta cada variable ambiental a la predicción de MaxEnt, teniendo en cuenta la probabilidad predicha de condiciones idóneas frente a los valores de cada variable ambiental. Se generan dos tipos de curvas, una en la que se toma una variable ambiental y se va variando su valor mientras las demás se mantienen constantes. Este método es efectivo cuando las variables ambientales son independientes unas de otras. Cuando las variables ambientales están fuertemente correlacionadas MaxEnt genera un segundo conjunto de curvas donde el modelo se construye solamente con la variable correspondiente (Phillips et al. 2006).

RESULTADOS El valor del AUC del mejor modelo de distribución geográfica potencial de A. xantholora, con los datos de entrenamiento, fue de 0.92; mientras que el de validación fue de 0.83. En el caso de A. oratrix, el valor del AUC fue de 0.99 con los datos de entrenamiento. Los modelos predicen con alta probabilidad la distribución de ambas especies. En relación a las líneas de corte, para A. oratrix coinciden los resultados para los cuatro algoritmos, mientras que para A. xantholora solo coinciden los valores en los algoritmos OC y Max (Cuadro 2). Para A. xantholora los mejores resultados se obtuvieron con el algoritmo MTP, ya que con los demás se subestima el área de distribución geográfica potencial de la especie y existe una menor coincidencia entre los registros de validación en campo y los resultados del modelo (Cuadro 3). Con A. oratrix, el 94% de los registros de

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presencia tomados en campo coinciden con la predicción del modelo, mientras que los de ausencia coinciden en un 100%. Amazona oratrix se distribuye potencialmente en la porción suroeste de la Península de Yucatán (Figura 1A). Amazona xantholora está ausente en las áreas donde se localiza A. oratrix y se localiza en gran parte de la Península, incluyendo la Isla de Cozumel (Figura 1B).

Cuadro 2. Valores de las diferentes líneas de corte evaluadas con cuatro algoritmos para obtener los modelos de distribución geográfica potencial de las especies Amazona oratrix y Amazona xantholora en la Península de Yucatán.

Algoritmo

Amazona xantholora

Amazona oratrix

MTP

0.10

0.43

10P

0.34

0.43

OC

0.41

0.43

Max

0.41

0.43

Para ambas especies, las variables con los mayores porcentajes de aporte a los modelos y las de mayor contribución por la prueba de Jackknife coincidieron (Cuadro 4, Figura 2). La variable ambiental con mayor aporte al modelo de A. oratrix fue la temperatura promedio del trimestre más seco, mientras que para A. xantholora fueron el modelo digital de elevación y la precipitación de los trimestres más lluvioso y más frío. La distribución geográfica potencial de A. oratrix parece estar mejor condicionada por variables de temperatura, mientras que la de A. xantholora por variables de

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precipitación y topográficas. El comportamiento de las variables ambientales es semejante para los dos tipos de curvas (Figura 3), lo cual demuestra que el proceso de eliminación de las variables correlacionadas fue efectivo y se logró la independencia entre las variables.

Cuadro 3. Matriz de confusión para las distintas líneas de corte establecidas con diferentes algoritmos para obtener los mapas de presencia/ausencia de Amazona xantholora en la Península de Yucatán.

Amazona xantholora Datos de campo Puntos de Ausencias (n=50)

Puntos de Presencias (n=149)

Predicción del modelo Algoritmo

Ausencia

Presencia

OC

50

0

MTP

50

0

Max

50

0

10P

50

0

OC

50

99

MTP

3

146

Max

50

99

10P

44

105

79

Fig. 1. Distribuciones geográficas potenciales de A. oratrix (A) y A. xantholora (B) en la Península de Yucatán, México obtenidas con el algoritmo de Máxima Entropía (MaxEnt).

Cuadro 4. Porcentaje de contribución relativa de las variables ambientales a los modelos de distribución geográfica potencial de Amazona oratrix y Amazona xantholora en la Península de Yucatán.

Especie/Variable bio10 bio11 bio16

bio17 bio18 bio19

A. xantholora A. oratrix

bio5

4.59

6.71

19.13

8.77

4.30

15.72 6.26

0

8.30

7.33

0.03

2.10

2.99

bio9

h_demp h_slopep h_topoindp

7.12

16.45

2.67

3.42

1.86 64.19

0.02

0

0

En la Península de Yucatán, A. oratrix se distribuye con preferencia en áreas donde las temperaturas son más elevadas durante la temporada seca (Figura 3). Por su parte, Amazona xantholora en la Península se localiza preferentemente en las áreas con una altitud superior a los 150 m, en las cuales las precipitaciones durante el

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trimestre más lluvioso estén por debajo de los 600 mm y durante el trimestre más frío oscilen entre los 50-200 mm (Figura 3).

Fig. 2. Resultado del Jackknife sobre la importancia de las variables considerando el área bajo la curva AUC con los datos de entrenamiento, en los modelos de distribución potencial de Amazona oratrix (A) y Amazona xantholora (B) en la Península de Yucatán, México.

81

82

Fig. 3. Curvas de respuesta de las variables ambientales utilizadas para generar los modelos de distribución geográfica potencial de Amazona oratrix (A-B) y Amazona xantholora (C-H) en la Península de Yucatán. Media de las 100 réplicas (rojo) +/desviación estándar (azul). Columna de la izquierda teniendo en cuenta el efecto de todas las variables y columna de la derecha teniendo en cuenta solo el valor de la variable correspondiente.

DISCUSIÓN Los modelos seleccionados para cada especie tuvieron un buen desempeño y se pueden considerar como robustos (Marmion et al. 2009). El uso de datos de solo presencia de las especies para obtener los modelos constituyó una ventaja, debido a que la obtención de datos reales de ausencia suele ser muy difícil y son menos probables de encontrar en las bases de datos con registros históricos (Galparsoro et al. 2009). Un problema serio para la modelación de la distribución de especies con modelos de solo presencia suelen ser los sesgos asociados al muestreo de los datos (Phillips et al. 2009). En este estudio se logró recopilar una cantidad de datos considerables de la especie A. xantholora, los cuales estaban bien distribuidos dentro del área de la Península, lo cual permitió generar un buen modelo. En el caso de A. oratrix, aun cuando los registros de presencia utilizados para modelar fueran pocos, de igual manera se obtuvo un modelo robusto, lo cual fue comprobado con los datos de validación tomados en campo. Se ha comprobado que el algoritmo MaxEnt funciona de manera adecuada para predecir zonas de presencia para especies para las que se cuenta con pocos registros (Pearson et al. 2007).

83

Otra fuente de error asociada a los modelos de solo presencia es el hecho de que al no contar con información confiable acerca de las ausencias la estimación de los errores de comisión se dificulta (Anderson et al. 2003). Aunque MaxEnt utiliza las pseudoausencias para la calibración del modelo, estas normalmente no son válidas para su uso en la evaluación (Peterson et al. 2011). De ahí la importancia de utilizar ausencias verdaderas para validar los modelos y determinar que tanto coinciden las predicciones del modelo con lo que se observa en el campo. El análisis del comportamiento de las réplicas de los modelos, según los valores del AUC, resultó ser una herramienta adecuada para la selección de los mejores. De esta manera se pudo distinguir cuál es la tendencia entre las réplicas y así determinar hacia donde apuntan la mayoría de los modelos, en función del tipo de distribución que sigan. La selección de los mejores modelos con MaxEnt es un punto crítico durante la modelación, ya que no se cuenta con un parámetro que de manera automática se pueda establecer para escoger el modelo más adecuado, como ocurre en el caso de otros algoritmos como GARP. En la literatura existen diversas vías que se han propuesto para la selección de los mejores modelos (ej. Baldwin 2009, Hoenes & Bender 2010, Fitzpatrick et al. 2013), las cuales son producto de la constante evolución debido a las críticas y a la rapidez con que se desarrollan las nuevas tendencias en el ámbito de la modelación de nicho ecológico y los modelos de distribución geográfica potencial (Warren & Seifert 2011, Royle et al. 2012, Yackulic et al. 2013). Pero a la fecha, es aún difícil justificar cuál de las metodologías propuestas es la más adecuada para seleccionar los mejores modelos con MaxEnt, ni bajo qué condiciones es más

84

propicio usar una u otra, ya que en primera instancia depende de los objetivos particulares de cada investigación (Peterson et al. 2011). Se comprobó que la distribución potencial de A. oratrix dentro de la Península de Yucatán está circunscrita a un área pequeña dentro del estado de Campeche. Se ha comprobado que los modelos realizados para especies de distribución restringida tienden a brindar mejores resultados que los desarrollados con especies de amplia distribución como A. xantholora (ej. Venier et al. 2004, Mateo et al. 2010). Aunque el área de presencia predicha para A. oratrix dentro de la Península de Yucatán coincide en su mayoría con la obtenida en los modelos realizados por Navarro & Peterson (2007) y Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza (2009), nuestra modelación la amplió por los alrededores de la porción este de la Laguna de Términos, lo cual se comprobó efectivamente durante las expediciones de validación en campo. En la porción suroeste de la Península de Yucatán, donde el modelo predice presencia de A. oratrix se encuentra ausente A. xantholora, lo cual se verificó durante las expediciones de validación en campo. El modelo ubica a A. xantholora en gran parte del territorio de la Península, que incluye las áreas más secas de la zona noroeste del estado de Yucatán (menos de 600 mm de precipitación como promedio anual) (Orellana-Lanza 2009) y algunas de las zonas más húmedas de la porción sur. Está ausente en algunas zonas con mayor pluviosidad de la región, entre ellas las pertenecientes a la sub-región Candelaria, que presenta valores muy altos de precipitación promedio anual, entre 1700 y 1800 mm (CONAGUA 2006). La variabilidad climática que presenta la Península de Yucatán, que se refleja a través del gradiente de precipitación que va del sureste (áreas más húmedas) al

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noreste (áreas más secas) (White & Darwin 1995), es una de las razones por las que se pueden realizar este tipo de estudios en la península. Este gradiente es detectable por la transición de vegetación desde la selva baja en el norte a la selva alta en el sur (Orellana-Lanza 2009). Por ejemplo, en la región de Calakmul, Campeche se aprecia la transición de las zonas húmedas a las secas, particularmente de ambos lados de la meseta de Zoh-Laguna (18° 35' 24.54" N, 89° 26' 59.28" W) (Martínez & Galindo-Leal 2002). Para ninguna de las dos especies se observa una relación directa entre este gradiente de vegetación y el área de distribución geográfica potencial.

Amazona

xantholora se localiza potencialmente tanto en áreas de selva baja en la porción norte de la Península, como en áreas de selvas de tierras húmedas en el sur. Mientras que, A. oratrix solo se localiza en una pequeña porción de las áreas ocupada por selvas más húmedas. Con relación a las variables topográficas, a escala de país, la Península de Yucatán se ha descrito como una región de poco contraste en la altitud (Lugo-Hubp et al. 1992). Pero, al hacer un análisis a escala de la Península, ésta se divide en dos unidades morfológicas principales: la primera está ubicada en el norte y en ella predominan las planicies; la segunda aparece en el sur donde las planicies alternan con lomeríos de hasta 400 m.s.n.m. Nuestros resultados indican que las características de las dos unidades morfológicas principales que componen la Península marcan una diferencia que puede afectar los patrones de distribución de los psitácidos en el área cuando se hacen estudios a escalas locales. Además, los valores más elevados de altitud dentro de la Península sólo alcanzan los 400 m.s.n.m. (Lugo-Hubp et al. 1992) y en general la mayoría de las especies de loros se han documentado por debajo de los

86

500 m.s.n.m. (Ríos-Muñoz 2002); lo cual hace de la Península un sitio con características apropiadas desde el punto de vista altitudinal para el desarrollo de este grupo. Amazona oratrix tiene una distribución más restringida dentro de la Península y solo una variable de las que utilizamos para este trabajo tiene un aporte significativo en la construcción del modelo, ya que las condiciones ambientales bajo las cuales se desarrolla la especie están mejor definidas en la pequeña área que ocupa (Mateo et al. 2011). Para esta especie, la temperatura promedio en el trimestre más seco parece determinar su presencia en la región y en las zona donde el modelo predice su presencia se alcanzan los valores más elevados de temperatura dentro de la Península. Temperaturas superiores a 26.8 °C se localizan hacia el Golfo de México, en el Estado de Campeche, siendo las más elevadas en Laguna de Términos y Ciudad del Carmen (Orellana-Lanza 2009) y justamente en los alrededores de estas áreas es donde se ha verificado la presencia de esta especie. Amazona oratrix se puede localizar en selva cadaducifolia y semicaducifolia, así como en bosque de ribera (Collar et al. 1992). Estas formaciones vegetales están presentes en otras áreas de la Península de Yucatán, en las cuáles no se tienen reportes de este loro ni se encontró durante los trabajos de validación en campo. Estas pruebas apoyan que A. oratrix requiere de hábitats muy cálidos para vivir, que solo encuentra en la porción suroeste de la Península. De igual manera, su presencia en esta área también puede estar determinada por otros factores de tipo ambiental o histórico que no se tuvieron en cuenta durante este estudio. Si se hubiese contado con un mayor número de registros históricos de la especie, de diferentes años, se hubiesen

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podido utilizar variables de vegetación para la obtención de los modelos. Además, se hubiesen podido integrar las variables de vegetación con variables que caracterizaran a factores tales como la degradación del hábitat, los usos del suelo y la captura para el mercado ilegal de psitácidos, las cuales afectan a las poblacionales de loros. En el caso de A. xantholora sucede lo contrario a A. oratrix y un mayor número de variables aportan de manera considerable al modelo. Esta especie ocupa potencialmente gran parte del territorio de la Península y entre las áreas que el modelo predice su ausencia están las pertenecientes a la sub-región Candelaria, que es la zona de mayor precipitación pluvial de la Península de Yucatán (CONAGUA 2006). La precipitación ha sido considerada como un factor crítico que regula la productividad de los ecosistemas (Svoray & Karnieli 2010) y para esta especie la precipitación del trimestre más lluvioso y frío constituyen un factor limitante para su distribución en aquellas áreas donde alcanzan sus máximos valores. Con otras especies del género Amazona se ha comprobado que las variaciones interanuales en la precipitación afectan el éxito reproductivo (Renton & Salinas-Melgoza 2004). Amazona xantholora puede estar evitando las

áreas de la Península con

mayores valores de precipitación, en las cuales pueden darse mayores fluctuaciones interanuales (Márdero et al. 2012). La especie puede tener preferencia por aquellas áreas con niveles de pluviosidad más estables, donde no se den cambios bruscos en la abundancia o escasez de frutos, que pueden provocar fluctuaciones en las densidades y tasas de mortalidad de especies frugívoras (Wright et al. 1999, Renton & SalinasMelgoza 2004). Además, la distribución potencial de A. xantholora en la Península se favorece en áreas que no superan los 300 m de altitud, lo cual concuerda con lo

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reportado para la mayor parte de los psitácidos mexicanos que están distribuidos en tierras bajas (Howell & Webb 1995). Se ha comprobado que la altitud es uno de los factores más importantes que influyen en la distribución de los seres vivos, por lo que los patrones altitudinales de la diversidad están recibiendo cada vez más atención (Rahbek 2005). La información particular generada para cada especie puede apoyar la planeación, ejecución y evaluación de acciones de conservación, ya que el conocimiento sobre los factores que influyen en la distribución de las especies es de importancia para los investigadores y administradores de la vida silvestre (Baldwin 2009). Se considera que la información generada en nuestro trabajo puede contribuir en la evaluación de los posibles cambios que pueden sufrir las áreas de distribución de estos psitácidos en la Península de Yucatán a partir de las modificaciones esperadas bajo condiciones de cambio climático, para las próximas décadas. Se prevé en los próximos años una disminución de las lluvias anuales cerca de algunas áreas de la costa de la Península, que irán estabilizándose hacia el centro y con un aumento significativo de la precipitación hacia la zona occidental (Márdero et al. 2012). Estos cambios en las condiciones climáticas irán modificando el entorno de los hábitats de los loros en la Península,

provocando cambios en la fenología de las

especies vegetales de las cuales se alimentan. A mediano o largo plazo, las áreas de distribución de los psitácidos en la región se irán modificando y en dependencia del grado de tolerancia de estas especies a los cambios, su distribución podrá contraerse o expandirse a nuevas áreas. En la medida que en el futuro se obtengan registros de los loros dentro de la Península se podrán realizar nuevos modelos que permitan actualizar

89

los rangos de distribución de estas especies, ya que los que se obtuvieron en este estudio solo dan una descripción temporal de sus patrones de distribución en la región.

AGRADECIMIENTOS A J. del C. Puc, M. C. Aguirre, E. Victoria Chan, G. Quintal, M. L. Palomo y a todas las personas que brindaron sus servicios como guías en el trabajo de campo. Al personal de las áreas protegidas: Reservas de la Biosfera Sian Ka'an y Los Petenes, Parque Nacional Arrecifes de Cozumel, Fundación de Parques y Museos de Cozumel, Reserva de la Biosfera de los Petenes, Áreas de Protección de Flora y Fauna Otoch Ma'ax Yetel Kooh y Laguna de Términos. A los habitantes de los ejidos El Tablón, Arroyo Negro, Dos Lagunas, Divorciados, Pantera y Tigre Grande. A todos los que facilitaron registros de los loros y pericos en la Península de Yucatán: B. MacKinnon, A. Navarro-Sigüenza, C. Cáceres, J. Salgado, C. Macías y J. Vargas Soriano. A Y. Ferrer-Sánchez, O. R. Rojas Soto, E. Martínez Meyer, C. A. Ríos Muñoz, K. Renton, L. G. Esparza, D. Denis Ávila y A. T. Peterson por sus comentarios. Al CONACyT por el apoyo económico brindado a través de la beca 239499 y 21467. A los revisores del manuscrito por sus sugerencias y comentarios.

LITERATURA CITADA Anderson, R. P., D. Lew & A. T. Peterson. 2003. Evaluating predictive models of species’ distributions: Criteria for selecting optimal models. Ecological Modelling, 162: 211-232. Baldwin, R. A. 2009. Use of maximum entropy modeling in wildlife research. Entropy, 11: 854-866.

90

Blondel, J. 1969. Méthodes de dénombremente des populations d’ecologie. In: Lamotte, M.

& F.

Bourliere

(Eds.).

Problemes

d'ecologie:

L'echantillonnage

des

peuplements animaux de milieux terrestres. Masson, Paris, Francia. 304 pp. Cantú-Guzmán, J. C., M. E. Sánchez-Saldaña, M. Grosselet & J. Silva-Gámez. 2007. Tráfico ilegal de pericos en México: una evaluación detallada. Defenders of Wildlife, Washington, D.C. 80 pp. Collar, N. J., L. P. Gonzaga, N. Krabbe, A. Madroño Nieto, L. G. Naranjo, T. A. Parker & D. C. Wege. 1992. Threatened birds of the Americas: the ICBP/IUCN Red Data Book. International Council for Bird Preservation, Cambridge, U.K. 1150 pp. CONAGUA. 2006. Estadísticas del Agua en México- SEMARNAT-CNA. 233 pp. (consultado 10 de septiembre de 2012). Contreras-Medina, R., I. Luna-Vega & C. A. Ríos-Muñoz. 2010. Distribución de Taxus globosa (Taxaceae) en México: Modelos ecológicos de nicho, efectos del cambio del uso de suelo y conservación. Revista Chilena de Historia Natural, 83: 421433. Cuervo-Robayo, A. P., O. Téllez-Valdés, M. Gómez, C. Venegas-Barrera, J. Manjarrez & E. Martínez-Meyer. 2013. An update of high-resolution monthly climate surfaces

for

Mexico.

International

Journal



of

Climatology.

(Consultado

3

Noviembre 2013). Davies, R. G, C. D. L. Orme, D. Storch, V. A. Olson, G. H. Thomas, S. G. Ross, T. S. Ding, P. C. Rasmussen, P. M. Bennett, I. P. F. Owens, T. M. Blackburn & K. J. Gaston. 2007. Topography, energy and the global distribution of bird species richness. Proceedings of the Royal Society B, 274: 1189-1197. Dormann, C. F., J. Elith, S. Bacher, C. Buchmann, G. Carl, G. Carré, J. R. GarcíaMarquéz, B. Gruber, B. Lafourcade, P. J. Leitão, T. Münkemüller, C. McClean, P. E. Osborne, B. Reineking, B. Schröder, A. K. Skidmore, D. Zurell & S. Lautenbach. 2012. Collinearity: a review of methods to deal with it and a simulation study evaluating their performance. Ecography, 35: 001-020.

91

Elith, J. 2000. Quantitative methods for modeling species habitat: comparative performance and an application to Australian plants. Pp. 39-58. In: Fergurson, S. & M. Burgman (Eds.). Quantitative methods for conservation biology. Springer, New York. Elith, J. & C. H. Graham. 2006. Novel methods improve prediction of species’ distributions from occurrence data. Ecography, 29: 129-151. ESRI. 1999. ArcView 3.2. ESRI (Environmental Scientific Research Institute). Redlands, California, USA. Fielding, A. H. & J. F. Bell. 1997. A review of methods for the assessment of prediction errors in conservation presence/absence models. Environmental Conservation, 24: 38-49. Fischer, J., D. B. Lindenmayer, H. A. Nix, J. L. Stein & J. A. Stein. 2001. Climate and animal distribution: a climatic analysis of the Australian marsupial Trichosurus caninus. Journal of Biogeography, 28: 293-304. Fitzpatrick, M. C., N. J. Gotelli & A. M. Ellison. 2013. MaxEnt versus MaxLike: empirical comparisons

with

ant

species

distributions.

Ecosphere,

4:

55.

(consultado 10 de febrero de 2014). Galparsoro, I., A. Borja, J. Bald, P. Liria & G. Chust. 2009. Predicting suitable habitat for the European lobster (Homarus gammarus), on the Basque continental shelf (Bay of Biscay), using Ecological-Niche Factor Analysis. Ecological Modeling, 220: 556-567. Gómez-Orduño, J. O. 2006. Disponibilidad y ocupación de cavidades para tres especies de loros del género Amazona spp. en Calakmul, Campeche. Tesis de Maestría. El Colegio de la Frontera Sur. Campeche, México. Green, R. 2010. An overview of the effects of climate change on birds. BOU Proceedings – Climate Change and Birds. (consultado 6 de septiembre de 2011). Harris, J. B. C., D. Dwi Putra, S. D. Gregory, B. W. Brook, D. M. Prawiradilaga, N. S. Sodhi, D. Wei & D. A. Fordham. 2014. Rapid deforestation threatens midelevational endemic birds but climate change is most important at higher elevations.

Diversity

and

92

Distributions,

1-13.

(consultado 7 de abril de 2014). Hernandez, P. A., C. H. Graham, L. L. Master & D. L. Albert. 2006. The effect of sample size and species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography, 29: 773-785. Herrera-Herrera, J. R. 2001. Spatial and temporal distribution of the avifauna in the wetland and upland habitats of the Calakmul Region, in Mexico. Tesis de Doctorado. State University of New York. Syracuse, New York. Hoenes, B. D. & L. C. Bender. 2010. Relative habitat- and browse-use of native desert mule deer and exotic oryx in the greater San Andres Mountains, New Mexico. Human-Wildlife Interactions, 4: 12-24. Howell, S. N. G. & S. Webb. 1995. A guide to the birds of Mexico and northern Central America. Oxford Univ. Press, London, UK. 868 pp. Hutto, R. L., S. M. P. Letschet & P. Hendricks. 1986. A fixed-radius point count methods for nonbreeding and breeding season use. Auk, 103: 593 - 602. Kreakie, B. J., Y. Fan & T. H. Keitt. 2012. Enhanced Migratory Waterfowl Distribution Modeling by Inclusion of Depth to Water Table Data. PLoS ONE, 7. (consultado 10 de septiembre de 2012). Liu, C., P. M. Berry, T. P. Dawson & R. G. Pearson. 2005. Selecting thresholds of occurrence in the prediction of species distributions. Ecography, 28: 385-393. Lugo-Hubp J., J. F. Acevedes-Quesada & R. Espinosa-Pereña. 1992. Rasgos geomorfológicos mayores de la Península de Yucatán. Revista Mexicana de Ciencias Geológicas, 10: 143-150. Macías-Caballero, C., & E. E. Iñigo-Elías. 2003. Evaluación del estado de conservación actual de las poblaciones de Loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en México. Informe Final, Proyecto AS002, Comisión Nacional para el uso y conocimiento de la Biodiversidad, México, México. MacKinnon, H., B. 2005. Birds of Yucatan Peninsula. Amigos de Sian Ka’an, AC. Cancún, Quintana Roo, México.

93

Márdero, S., E. Nickl, B. Schmook, L. Schneider, J. Rogan, Z. Christman & D. Lawrence. 2012. Sequías en el sur de la Península de Yucatán: análisis de la variabilidad anual y estacional de la precipitación. Investigaciones Geográficas, 78: 19-33. Marini, M. Â., M. Barbet-Massin, L. E. Lopes & F. Jiguet. 2010. Predicting the occurrence of rare Brazilian birds with species distribution models. Journal of Ornithology, 151: 857-866. Marmion, M., M. Parviainen, M. Luoto, R. K. Heikkinen & W. Thuilier. 2009. Evaluation of consensus methods in predictive species distribution modelling. Diversity and Distributions, 15: 59-69. Martínez, E. & C. Galindo-Leal. 2002. La vegetación de Calakmul, Campeche, México: clasificación, descripción y distribución. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 71: 7-32. Mateo, R. G, A. M. Felicísimo & J. Muñoz. 2010. Effects of the number of presences on the reliability and stability of MARS species distribution models: The importance of regional niche variation and ecological heterogeneity. Journal of Vegetation Science, 21: 908-922. Mateo, R. G., A. M. Felicísimo & J. Muñoz. 2011. Modelos de distribución de especies: Una revisión sintética. Revista Chilena de Historia Natural, 84: 217-240. Mateo, R. G., M. de la Estrella, A. M. Felicísimo, J. Muñoz & A. Guisan. 2013. A new spin on a compositionalist predictive modelling framework for conservation planning: A tropical case study in Ecuador. Biological Conservation, 160: 150161. Monterrubio-Rico, T. C., K. Renton, J. M. Ortega-Rodríguez, A. Pérez-Arteaga & R. Cancino-Murillo. 2010. The Endangered yellow-headed parrot Amazona oratrix along the Pacific coast of Mexico. Oryx, 44: 602-609. Monterrubio-Rico, T. C., M. A. De Labra Hernández, J. M. Ortega-Rodríguez, R. Cancino-Murillo & J. F. Villaseñor-Gómez. 2011. Distribución actual y potencial de la guacamaya verde en Michoacán, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 82: 1311-1319.

94

Mota-Vargas, C., O. R. Rojas-Soto, C. Lara, C. Castillo-Guevara & C. BallesterosBarrera. 2013. Geographic and ecological analysis of the Bearded Wood Partridge Dendrortyx barbatus: some insights on its conservation status. Bird Conservation International, 23: 371-385. Navarro-Sigüenza, A. G., A. T. Peterson & A. Gordillo-Martínez. 2003. Museums working together: the atlas of the birds of Mexico. Pp. 207-225. In: Collar, N., C. Fisher & C. Feare (Eds.). Why museums matter: avian archives in an age of extinction. Bulletin British Ornithologists' Club Supplement, 123A. Navarro, A. G. & A. T. Peterson. 2007. Amazona oratrix (loro cabeza-amarilla) residencia permanente. Distribución potencial. Extraído del proyecto CE015: Mapas de las aves de México basados. Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, UNAM & University of Kansas, Museum of Natural History. Financiado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO).

México.

(consultado 17 de octubre de 2013). Orellana-Lanza, R., C. Espadas-Manrique, C. Conde-Álvarez & C. Gay-García. 2009. Atlas escenarios de cambio climático en la Península de Yucatán. Centro de Investigación

Científica

de

Yucatán,

A.C.

Mérida,

Yucatán,

México.

(consultado 2 de octubre de 2012). Pearson, R. G., C. J. Raxworthy, M. Nakamura & T. A. Peterson. 2007. Predicting species distributions from small numbers of occurrence records: a test case using cryptic geckos in Madagascar. Journal of Biogeography, 34: 102-117. Pérez-García, B. & J. Liria. 2013. Modelos de nicho ecológico fundamental para especies

del

género

Thraulodes

(Ephemeroptera:

Leptophlebiidae:

Atalophlebiinae). Revista Mexicana de Biodiversidad, 84: 600-611. Peterson, A. T., M. A. Ortega-Huerta, J. Bartley, V. Sánchez-Cordero, J. Soberón, R. H. Buddemeier & D. R. B. Stockwell. 2002. Future projections for Mexican faunas under global climate change scenarios. Nature, 416: 626-629.

95

Peterson, A. T., J. Soberón, R. G. Pearson, R. P. Anderson, E. Martínez-Meyer, M. Nakamura & M. B. Araujo. 2011. Ecological niches and geographic distributions. Princeton University Press, Princeton. 328 pp. Phillips, S. J., R. P. Anderson & R. E. Schapire. 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190: 231-259. Phillips, S. J. & M. Dudík. 2008. Modeling of species distribution with MaxEnt: new extensions and a comprehensive evaluation. Ecography, 31: 161-175. Phillips, S. J., M. Dudík, J. Elith, C. H. Graham, A. Lehmann, J. Leathwick & S. Ferrier. 2009. Sample selection bias and presence-only distribution models: implications for background and pseudo-absence data. Ecological Applications, 19: 181-197. Puc-Cabrera, J. C. 2008. Importancia de las aguadas para los ensambles de aves en el sureste de Campeche. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de Campeche. Campeche, México. Rahbek, C. 2005. The role of spatial scale and the perception of large-scale speciesrichness patterns. Ecology Letters, 8: 224-239. Renton, K, & A. Salinas-Melgoza. 2002. Amazona finschi (Sclater 1864) Loro corona lila. Pp. 341-342. In: Noguera, F. A., J. H. Vega-Rivera & A. N. García-Aldrete, M. Quesada (Eds.). Historia Natural de Chamela. Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Distrito Federal, México. Renton, K. & A. Salinas-Melgoza. 2004. Climatic variability, nest predation, and reproductive output of lilac-crowned parrots (Amazona finschi) in tropical dry forest of western Mexico. Auk, 121: 1214-1225. Renton, K. 2009. Lilac-crowned Parrot (Amazona finschi). Neotropical Birds Online (T. S. Schulenberg, Editor). Ithaca: Cornell Lab of Ornithology; retrieved from Neotropical

Birds

Online:

(consultado 29 de febrero de 2012). Ríos-Muñoz, C. A. 2002. Caracterización geográfica de la familia psittacidae (aves) utilizando un modelo predictivo. Tesis de licenciatura. Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. México D.F.

96

Ríos-Muñoz, C. A. & A. G. Navarro-Sigüenza. 2009. Efectos del cambio de uso de suelo en la disponibilidad hipotética de hábitat para los psitácidos de México. Ornitología Neotropical, 20: 491-509. Rojas-Soto, O. R., V. Sosa, J. F. Ornelas. 2012. Forecasting cloud forest in eastern and southern Mexico: conservation insights under future climate change scenarios. Biodiversity and Conservation, 21: 2671-2690. Royle, J. A., R. B. Chandler, C. Yackulic & J. D. Nichols. 2012. Likelihood analysis of species occurrence probability from presence-only data for modelling species distributions. Methods in Ecology and Evolution, 3: 545-554. Salinas-Melgoza, A. & K. Renton. 2005. Seasonal variation in activity patterns of juvenile lilac-crowned parrots in tropical dry forest. Wilson Bulletin, 117: 291-295. SEMARNAT. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales. 2010. Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. Diario Oficial de la Federación (DOF). Svoray, T. & A. Karnieli. 2010. Rainfall,topography and primary production relationships in a semiarid ecosystem. Ecohydrology, 4: 56-66. Venier, L. A., J. Pearce, J. E. McKee, D. W. McKenney & G. J. Niemi. 2004. Climate and satellite-derived land cover for predicting breeding bird distribution in the Great Lakes Basin. Journal of Biogeography, 31: 315-331. Villers, L., N. Arizpe, R. Orellana, C. Conde y J. Hernández. 2009. Impactos del cambio climático en la floración y desarrollo del fruto del café en Veracruz, México. Interciencia, 34: 322-329. Warren, D. L. & S. N. Seifert. 2011. Ecological niche modeling in MaxEnt: the importance of model complexity and the performance of model selection criteria. Ecological Applications, 21: 335-342. White, D. A & S. P. Darwin. 1995. Woody vegetation of tropical lowland deciduous forests and Mayan ruins in the north-central Yucatan Peninsula, Mexico. Tulane Studies in Zoology and Botany, 30: 1-25. Wright, S. J., C. Carrasco, O. Calderón & S. Paton. 1999. The El Niño southern oscillation, variable fruit production, and famine in a tropical forest. Ecology, 805: 1632-1647.

97

Yackulic, C. B., R. Chandler, E. F. Zipkin, J. A. Royle, J. D. Nichols, E. H. Campbell Grant & S. Veran. 2013. Presence-only modelling using MAXENT: when can we trust the inferences? Methods in Ecology and Evolution, 4: 236-243.

98

Capítulo 4. Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México

Este capítulo está aceptado para su publicación en la Revista de Biología Tropical (Anexo 4).

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Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México

Alexis Herminio Plasencia Vázquez & Griselda Escalona Segura

El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Libramiento Carretero Campeche Km 1.5, Av. Rancho,

Polígono 2-A, Parque Industrial de Lerma, C.P. 24500. San Francisco de

Campeche, Campeche, México; [email protected], [email protected]

Abstract: Characterization of the potential geographical distribution area of parrot species within the Yucatan Peninsula, Mexico. In Mexico, the Psittacidae family is one of the most endangered and the habitats where it is distributed are disappearing. In this research, we characterized the land cover from the potential geographical distribution area of the eight extant parrot species within the Yucatan Peninsula. We used the Maximum Entropy algorithm (MaxEnt) and the species historical records. We externally validated the models by using presence and absence records taken in the field (2010-2012). To characterize the distribution area, we used the land use and vegetation maps of INEGI Series IV (2007-2010). The models had a good performance, according to the values of the area under the curve (AUC), which ranged between 0.880.95 with the training data and between 0.82-0.91 with test data. We located most species at the sites where the models predicted their presence. Over 76% of the parrot’s potential geographical distribution area in the Peninsula is forested, except for Amazona oratrix. The subhumid tropical forest is the best represented in the distribution areas and

100

for land use is the livestock. The most affected species within the Peninsula are Amazona farinosa and A. oratrix. The Calakmul Biosphere Reserve is the most important one for the parrot’s protection in the Peninsula. The knowledge of the distribution areas characteristics is an essential part in the establishment of parrot conservation strategies. Key words: ecological niche models, habitat, parrots, Southeastern Mexico, threatened species.

La familia Psittacidae es muy diversa y es uno de los grupos biológicos más amenazados a nivel mundial (Forshaw, 2006). De las 22 especies de loros presentes en México (Juniper & Parr, 1998), solo una no aparece en alguna categoría de riesgo de la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010) y ocho especies aparecen en el Apéndice I de la CITES (2013). Estas especies se encuentran bajo una fuerte presión por el tráfico ilegal para el mercado de mascotas, que en México se estima una tasa de captura de 65 000-78 500 ejemplares anualmente (Cantú, Sánchez, Grosselet & Silva, 2007) y por la pérdida de sus hábitats, que constituyen los principales factores que las afectan (Marín-Togo et al., 2012). A nivel mundial las selvas tropicales desaparecen rápidamente debido a la deforestación y al cambio de uso de suelo, lo que implica una tendencia general de reemplazo de las selvas por áreas agrícolas y pastizales para ganado (Noss, Custi & Groom, 2006). México se encuentra entre los primeros lugares de países con mayor deforestación en el mundo y durante el periodo 2005-2010 la pérdida de las masas forestales fue de alrededor de 155 000ha por año (INEGI, 2014a). Para el 2007, se

101

estimó que aproximadamente el 28% del total del territorio de México se encontraba cubierto por algún tipo de uso de suelo (INEGI, 2014b). En general, los psitácidos mexicanos se encuentran asociados a las selvas que suministran los recursos necesarios para su desarrollo (Collar, 1997), por lo que áreas sin perturbación humana son necesarias para el mantenimiento de sus poblaciones (Morales-Pérez, 2005). Para algunas especies de psitácidos las modificaciones antrópicas pueden resultar benéficas (ej. áreas agrícolas), al constituir una fuente de alimento más accesible (Romero-Balderas, Naranjo, Morales & Nigh, 2006). Sin embargo, los sitios de anidación están asociados generalmente a zonas con vegetación conservada y con presencia de árboles maduros (Morales-Pérez, 2005), por lo que lo que la reducción de algunas poblaciones de loros se debe a la pérdida de un recurso clave como la cavidad para anidar, producida por la tala de los bosques (Berovides & Cañizares, 2004). En México, se han utilizado los modelos de nicho ecológico para predecir la distribución geográfica potencial de diferentes especies de psitácidos y estimar cómo se ven afectadas por diferentes factores ambientales (Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza, 2009; Monterrubio-Rico et al., 2010; Rivera-Ortíz et al., 2013). En la Península de Yucatán, las áreas de selva donde potencialmente se pueden localizar los psitácidos desaparecen rápidamente (Vester et al., 2007). Históricamente, el estado de Yucatán tuvo la mayor pérdida de cobertura vegetal por las actividades humanas (Daniels, Painter & Southworth, 2008), aunque en los últimos años las selvas más afectadas han sido las que se encuentran al sur-occidente de Quintana Roo y suroriente de Campeche (Turner II, Geoghegan & Foster, 2004). Actualmente el estado de Campeche tiene una tasa de deforestación de aproximadamente 31ha/año, el estado

102

de Yucatán de 23ha/año, y Quintana Roo de 11ha/año (Céspedes-Flores & MorenoSánchez, 2010). Si se mantienen estas tasas de deforestación, los hábitats de todas las especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán podrían verse seriamente afectados en los próximos años. En este contexto, el objetivo principal de este estudio es caracterizar la cobertura del suelo en el área de distribución geográfica potencial de los psitácidos presentes en la Península de Yucatán, como una medida del estado actual de sus hábitats. Esta información proporcionará las bases ecológicas sólidas para generar estrategias de conservación de los psitácidos y sus hábitats, que apoyen los esfuerzos de protección que se realizan para diferentes especies de loros en todo México.

MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio: La investigación se realizó en la porción mexicana de la provincia biótica de la Península de Yucatán, que incluye los estados de Campeche, Quintana Roo y Yucatán, y se localiza al noreste de Centro América (Barrera, 1962).

Especies estudiadas y modelos de distribución: Se analizaron las ocho especies de psitácidos que habitan en la Península de Yucatán: perico de garganta oliva (Aratinga nana, A.na), loro frente blanca (Amazona albifrons, Aal), loro yucateco (Amazona xantholora, A.xa), loro frente roja (Amazona autumnalis, A.au), loro cabeza amarilla (Amazona oratrix, A.or), loro harinoso (Amazona farinosa, A.fa), loro corona blanca (Pionus senilis, P.se) y loro marrón encapuchado (Pyrilia haematotis, P.ha) (MacKinnon, 2005). Para A. xantholora y A. oratrix se utilizaron los mapas de distribución geográfica

103

potencial obtenidos por Plasencia-Vázquez, Escalona-Segura & Esparza-Olguín (2014). Para generar y validar los modelos de las seis especies restantes se usó la misma metodología propuesta por estos autores, así como las mismas fuentes de datos de los registros de presencia. Los modelos se generaron con el uso de registros correspondientes al período 1910-2009, a partir de diferentes fuentes históricas: resultados de trabajo de campo que se obtuvieron de proyectos de investigación, consulta de bases de datos electrónicas (CONABIO:

http://www.conabio.gob.mx/

y

ORNISnet:

http://www.ornisnet.org/)

y

revisión de literatura científica (Herrera-Herrera, 2001; Gómez-Orduño, 2006; PucCabrera, 2008). Se usaron un total de 286 registros para A. nana, 256 para

A.

albifrons, 65 para A. autumnalis, 51 para P. senilis, 20 para P. haematotis y ocho para A. farinosa. Es importante resaltar que no se utilizaron coordenadas duplicadas para ninguno de los registros de presencia y todos eran espacialmente únicos, o sea cada uno estaba incluido en un pixel diferente. En la generación de los modelos de distribución geográfica potencial se usó el programa MaxEnt (Phillips, Anderson & Schapire, 2006) (http://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/), que se considera como uno de los de mejor desempeño y que tiene la ventaja de que se pueden obtener resultados relativamente adecuados con tamaños de muestra pequeños (Hernandez, Graham, Master & Albert 2006; Elith et al., 2011). Como variables ambientales se utilizaron las capas derivadas de la interpolación de los datos de temperatura y precipitación desarrolladas por Cuervo-Robayo et al., (2013)

y

tres

topográficas

que

se

obtuvieron

del

proyecto

Hydro-1K

(http://gcmd.nasa.gov/records/GCMD_HYDRO1k.html). Todas estas coberturas se re-

104

muestrearon a una resolución de 0.008333º (aproximadamente 1km²), para ello se utilizó el programa ArcView 3.2 (ESRI, 1999). Para reducir el efecto de la colinealidad de las variables ambientales en los modelos, se realizó un análisis de correlación en la plataforma R 2.15.2, y se seleccionaron aquellas con valores de |r|< 0.7 (Dormann et al., 2012). Para seleccionar entre los pares de variables con valores de |r|> 0.7 se tuvo en cuenta que la variabilidad climática, determinada por las fluctuaciones durante los meses más extremos, puede limitar la reproducción de los loros, ya sea por un incremento en la depredación de los nidos o por disminuciones en la disponibilidad de alimento (Renton & Salinas-Melgoza, 2004). Finalmente, se seleccionaron ocho variables climáticas: temperatura máxima promedio del periodo más cálido (°C), temperatura promedio del trimestre más seco (°C), temperatura promedio del trimestre más cálido (°C), temperatura promedio del trimestre más frío (°C), precipitación del trimestre más lluvioso (mm), precipitación del trimestre más seco (mm), precipitación del trimestre más cálido (mm), precipitación del trimestre más frío (mm) y tres topográficas: modelo digital de elevación, pendiente e índice topográfico de humedad. Durante la modelación se mantuvieron los parámetros predeterminados por el programa MaxEnt, como se ha sugerido por Phillips et al., (2006) y validado en otros estudios (ej. Phillips & Dudík, 2008). Se generaron 100 réplicas del modelo y se utilizó como método de remuestreo el de bootstrap. El 30% de los registros de las especies se utilizó para la validación interna del modelo, menos en el caso de A. farinosa que al contar con pocos registros se usaron todos para generar el modelo. Se seleccionó como el mejor modelo el de la mediana. También se realizó una validación externa de

105

los modelos, para la cual se utilizaron registros de presencia y ausencia de las especies, que se tomaron en 12 expediciones de campo realizadas en época de seca y de lluvia durante los años 2011 y 2012 en diferentes áreas de la Península. Además, se usaron los registros recopilados del monitoreo realizado en el año 2010 en la Reserva de la Biosfera Ría Lagartos y en diferentes áreas de Calakmul. La toma de datos se realizó durante los recorridos que se llevaron a cabo desde el amanecer hasta aproximadamente las 10 de la mañana y por la tarde desde dos horas antes de la puesta de sol, que son los períodos de mayor actividad de los psitácidos (Gilardi & Munn, 1998). Se tomaron las coordenadas de todos los loros detectados visual o auditivamente (Pizo & Simao, 1997). En total, los registros de presencia y ausencia respectivos para cada especie fueron: A. nana (271 y 2), A. albifrons (375 y 2), A. autumnalis (45 y 33), P. senilis (33 y 32), P. haematotis (9 y 33) y A. farinosa (3 y 33). Para obtener el mapa de presencia/ausencia se aplicaron cuatro valores de corte al mejor modelo de cada especie, para ello se tuvieron en cuenta cuatro algoritmos que se utilizan con frecuencia y se recomiendan en la literatura (Liu, Berry, Dawson & Pearson, 2005). Para determinar con cuál de los valores de corte que se utilizaron se obtenía el mejor mapa binario se aplicó una matriz de confusión con los registros que se obtuvieron para validación en campo, que es un método que se utiliza para medir el desempeño de los modelos (Fielding & Bell, 1997). Con esta matriz se determinó la coincidencia entre los registros de validación externa y la predicción que hace el modelo sobre el espacio geográfico.

106

Caracterización del área de distribución: Para caracterizar el área de distribución geográfica potencial de las ocho especies de psitácidos se utilizaron 15 archivos digitales de la carta de uso de suelo y vegetación correspondientes a la Serie IV de INEGI (2010), que en su conjunto abarcan la Península de Yucatán y son las más actuales para México. El mapa de cada especie se superpuso sobre la Serie IV y se calculó el área que representaba cada uso del suelo y cada tipo de vegetación dentro del área de distribución geográfica potencial, para ello se utilizó el programa ArcView 3.2 (ESRI, 1999). Además, se calculó el porcentaje del área de distribución geográfica potencial de cada una de las especies de psitácidos que estaba contenida dentro de las áreas

naturales

protegidas

existentes

en

la

Península

de

Yucatán

(http://www.conanp.gob.mx).

RESULTADOS Los modelos de consenso (mediana) para las seis especies tuvieron un buen desempeño y alcanzaron valores del AUC entre 0.88-0.95 con los datos de entrenamiento, y entre 0.82-0.91 con los datos de prueba. En general, los mejores mapas binarios de distribución geográfica potencial se obtuvieron con el algoritmo del valor mínimo en un punto de entrenamiento (minimum training presence). Con los demás algoritmos, se observó una mayor subestimación del área de distribución de los psitácidos en la Península de Yucatán (Cuadro 1). Los mapas binarios de distribución geográfica potencial de las seis especies de loros en la Península de Yucatán se muestran en la fig. 1.

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CUADRO 1 Valores de corte evaluados con cuatro algoritmos para obtener los modelos de distribución geográfica potencial de seis de las especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán. MTP: presencia mínima de los puntos de entrenamiento, 10P: 10 percentil, OC: sensibilidad y especificidad equivalentes y Max: sensibilidad máxima de entrenamiento más especificidad.

TABLE 1 Thresholds evaluated using four algorithms to obtain the potential geographical distribution models of six from the extant parrot species within the Yucatan Peninsula. MTP: minimum training presence, 10P: 10 percentile, OC: equal training sensitivity and specificity and Max: maximum training sensitivity plus specificity.

Algoritmo A. albifrons

A. nana A. autumnalis

P. haematotis

P. senilis

A. farinosa

MTP (%)

4

8

5

22

7

33

10P (%)

27

28

22

35

26

33

OC (%)

36

40

28

40

29

43

Max (%)

38

42

28

38

27

47

De manera general, durante los muestreos de validación en campo se localizó a la mayoría de las especies en los sitios donde los modelos predijeron presencia. En total para validación externa se visitaron 20 áreas entre los años 2011 y 2012, con un total de 276 horas de muestreo. Además, se incluyeron los registros de muestreos

108

realizados en el 2010 en las Reservas de la Biosfera Ría Lagartos, Yucatán y Calakmul, Campeche. El mayor esfuerzo de muestreo se concentró en la porción sur o base de la Península de Yucatán, que es donde se localizó el mayor número de especies. Las áreas que se visitaron para validación externa de los modelos, con el estado al que pertenecen y el total de horas de esfuerzo de muestreo mostradas entre paréntesis, fueron: localidad El Tablón, Campeche (20); Isla de Cozumel, Quintana Roo (30); Reserva de la Biosfera Sian Ka'an, Quintana Roo (30); Reserva de la Biosfera Los Petenes, Campeche (24); sitio arqueológico Edzná, Campeche (4); Área de Protección de Flora y Fauna Otoch Ma'ax Yetel Kooh, Yucatán-Quintana Roo (24); Palizada, Campeche (20); Atasta, Campeche (6); localidad Tigre Grande, Yucatán (18); Laguna de Términos, Campeche (12); Laguna de Atasta, Campeche (12); Bahía de Chetumal, Quintana Roo (16); Xcalak, Quintana Roo (8); Mahahual, Quintana Roo (10); localidad Dos Lagunas, Campeche (6); localidad Arroyo Negro, Campeche (6); localidad Tres Garantías, Quintana Roo (12); Laguna Muchucux, Quintana Roo (6); localidad Pantera, Quintana Roo (6) y localidad Divorciados, Quintana Roo (6). Solo en el caso de P. haematotis y A. farinosa se dificultó su localización. Esta última especie no se detectó en ninguna de las áreas visitadas, a pesar de ser sitios donde históricamente se ha reportado, o que cumplen con las características del hábitat adecuadas según lo que se conoce sobre la historia natural de la especie. Solo se obtuvieron registros de avistamientos de A. farinosa facilitados por uno de los guías de campo que apoyó durante los recorridos en áreas de la localidad Tres Garantías en Quintana Roo (18º4'37"7" N -89º6'29"3" O).

109

Fig. 1. Distribuciones geográficas potenciales de A. albifrons, A. nana, P. haematotis, P. senilis, A. farinosa y A. autumnalis en la Península de Yucatán, México obtenidas con el algoritmo de Máxima Entropía (MaxEnt).

110

Figure 1. Potential geographical distributions of A. albifrons, A. nana, P. haematotis, P. senilis, A. farinosa and A. autumnalis within the Yucatan Peninsula, Mexico, obtained with the Maximum Entropy algorithm (MaxEnt).

Amazona albifrons es la especie que ocupó el mayor área de distribución geográfica potencial dentro de la Península de Yucatán: 127 190.0km2, que representó el 92.1% del área total de la Península. Le siguió A. nana con 126 223.3km2, que representó el 91.4% de ocupación del área total, y en tercera posición estuvo A. xantholora con 98 982.9km2 (71.7%). Para P. haematotis el área de distribución geográfica potencial fue de 56 650.3km2 (41.0%), mientras que la de A. autumnalis fue de 53 270.4km2 (38.6%), y la de P. senilis fue de 48 136.5km2 (34.9%). Las especies con menor área de distribución geográfica potencial fueron A. farinosa con 29 480.3km2 (21.4%) y A. oratrix 5 504.9km2 (4.0%). De manera general, más del 76% del área de distribución geográfica potencial de cada uno de los psitácidos en la Península estaba ocupada por selva (se incluyen los manglares, bosque de encino, palmares y peten), excepto en el modelo de A. oratrix, en el que el 63.5% del área estaba ocupada por diferentes usos de suelo y otros tipos de vegetación (Cuadro 2). Resulta necesario señalar que los petenes se han descrito como pequeñas

“islas”

de

vegetación

arbórea,

principalmente

de

selva

mediana

subperennifolia, que se encuentran inmersas en medio de amplias zonas inundables dominadas por pastizales y manglares de poca altura (Barrera, 1982). En proporción al área de distribución geográfica potencial, las especies que contaron con un mayor porcentaje de cobertura boscosa fueron A. farinosa (84.7%) y P. senilis (81.7%). Para

111

A. xantholora, el 79.4% del área de distribución geográfica potencial fue selva, mientras que para P. haematotis fue el 78.2%, para A. autumnalis el 78.1%, para A. albifrons el 77.9% y para A. nana el 76.8%. La selva mediana subperennifolia fue la mejor representada dentro de las áreas de distribución potencial de los psitácidos en la Península, mientras que de los usos de suelo el que ocupó una mayor proporción fue el pecuario, seguido por los cultivos agrícolas (Cuadro 2).

CUADRO 2 Área que ocupan los diferentes usos de suelo y tipos de vegetación (km2) dentro del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán. Entre paréntesis los mismos valores expresados en porcentajes. *

TABLE 2 Area of the different land uses and vegetation types (km2) within the potential geographical distribution area of the Yucatan Peninsula parrot species. Between parenthesis, the same values expressed in percentages.

Variable/Especie

A.al (%)

A.na (%)

Cuerpos de agua

909.6

1000.8

605.3

419.5

418.6

427.4

25.0

307.1

(0.7)

(0.8)

(0.6)

(0.8)

(0.7)

(0.9)

(0.1)

(5.6)

13352.9

13703.5

9508.9

6378.5

6251.5

4295.8

2322.0

1155.9

(10.4)

(10.7)

(9.5)

(11.8)

(10.9)

(8.9)

(7.8)

(21.2)

1318.9

1270.3

779.0

407.8

702.6

115.1

302.7

194.2

(1.0)

(1.0)

(0.8)

(0.8)

(1.2)

(0.2)

(1.0)

(3.6)

4966.2

5080.5

3947.8

1716.6

1939.8

1119.0

1143.8

129.3

(3.9)

(4.0)

(3.9)

(3.2)

(3.4)

(2.3)

(3.8)

(2.4)

Pecuario

Agricultura de riego

Agricultura de temporal

A.xa (%) A.au (%) P.ha (%) P.se (%) A.fa (%)

112

A.or (%)

Agricultura S/C

2350.6

2311.4

1784.2

983.0

1021.1

693.1

613.2

7.3

(1.8)

(1.8)

(1.8)

(1.8)

(1.8)

(1.4)

(2.1)

(0.1)

575.6

581.2

480.3

86.3

105.1

75.0

35.6

3.2

(0.4)

(0.5)

(0.5)

(0.2)

(0.2)

(0.2)

(0.1)

(0.1)

Asentamientos

638.7

628.8

555.4

100.4

72.1

188.1

27.2

0

Humanos

(0.5)

(0.5)

(0.6)

(0.2)

(0.1)

(0.4)

(0.1)

Vegetación halófila

30.8

34.8

6.2

1.0

25.5

0

0

(*)

(*)

(*)

(*)

(*)

454.6

455.2

309.5

16.1

2.9

14.6

(0.4)

(0.4)

(0.3)

(*)

(*)

(*)

32.6

33.0

25.9

2.6

0.3

5.7

(*)

(*)

(*)

(*)

(*)

(*)

3243.1

3789.3

2456.7

1315.2

1354.2

(2.5)

(3.0)

(2.5)

(2.4)

Selva mediana

46437.5

45575.9

38658.5

subperennifolia

(36.1)

(35.7)

Selva mediana

26841.5

subcaducifolia Selva mediana

Zona Urbana

Peten

25.1 (0.5)

0

0

0

0

1899.9

85.0

1122.4

(2.4)

(3.9)

(0.3)

(20.6)

26426.2

25124.4

28144.8

13946.4

935.4

(38.6)

(49.0)

(43.8)

(58.0)

(46.7)

(17.2)

25288.3

21354.1

5128.2

8099.7

2443.5

5956.2

0

(20.8)

(19.8)

(21.3)

(9.5)

(14.1)

(5.0)

(20.0)

8376.4

8474.9

6833.9

811.4

1352.0

0

1003.0

3.5

caducifolia

(6.5)

(6.6)

(6.8)

(1.5)

(2.4)

(3.4)

(0.1)

Selva baja

500.4

429.4

342.9

176.7

168.3

223.9

0

0

subcaducifolia

(0.4)

(0.3)

(0.3)

(0.3)

(0.3)

(0.5)

10172.9

9970.3

7266.9

7313.9

7559.0

6187.7

3218.4

173.6

(7.9)

(7.8)

(7.3)

(13.6)

(13.2)

(12.8)

(10.8)

(3.2)

Selva baja

368.6

351.5

103.5

0

8.8

0

0

0

espinosa

(0.3)

(0.3)

(0.1)

Selva baja

2330.2

2435.9

1615.8

76.0

113.9

62.9

84.5

0

caducifolia

(1.8)

(1.9)

(1.6)

(0.1)

(0.2)

(0.1)

(0.3)

Selva alta

1016.3

1065.8

472.4

910.1

1071.1

1071.3

1009.4

(0.8)

(0.8)

(0.5)

(1.7)

(1.9)

(2.2)

(3.4)

0.3

60.0

0

67.4

113.8

0

0

Duna costera

Tular

Selva baja espinosa subperennifolia

(*)

caducifolia

subperennifolia Selva alta

113

0

116.0

perennifolia

(0.1)

(0.2)

182.0

331.2

318.3

35.4

18.8

255.6

(0.4)

(0.2)

(0.6)

(0.6)

(0.1)

(0.1)

(4.7)

115.6

252.4

0.9

16.9

252.6

0

0

255.4

(0.1)

(0.2)

(*)

(*)

(0.4)

369.3

368.9

257.9

12.9

31.8

(0.3)

(0.3)

(0.3)

(*)

(0.1)

107.8

110.0

33.8

36.8

14.4

2.2

0.5

2.2

(0.1)

(0.1)

(*)

(0.1)

(*)

(*)

(*)

(*)

61.8

61.3

58.2

61.3

61.3

61.3

52.2

0

(*)

(*)

(0.1)

(0.1)

(0.1)

(0.1)

(0.2)

3710.2

3853.3

2557.6

1035.0

1073.0

1399.6

5.7

729.6

(2.9)

(3.0)

(2.6)

(1.9)

(1.9)

(2.9)

(*)

(13.4)

41.1

52.7

0

89.5

71.9

21.1

0.2

19.7

(*)

(*)

(0.2)

(0.1)

(*)

(*)

(0.4)

Selva baja

8.1

13.0

0.2

13.0

0

0

13.0

perennifolia

(*)

(*)

(*)

(*)

Palmar inducido

2.5

2.5

2.5

1.1

0

(*)

(*)

(*)

(*)

10.9

10.9

10.3

0

(*)

(*)

(*)

Sabana

Popal

Pastizal inducido

Pastizal halófilo

Palmar natural

Manglar

Bosque de encino

Selva de galería Área distribución

(*)

(*)

463.4

549.3

(0.4)

0

128808.2 127815.0 100210.4

(2.1)

(4.7) 0

0

(*)

(0.2) 1.1

0

0

3.2

0

(*) 2.3

0

(*) 53921.7

1.2

57343.3

(*) 48488.5

29854.3

5448.4

potencial

* ≤0.04%.

En cuanto a las áreas de distribución potencial dentro de las áreas naturales protegidas, para A. albifrons, 14 506.0km2 se encontraron dentro de algún área protegida, lo cual representó el 11.4% de su distribución potencial en toda la Península de Yucatán. En el caso de Aratinga nana, solo 15 673.8km2 (12.4%) de su distribución potencial formaron parte de áreas protegidas, mientras que para A. xantholora fueron

114

solo 11 390.9km2 (11.5%). Para A. autumnalis, 9 440.5km2 (17.7%) de su distribución potencial estuvieron incluidos en las áreas protegidas, mientras que para P. haematotis estuvieron incluidos solo 10 700.4km2 (18.9%) y para P. senilis 11 364.0km2 (23.6%). La distribución potencial de A. oratrix y A. farinosa solo estuvo representada dentro de un área protegida en la Península de Yucatán. En el caso de A. oratrix, solo 2 748.6km2 (49.9%) de su área total de distribución geográfica potencial se encontró dentro del Área de Protección de Flora y Fauna Laguna de Términos, mientras que para A. farinosa, 5 328.8km2 (18.1%) del total de su área de distribución potencial estuvieron contenidos dentro de la Reserva de la Biosfera de Calakmul. Las demás especies aparecieron distribuidas en diferentes áreas protegidas. Sin embargo, la más importante para todas fue la Reserva de la Biosfera de Calakmul, ya que cubría más del 44% de la distribución potencial en relación al total de áreas protegidas.

DISCUSIÓN Los modelos de distribución geográfica potencial que se obtuvieron para los loros en la Península de Yucatán fueron más detallados y tuvieron una base ecológica y matemática mejor definida que las representaciones poligonales que se encontraron en las guías de campo (e.g. Howell & Webb, 1995; Forshaw, 2006). Las áreas de presencia que se predijeron en este estudio no coincidieron exactamente con los modelos que obtuvieron con las mismas especies de psitácidos para todo México RíosMuñoz & Navarro-Sigüenza (2009). Estos autores solo utilizaron datos de colecciones, mientras que en este estudio también se incluyeron datos de campo. Además, para este estudio se recopiló una mayor cantidad de registros de presencia para algunas de

115

las especies, lo cual permitió obtener modelos estadísticamente más robustos (Wisz et al., 2008). También, se comprobó que MaxEnt funciona bien para predecir zonas de presencia en sitios donde no hay datos de muestreo o para especies de las cuales se cuenta con escasos registros de presencia (Hernandez et al., 2006). En la mayor parte del sureste mexicano las poblaciones de A. macao, P. haematotis, P. senilis, A. autumnalis, A. farinosa y A. oratrix se han visto seriamente afectadas por los cambios de uso de suelo y por la pérdida de gran parte de las selvas altas perennifolias, las cuales han constituido uno de los principales hábitats para estas especies (Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza, 2009). En general, en la Península de Yucatán los diferentes usos de suelo no ocuparon áreas continuas, y se encontraron dispersos en la mayor parte del territorio. Sin embargo, los diferentes tipos de vegetación presentes en la Península se fragmentaron gradualmente, lo cual conllevó a que se facilitara el acceso de los humanos y otras especies a algunas áreas que históricamente permanecieron aisladas e inaccesibles. Si se tiene en cuenta la información que publicó el INEGI (2010), en la Península de Yucatán la selva alta perennifolia y la selva alta subperennifolia estuvieron representadas en muy baja proporción, por lo que no constituyeron hábitats que aportaran significativamente al mantenimiento de las poblaciones de loros en el área. Los principales remanentes de selva alta perennifolia que persisten en la Península se localizaron en la porción sur; que incluyó las zonas con mayor actividad ganadera dentro del estado de Campeche, por lo que se ha perdido gran parte de la cobertura vegetal (Villalobos-Zapata & Mendoza Vega, 2010).

116

La selva mediana subperennifolia fue la más abundante en toda la Península de Yucatán al cubrir aproximadamente el 35% del territorio y fue la formación vegetal más importante en las áreas de distribución potencial de las ocho especies de psitácidos. En todo México, este tipo de vegetación representó aproximadamente el 18% del área total de selvas (INEGI, 2010) y la Península es una de las áreas donde estuvo mejor representada. En la Península este tipo de selva solo se encontró protegida dentro de la Reserva de la Biosfera de Calakmul en Campeche, por lo que se hace necesario establecer estrategias de conservación a lo largo del estado de Quintana Roo, donde está totalmente desprotegida, y en los municipios Carmen y Palizada en Campeche, donde ha sido seriamente fragmentada por la actividad maderera y por los usos pecuarios (Turner II et al., 2004). Estas estrategias se deben enfocar en la identificación de las empresas y los grupos comerciales que impulsan la actividad maderera en la región, hacia los cuales se deben dirigir campañas de presión pública; que a su vez deben estar respaldadas por campañas educacionales para los consumidores (Butler & Laurance, 2008). La selva mediana subcaducifolia fue la segunda más importante para la mayoría de los loros de la Península y solo el 3% de la extensión que ocupa en la región se encuentra protegida dentro de las Reservas de la Biosfera de Calakmul y Ría Lagartos y el Área de Protección de Flora y Fauna Yum Balam, por lo que los mismo esfuerzos y estrategias de conservación se deben enfocar con prioridad en esta formación vegetal. Aunque se comprobó que han existido áreas extensas de selvas en la Península, hay que considerar que toda esta zona estuvo influenciada por las actividades de los Mayas en la etapa prehispánica y por los nuevos pobladores en los últimos dos siglos

117

(Martínez & Galindo Leal, 2002). La recuperación de las áreas que sufrieron transformaciones o de aquellas que se han vuelto a regenerar, no significa que las poblaciones de las demás especies que allí se distribuían se hayan recuperado, ya que pudo ocurrir un proceso de defaunación (Redford, 1992). Por lo tanto, se requiere complementar las estimaciones actuales de distribución de las especies de psitácidos con datos de campo precisos, con el fin de evaluar el estado actual de sus poblaciones y desarrollar estrategias de conservación geográficamente apropiadas (Marín-Togo et al., 2012). Los mayores esfuerzos se deben dirigir hacia la porción sur de la Península, que albergó a las ocho especies de loros, como se pudo constatar durante los muestreos para validación externa de los modelos. Se deben realizar conteos para estimar la abundancia de los psitácidos en esta zona y así contar con elementos integrales para decidir cuáles serán los sitios prioritarios de conservación. En relación a los diferentes usos de suelo en la Península, se observó que las actividades agropecuarias ocuparon la mayor cantidad de territorio. Sin embargo, las áreas de cultivo se incrementan cada día más y en los sitios donde se desarrollan se ha favorecido la entrada de cazadores furtivos y de personas que se dedican a la tala ilegal. Para el año 2012, en el estado de Campeche la superficie que se cultivó con pastos ocupó la mayor área con un total de 3 955.9km2, seguida por el cultivo de maíz con 1 864.6km2, mientras que en Quintana Roo prevaleció el cultivo de caña de azúcar (248.9 km2) y en Yucatán los pastos (2 401.2km2) (INEGI, 2014c). Se infirió que los cambios de usos del suelo tendrían un efecto mucho mayor sobre las especies que habitan en los trópicos, ya que tienden a tener rangos de distribución más restringidos que las hacen más vulnerables a la extinción (Jetz,

118

Wilcove & Dobson, 2007). Sin embargo, muchas especies de psitácidos han demostrado ser bastante resistentes a los cambios e incluso se han convertido en plagas dentro y fuera de sus rangos de distribución históricos (Bucher, 1992; CepedaGonzález, 2012). En la Península se ha documentado y se observó durante los muestreos en campo, que algunas especies como A. albifrons, A. xantholora y A. autumnalis pueden utilizar las áreas pecuarias y agrícolas para alimentarse y ocasionalmente para anidar, siempre que los árboles adecuados estén presentes en estas áreas o el hábitat primario esté disponible en áreas cercanas (Galindo-Leal, 1999). La capacidad de adaptación de estos loros a los cambios pareciera resultar positiva para garantizar la perdurabilidad de las especies, pero el uso de áreas más expuestas a la presencia humana puede hacerlas más vulnerables al saqueo ilegal. El panorama más crítico en la Península se encontró para A. farinosa y A. oratrix. En el caso de A. farinosa, su ausencia durante los muestreos de validación y el número reducido de registros históricos de la especie sugirieron que sus poblaciones no son abundantes en la Península o que no ha sido un residente permanente. Además, los testimonios e información que brindaron los guías de campo apuntaron a que la especie solo aparece en determinadas áreas durante la etapa no reproductiva (generalmente entre los meses de julio-septiembre) y la han observado moverse desde la frontera con Guatemala hacia las áreas de la localidad Tres Garantías en Quintana Roo. Durante la visita que se realizó en el mes de septiembre de 2012 a la localidad Tres Garantías no se observó la especie, pero no se contó con el tiempo suficiente para realizar una búsqueda intensiva. En el caso de especies tan difíciles de localizar se tienen que planificar visitas al campo con mayor periodicidad, se deben priorizar aquellos meses

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en los que haya evidencia de un incremento en la probabilidad de ocurrencia. Con estas evidencias se pudo inferir que A. farinosa puede realizar migraciones desde El Peten en Guatemala, lo cual se comprobó solo en una ocasión según un reporte de Bjork (2004). También se consideró que, de acuerdo al conocimiento de la ecología de A. farinosa, esta especie solo se alimenta en la selva perennifolia primaria, principalmente en el dosel de los árboles y desaparece de las áreas perturbadas pues estas condiciones no satisfacen sus requerimientos ecológicos (Ridgely, 1981). Dentro de su área de distribución potencial las selvas perennifolias estuvieron ausentes y al parecer la especie solo encontró condiciones favorables para alimentarse en un grupo limitado de sitios relativamente conservados, entre ellos la localidad Tres Garantías en Quintana Roo o en algunas zonas dentro de la Reserva de la Biosfera de Calakmul. En el caso de A. oratrix, el área de distribución geográfica potencial que ocupó dentro de la Península es muy limitada y solo menos de la mitad mantuvo la cobertura de selvas necesaria para su desarrollo. Esta especie ha sido documentada principalmente en áreas de selva primaria y requiere de árboles altos y maduros para anidar, por lo que generalmente no puede adaptarse a hacerlo en áreas modificadas (Renton, 2002). La evaluación rápida realizada por Macías Caballero & Iñigo Elías (2003) mostró que esta especie presenta uno de los valores más altos de abundancia relativa en la Península de Yucatán. Sin embargo, en el área que ocupó potencialmente la especie en la Península están ausentes las selvas subperennifolias conservadas que le proporcionan un hábitat óptimo para su reproducción (Monterrubio-Rico et al., 2010), lo cual impide que este loro pueda reproducirse adecuadamente y mantener una población viable.

120

Los valores de abundancia relativa elevados pueden ser engañosos, ya que pueden solo ser un producto de la elevada longevidad del grupo (según Munshi-South & Wilkinson (2006), el promedio de vida del género Amazona es de 33.5 años), a pesar de que las tasas de natalidad puedan ser muy bajas. A la par de los estudios de abundancia y si las características de cada especie lo permite, se deben determinar los grupos de edades a los cuales pertenecen los individuos que se detecten en campo. Además, aunque la especie pueda encontrar las condiciones adecuadas para reproducirse, la actividad ganadera ha modificado mucho esta área y solo predominan los fragmentos de vegetación dentro de las extensas áreas de potreros (VillalobosZapata & Mendoza Vega, 2010), lo cual facilita el acceso a los nidos y puede aumentar la vulnerabilidad de los pollos ante la depredación. Desafortunadamente, aunque Macías Caballero & Iñigo Elías (2003) mostraron evidencias sobre la importancia de la población de A. oratrix en la Península de Yucatán, los principales esfuerzos para el estudio de la especie se han enfocado en las poblaciones del Pacífico (MonterrubioRico et al., 2007; Téllez García, 2008; Monterrubio-Rico et al., 2010) y en la parte superior del Golfo de México (Enkerlin-Hoeflich, 1995). En relación a las áreas naturales protegidas presentes en la Península de Yucatán, para la mayoría de los psitácidos estas cubrieron menos del 50% de sus áreas de distribución potencial, lo cual pone en duda la efectividad que estas puedan tener en la protección de estas especies. La Reserva de la Biosfera Calakmul fue la de mayor importancia para los loros en la Península por su extensión y por el número de especies que alberga. Sin embargo, por el área tan grande que ocupa los sistemas de vigilancia y protección no son completamente efectivos, ya que no cuentan con el personal ni los

121

recursos suficientes para abarcar toda la zona. Sin duda, decretar nuevas áreas naturales protegidas dentro de la Península sería una buena estrategia para la protección de los psitácidos, pero primero se debe garantizar que en las existentes los planes de manejo funcionen adecuadamente. Actualmente se deben fortalecer los mecanismos de vigilancia dentro de las áreas naturales protegidas y se deben desarrollar campañas educativas que involucren a los pobladores que tienen más contacto con éstas. Además, se deben establecer mecanismos que incentiven a las personas a desarrollar más actividades que involucren el pago por servicios ambientales o buscar nuevas

vías de remuneración a partir de las acciones de

conservación, para evitar así que la captura de loros para el tráfico ilegal sea una vía de subsistencia dentro de algunas comunidades rurales. Es necesario destacar que el conocimiento de las características de las áreas de distribución de las especies, a partir de la utilización de modelos ecológicos de nicho, puede ser parte fundamental para establecer estrategias de conservación de los psitácidos. Existen otros factores que no fueron evaluados en este estudio y que pueden ser muy útiles en la caracterización de las áreas de distribución de los loros, como son los diferentes niveles de disturbio del hábitat y la fragmentación forestal (Jetz, Wilcove & Dobson, 2007; Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza, 2009). Además, se debe tener información más detallada de las afectaciones de las poblaciones por el cambio de uso de suelo. También, se deben hacer estimaciones del impacto que puede tener el cambio climático global sobre las poblaciones de loros en la Península, dada su ubicación geográfica. Sin embargo, actualmente la protección de las áreas identificadas como prioritarias para la conservación de los psitácidos dentro de la Península debe ser

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la tarea principal. De igual manera, se deben llevar a cabo acciones de vigilancia en las zonas más vulnerables para evitar que se incremente la captura ilegal para el mercado de mascotas.

AGRADECIMIENTOS A José del Carmen Puc, María Cristel Aguirre, Eloy Victoria Chan, Gilberto Quintal, Mario L. Palomo y a todas las personas que brindaron sus servicios como guías en el trabajo de campo. Al personal de las áreas protegidas: Reservas de la Biosfera Sian Ka'an y Los Petenes, Parque Nacional Arrecifes de Cozumel, Fundación de Parques y Museos de Cozumel, Reserva de la Biosfera de los Petenes, Áreas de Protección de Flora y Fauna Otoch Ma'ax Yetel Kooh y Laguna de Términos. A los habitantes de las localidades El Tablón, Arroyo Negro, Dos Lagunas, Divorciados, Pantera y Tigre Grande. A todos los que facilitaron registros de los loros y pericos en la Península de Yucatán: Barbara MacKinnon, Adolfo Navarro-Sigüenza, Cristóbal Cáceres, Javier Salgado Ortiz, Claudia Macías y Jesús Vargas Soriano. Al INEGI por facilitar las coberturas de Uso de Suelo y Vegetación. A Yarelys Ferrer-Sánchez, Katherine Renton, Ligia Guadalupe Esparza, Dennis Denis Ávila Octavio R. Rojas Soto, Enrique Martínez Meyer, César. A. Ríos Muñoz y A. Townsend Peterson por sus comentarios. Al CONACyT por el apoyo económico brindado a través de la beca 239499 y 21467. A los revisores del manuscrito por sus sugerencias y comentarios.

123

RESUMEN La familia Psittacidae es una de las más amenazadas en México y los hábitats donde se distribuyen desaparecen. En este estudio se caracterizó la cobertura del suelo del área de distribución geográfica potencial de las ocho especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán. Se utilizó el algoritmo de Máxima Entropía (MaxEnt) y registros históricos de las especies. Para validar externamente los modelos se utilizaron registros de presencia y ausencia tomados en campo (2010-2012). Para caracterizar el área de distribución se utilizó la carta de uso de suelo y vegetación Serie IV de INEGI (2007-2010). Los modelos tuvieron un buen desempeño, de acuerdo a los valores del área bajo la curva (AUC), que oscilaron entre 0.88-0.95 con los datos de entrenamiento y entre 0.82-0.91 con los de prueba. Se localizó a la mayoría de las especies en los sitios donde los modelos predecían presencia. Más del 76% del área de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península está ocupada por selva, excepto para Amazona oratrix. La selva mediana subperennifolia es la mejor representada en las áreas de distribución y de los usos de suelo el mejor representado es el pecuario. La especies más afectadas dentro de la Península son Amazona farinosa y A. oratrix. La Reserva de la Biosfera de Calakmul es la más importante para la protección de los psitácidos en la Península. El conocimiento de las características de las áreas de distribución es parte fundamental en el establecimiento de estrategias de conservación de los psitácidos.

Palabras clave: especies amenazadas, hábitat, modelos de nicho ecológico, loros, sureste mexicano.

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REFERENCIAS Barrera, A. (1962). La Península de Yucatán como provincia biótica. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural, 23, 71-105. Barrera, A. (1982). Los petenes del noroeste de Campeche. Su exploración ecológica en perspectiva. Biótica, 7, 163-169. Berovides, V., & Cañizares, M. (2004). Diagnóstico del decline de los psitácidos cubanos y su posible solución. Biología, 18 (2), 109-112. Bjork, R. D. (2004). Delineating pattern and process in tropical lowlands: mealy parrot migration dynamics as a guide for regional conservation planning. (Tesis inédita de doctorado). Oregon State University, Corvallis, Oregon, E.U. Bucher, E. (1992). Neotropical parrots as agricultural pests. En Beissinger, S. R. & Snyder, N. F. R. (Ed.). New World parrots in crisis. Solutions from conservation biology. (201-219). New York, Smithsonian Inst. Press. Butler, R. A. & Laurance, W. F. (2008). New strategies for conserving tropical forests. Trends in Ecology & Evolution, 23, (9), 469-472. Cantú, G. J. C., Sánchez, M. E., Grosselet, M., & Silva, J. (2007). Tráfico ilegal de pericos en México. Una evaluación detallada. Defenders of Wildlife. México. Cepeda-González, M. F. (2012). Monitoreo para conservación: ensamble de aves de la Reserva de la Biosfera Ría Lagartos. (Tesis inédita de doctorado). El Colegio de la Frontera Sur, Lerma, Campeche, México. Céspedes-Flores, S. E., & Moreno-Sánchez, E. (2010). Estimación del valor de la pérdida de recurso forestal y su relación con la reforestación en las entidades federativas de México. Investigación ambiental, 2 (2), 5-13. CITES (2013). Convention on international trade in endangered species of wild fauna and flora. Appendices I, II and III. International Union for Conservation of Nature IUCN.

(Recuperado

de

http://www.cites.org/sites/default/files/eng/app/2013/E-Appendices-2013-0612.pdf). Collar, N. J. (1997). Family Psittacidae (Parrots). En Del Hoyo, J., Elliot, A. & Sargatal, J. (Ed.). Handbook of the birds of the World. (p. 280-477). Volumen 4. Barcelona, Lynx Edicions. 125

Cuervo-Robayo, A. P., Téllez-Valdés, O., Gómez, M., Venegas-Barrera, C., Manjarrez, J., & Martínez-Meyer, E. (2013). An update of high-resolution monthly climate surfaces for Mexico. International Journal of Climatology. (Recuperado de http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/joc.3848/pdf). Daniels, A., Painter, K., & Southworth, J. (2008). Milpa imprint on the tropical dry forest landscape in Yucatan, Mexico: Remote sensing and field measurement of edge vegetation. Agriculture, Ecosystems and Environment, 123 (4), 293-304. Dormann, C. F., Elith, J., Bacher, S., Buchmann, C., Carl, G., Carré, G., GarcíaMarquéz, J. R., Gruber, B., Lafourcade B., Leitão, P. J., Münkemüller, T., McClean, C., Osborne, P. E., Reineking, B., Schröder, B., Skidmore, A. K., Zurell, D., & Lautenbach, S. (2012). Collinearity: a review of methods to deal with it and a simulation study evaluating their performance. Ecography, 35, 001-020. Elith, J., Phillips, S. J., Hastie, T., Dudík, M., Chee, Y. E., & Yates, C. J. (2011). A statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Diversity and Distributions, 17, 43-57. Enkerlin-Hoeflich, E. C. (1995). Comparative ecology and reproductive biology of three species of Amazona parrots in northeastern Mexico. (Tesis inédita de doctorado). Texas A & M University-Kingsville, Texas, USA. ESRI. (1999). ArcView 3.2. ESRI (Environmental Scientific Research Institute). Redlands, California, USA. Fielding, A. H., & Bell, J. F. (1997). A review of methods for the assessment of prediction errors in conservation presence/absence models. Environmental Conservation, 24, 38-49. Forshaw, J. M. (2006). Parrots of the World: An Identification Guide. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. 336 pp. Galindo-Leal, C. (1999). La gran región de Calakmul: Prioridades biológicas de conservación y propuesta de modificación de la Reserva de la Biosfera. México D.F.: Reporte Final a World Widlife Fund – México. Gómez-Orduño, J. O. (2006). Disponibilidad y ocupación de cavidades para tres especies de loros del género Amazona spp. en Calakmul, Campeche. (Tesis inédita de maestría). El Colegio de la Frontera Sur, Campeche, México.

126

Gilardi, J. D., & Munn, C. A. (1998). Patterns of activity, flocking, and habitat use in parrots of the Peruvian Amazon. Condor, 100, 641-653. Hernandez, P. A., Graham, C. H., Master, L. L., & Albert, D. L. 2006. The effect of sample size and species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography, 29, 773-785. Herrera-Herrera, J. R. (2001). Spatial and temporal distribution of the avifauna in the wetland and upland habitats of the Calakmul Region, in Mexico. (Tesis inédita de doctorado). State University of New York, Syracuse, New York. Howell, S. N. G. & Webb, S. (1995). A guide to the birds of Mexico and northern Central America. Oxford Univ. Press, London, UK. INEGI. (2010). Conjunto de datos vectoriales de la carta de uso del suelo y vegetación: escala 1:250 000. Serie IV (continuo nacional). Aguascalientes, México. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. INEGI. (2014a). Estadísticas a propósito del día internacional de los bosques. Instituto Nacional

de

Geografía

y

estadísticas.

(Recuperado

de

http://www.inegi.org.mx/inegi/contenidos/espanol/prensa/contenidos/estadisticas/ 2014/forestal0.pdf?s=inegi&c=2905&ep=153). INEGI. (2014b). Censo Agropecuario 2007, VIII Censo Agrícola, Ganadero y Forestal. (Recuperado

de

http://www3.inegi.org.mx/sistemas/sisept/default.aspx?t=mamb270&s=est&c=325 00). INEGI.

(2014c).

Encuesta

Nacional

Agropecuaria

2012.

(Recuperado

de

http://www3.inegi.org.mx/sistemas/sisept/default.aspx?t=mamb327&s=est&c=339 26). Jetz, W., Wilcove, D. S., & Dobson, A. P. (2007). Projected impacts of climate and landuse change on the global diversity of birds. PLoS Biology, 5 (6), e157. (Recuperado de doi:10.1371/journal.pbio.0050157). Juniper, T., & Parr, M. (1998). Parrots. A guide to parrots of the world. Yale University Press, London, UK. Liu, C., Berry, P. M., Dawson, T. P., & Pearson, R. G. (2005). Selecting thresholds of occurrence in the prediction of species distributions. Ecography, 28: 385-393.

127

Macías Caballero, C. M., & Iñigo Elías, E. E. (2003). Evaluación del estado de conservación actual de las poblaciones del loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en México. México, D.F. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. MacKinnon H., B. 2005. Birds of Yucatan Peninsula. Cancún, México. Amigos de Sian Ka’an, AC. Marín-Togo, M. C., Monterrubio-Rico, T. C., Renton, K., Rubio-Rocha, Y., MacíasCaballero, C., Cancino-Murillo, R., & Ortega-Rodríguez, J. M. (2012). Reduced current distribution of Psittacidae on the Mexican Pacific coast: potential impacts of habitat loss and capture for trade. Biodiversity and Conservation, 21, 451-473. Martínez, E., & Galindo Leal, C. 2002. La vegetación de Calakmul, Campeche, México: clasificación, descripción y distribución. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 71, 7-32. Monterrubio-Rico, T. C., Villaseñor-Gómez, L. E., Marín-Togo, M. C., López-Córdova, E. A., Fabian-Turja, B., & Sorani-Dalbón, V. (2007). Distribución histórica y actual del loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en la costa central del pacífico Mexicano, ventajas y limitaciones en el uso de GARP en especies bajo fuerte presión de tráfico. Ornitología Neotropical, 18, 263-276. Monterrubio-Rico, T. C., Renton, K., Ortega-Rodríguez, J. M., Pérez-Arteaga, A., & Cancino-Murillo, R. 2010. The Endangered yellow-headed parrot Amazona oratrix along the Pacific coast of Mexico. Oryx, 44, 602-609. Morales-Pérez, L. (2005). Evaluación de la abundancia poblacional y recursos alimenticios para tres géneros de psitácidos en hábitats conservados y perturbados de la costa de Jalisco, México. (Tesis inédita de maestría). Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F., México. Munshi-South, J., & Wilkinson G. S. (2006). Diet influences life span in parrots (Psittaciformes). The Auk, 123 (1), 108-118. Noss R., Custi, B., & Groom, M. J. (2006). Habitat fragmentation. En Groom, M. J., Meffe, G. K. & Carroll, C. R. (Ed.). Principles of Conservation Biology. (p. 213251). Sunderland, Sinauer Associates, Inc.

128

Phillips, S. J., Anderson, R. P., & Schapire, R. E. (2006). Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190, 231-259. Phillips, S. J., & Dudík, M. (2008). Modeling of species distribution with MaxEnt: new extensions and a comprehensive evaluation. Ecography, 31, 161-175. Pizo, M. A., & Simao, I. (1997). Daily variation in activity and flock size of two parakeet species from Southeastern Brazil. Wilson Bulletin, 109, 343-348. Plasencia-Vázquez, A. H., Escalona-Segura, G., & Ligia Guadalupe Esparza-Olguín, L. G. (2014). Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas.

Acta

Zoológica Mexicana (nueva serie), 30 (3). Puc-Cabrera, J. C. (2008). Importancia de las aguadas para los ensambles de aves en el sureste de Campeche. (Tesis inédita de licenciatura). Universidad Autónoma de Campeche. Campeche, México. Redford, K. H. (1992). The empty forest. BioScience, 42, 412-422. Renton, K. (2002). Amazona oratrix (Ridgway 1887) (Loro cabeza amarilla). En Noguera, F. A., Vega Rivera, J. H., García Aldrete, A. N. & Quesada Avendaño, M (Ed.). Historia Natural de Chamela. (345-346). México, D. F., Instituto de Biología, UNAM. Renton, K., & Salinas-Melgoza, A. (2004). Climatic variability, nest predation, and reproductive output of lilac-crowned parrots (Amazona finschi) in tropical dry forest of western Mexico. Auk, 121, 1214-1225. Ridgely, R. S. (1981). The current distribution and status of mainland Neotropical parrots. En: Pasquier, R. F. (Ed.). Conservation of New World Parrots: Proceedings of the ICBP Parrot Working Group Meeting, St Lucia 1980. (p. 233384). Smithsonian Institution Press/ICBP Technical Publication No 1. Ríos-Muñoz, C. A., & Navarro-Sigüenza, A. G. (2009). Efectos del cambio de uso de suelo en la disponibilidad hipotética de hábitat para los psitácidos de México. Ornitología Neotropical, 20, 491-509. Rivera-Ortíz, F. A., Oyama, K., Ríos-Muñoz, C. A., Solórzano, S., Navarro-Sigüenza, A. G., & Arizmendi, M. del C. (2013). Habitat characterization and modeling of the

129

potential distribution of the Military Macaw (Ara militaris) in Mexico. Revista Mexicana de Biodiversidad, 84, 1200-1215. Romero-Balderas, K. G, Naranjo, E. J., Morales, H. H., & Nigh, R. B. (2006). Daños ocasionados por vertebrados silvestres al cultivo de maíz en la selva lacandona, Chiapas,

México.

Interciencia,

31

(4),

276-283.

(Recuperado

de

http://www.scielo.org.ve/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S037818442006000400007&lng=es). SEMARNAT. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales. (2010). Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. Diario Oficial de la Federación (DOF).

(Recuperado

de

http://dof.gob.mx/nota_detalle.php?codigo=5173091&fecha=30/12/2010). Téllez García, L. (2008). Abundancia relativa y características del hábitat de anidación del loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en diferentes condiciones de conservación de la vegetación. (Tesis inédita de maestría). Universidad Michoacana de San Nicólas de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México. Turner II, B. L., Geoghegan, J., & Foster, D. R. (Ed.). 2004. Integrated land-change science and tropical deforestation in the Southern Yucatan: Final Frontiers. Oxford: Oxford University Press. Vester, H. F. M., Lawrence, D., Eastman, J. R., Turner II, B. L., Calmé, S., Dickson, R., Pozo, C., & Sangerman, F. (2007). Land change in the Southern Yucatan and Calakmul Biosphere Reserve: effects on habitat and biodiversity. Ecological Applications, 17, 989-1003. Villalobos-Zapata, G. J., & Mendoza Vega, J. (Ed.). (2010). La Biodiversidad en Campeche: Estudio de Estado. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), Gobierno del Estado de Campeche, Universidad Autónoma de Campeche, El Colegio de la Frontera Sur. México. Wisz, M. S., Hijmans, R. J., Li, J., Peterson, A. T., Graham C. H., & Guisan, A. 2008. Effects of sample size on the performance of species distribution models. Diversity and Distributions, 14, 763-773.

130

Capítulo 5. Efectos de la fragmentación forestal sobre la distribución geográfica potencial de los psitácidos en la península de Yucatán, México.

Este capítulo se envió a la Revista Ornitología Neotropical y se están esperando los comentarios de los revisores.

131

EFECTOS DE LA FRAGMENTACIÓN FORESTAL SOBRE LA DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA POTENCIAL DE LOS PSITÁCIDOS EN LA PENÍNSULA DE YUCATÁN, MÉXICO

A. H. Plasencia Vázquez & G. Escalona Segura

El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Unidad Campeche. Av. Rancho Polígono 2– A, Ciudad Industrial de Lerma, C.P. 24500. San Francisco de Campeche, Campeche, México. E-mail: [email protected], [email protected]

Abstract. – Forest fragmentation effects on the parrots’ potential geographical distribution within the Yucatan Peninsula. – Parrots are seriously threatened because of their pet trade, habitat fragmentation and destruction. The objective of this research was to determine the fragmentation influence on the parrot species potential geographical distribution within Yucatan Peninsula. We used the potential geographical distribution maps, for the eight species, recently published in the literature and obtained with the Maximum Entropy algorithm. The Maximum Entropy Algorithm (MaxEnt) and the species historical records were used to obtain de distribution models. Different landscape metrics were calculated at 100 parcels randomly distributed within the predicted presence and absence areas for the species. Multivariate methods were used to shorten dimensionality in the analysis, as well as to explore the observed patterns. No pattern was observed regarding the number of variables that contribute to the logistic regression models (LR) and the size of the parrots’ potential geographical distribution area within

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the Peninsula. For P. haematotis and A. oratrix, the fragmentation variables used do not seem to have any relationship with their potential geographical distribution within the Peninsula, to the scale it was worked. It was found that some variables are important to determine the A. nana, A. xantholora and P. senilis distribution patterns and, in general, the variables indicate these parrots’ preferences for occupying large vegetation fragments sites. Parrots protection must have special care within the Yucatan state since it is historically the most impacted by human activities, as well as the nowadays south–western Quintana Roo and south–eastern Campeche forests since they are the most threatened and the ones with a greater number of parrot species.

Resumen. – Los psitácidos se encuentran seriamente amenazados por el tráfico ilegal de mascotas, la destrucción y fragmentación de su hábitat. El objetivo de este estudio fue determinar la influencia de la fragmentación sobre los patrones de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán. Para las ocho especies se utilizaron los mapas de distribución geográfica potencial publicados recientemente en la literatura obtenidos con el algoritmo de Máxima Entropía. Se emplearon métodos multivariados para reducir dimensionalidad en los análisis, así como para explorar los patrones observados. No se observó ningún patrón en cuanto al número de variables que aportan a los modelos de regresión logística (RL) y el tamaño del área de distribución geográfica potencial de los loros en la Península. Para Pyrilia haematotis y Amazona oratrix a la escala en que se trabajó las variables de fragmentación utilizadas no parecen tener relación con su distribución geográfica potencial en la Península. Solo para Aratinga nana, Amazona xantholora y Pionus

133

senilis se comprobó que algunas variables son importantes para determinar sus patrones de distribución y en general apuntan una preferencia de estos loros por ocupar sitios que conservan fragmentos grandes de vegetación. Se le debe prestar mucha atención a la protección de los psitácidos en el estado de Yucatán por ser el más impactado históricamente por las actividades humanas y en la actualidad a las selvas del sureste de Quintana Roo y suroeste de Campeche por ser las más amenazadas y las que albergan un mayor número de especies de loros. Key words: Conservation, threatened species, environmental factors, ecological niche models, southeastern Mexico.

INTRODUCCIÓN La fragmentación constituye en la actualidad uno de los principales factores antrópicos que amenaza la conservación de las aves (Bregman et al. 2014). Además de la pérdida del hábitat, la reducción en el tamaño medio de los fragmentos también puede limitar las poblaciones de aves (Davis 2004). Algunos fragmentos pueden ser demasiado pequeños para cubrir todos los requerimientos de algunas de las especies que contienen (Zuckerberg & Porter 2010). También se ha comprobado que el efecto del tamaño del fragmento sobre las aves depende de las características de la matriz que las rodea (Brotons et al. 2002). Aunque se han realizado numerosos estudios empíricos sobre la fragmentación, a menudo estos son difíciles de interpretar porque se trabaja a escala de fragmento y no de paisaje (Fahrig 2003). En el caso de las aves de bosque, se ha comprobado que la fragmentación afecta la densidad poblacional, la riqueza, la distribución y puede

134

provocar la extinción local de poblaciones de determinadas especies (Donovan & Flather 2002). Además, la fragmentación forestal puede facilitar la invasión de especies exóticas a los fragmentos, debido a los cambios microclimáticos que ocurren en ellos; proceso que se ha documentado en bosques tropicales (William–Linera 1990). Entre las aves de bosque, los psitácidos se encuentran seriamente amenazados por el tráfico ilegal de mascotas (Marín–Togo et al. 2012) y por la destrucción y fragmentación de sus hábitats (Snyder et al. 2000). Aunque los psitácidos tienen una elevada movilidad y se desplazan entre fragmentos alejados de selva, pueden verse afectados por las variaciones en las características de su hábitat. A medida que un área está más fragmentada es más accesible y esto incrementa las tasas de depredación natural y antrópica, además de que se van perdiendo los árboles más grandes que muchas veces son los que ofrecen las cavidades para anidar (Renton & Salinas–Melgoza 2004). La mayoría de las especies de loros tienen una alta longevidad (Munshi–South & Wilkinson 2006), por lo que en algunas ocasiones los efectos de factores ambientales como la fragmentación solo se verían reflejados en afectaciones poblacionales a largo plazo. Si se llegara a conocer la manera en que la fragmentación altera la distribución de las diferentes especies de psitácidos, sería posible implementar medidas más efectivas que minimizaran su influencia. En la Península de Yucatán, México habitan ocho especies de psitácidos (MacKinnon 2005), algunas de las cuales mantienen aún poblaciones abundantes (e.g., Galindo–Leal 1999, Macías–Caballero & Iñigo–Elías 2003). Sin embargo, en la Península la pérdida, degradación y fragmentación de las áreas de selva se ha intensificado (Turner II et al. 2004) y está poniendo en riesgo el

135

mantenimiento de poblaciones viables de estos loros en la región. Las especies con amplia tolerancia ambiental como Amazona albifrons, Amazona xantholora y Aratinga nana no se deben afectar bajo situaciones de fragmentación; mientras que las especies sensibles a las modificaciones del hábitat como Amazona farinosa y Pyrilia haematotis se limitarán a la áreas con bajos niveles de fragmentación. Bajo este contexto, el objetivo de este estudio es determinar la influencia de la fragmentación sobre los patrones de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán.

MATERIALES Y MÉTODOS Modelos de distribución geográfica potencial. La investigación se realizó en la porción mexicana de la provincia biótica Península de Yucatán, que incluye los estados de Campeche, Quintana Roo y Yucatán (17°48'–21°35' N, 86°43'–92°27' O) (Barrera 1962). Se trabajó con las ocho especies de psitácidos que habitan en la Península de Yucatán: periquito pecho sucio (Aratinga nana), loro frente blanca (Amazona albifrons), loro yucateco (Amazona xantholora), loro cachete amarillo (Amazona autumnalis), loro corona blanca (Pionus senilis), loro cabeza oscura (Pyrilia haematotis), loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) y loro corona azul (Amazona farinosa) (MacKinnon 2005). Para A. xantholora y A. oratrix se utilizaron los mapas de distribución geográfica potencial obtenidos por Plasencia Vázquez et al. (2014) y para las restantes seis especies se usaron los modelos de distribución obtenidos por Plasencia Vázquez & Escalona–Segura (en prensa). Todos los modelos de distribución geográfica potencial de los loros se obtuvieron usando la misma metodología con el programa MaxEnt

136

(Phillips et al. 2006) (http://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/), considerado como uno de los de mejor desempeño (Elith et al. 2011). Además, se ha comprobado que con este programa se pueden obtener muy buenos resultados con tamaños de muestra pequeños (Hernandez et al. 2006).

Fragmentación Forestal en la Península de Yucatán. Para medir los niveles de fragmentación dentro de las áreas de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán se utilizaron 15 archivos digitales de la carta de uso de suelo y vegetación correspondientes a la serie IV del INEGI (2010), que en su conjunto abarcan la Península de Yucatán y son las más actuales para México. Se seleccionó de estos archivos solo las áreas boscosas (incluyendo los manglares, los Petenes, selvas y el bosque de encino), que son las masas forestales que potencialmente utilizan los loros para vivir y se eliminaron las demás formaciones vegetales o usos del suelo. Todas estas áreas de selva se unieron y de esta manera se obtuvo un mapa único que representa a las masas forestales en la Península. Para realizar estos procedimientos se utilizó el programa ArcView 3.2 (ESRI 1999). Una vez seleccionado el mejor mapa de distribución geográfica potencial de cada una de las especies, se seleccionaron al azar 100 parcelas hexagonales de aproximadamente 587km² dentro del área total de la Península. La forma hexagonal minimiza la relación área/perímetro sin dejar espacios sin cubrir (Mateucci & Silva 2005). Para cada especie, las parcelas con el 50% o más del área ocupada se clasificaron como de presencia, las demás se clasificaban como ausencia. Finalmente, para cada especie el número de parcelas clasificadas como de ausencia (A) o

137

presencia (P) resultó ser: A. albifrons (5A, 95P), A. nana (7A, 93P), A. xantholora (19A, 81P), A. autumnalis (64A, 36P), P. haematotis (57A, 43P), P. senilis (66A, 34P), A. farinosa (75A, 25P) y A. oratrix (98A, 2P). Una vez clasificadas las 100 parcelas como de ausencia o presencia, para cada especie, se utilizaron como temas de recorte sobre el mapa de masas forestales. De esta manera se obtuvieron las mismas parcelas pero en esta ocasión conteniendo la información de las masas forestales. Estas operaciones se realizaron con la extensión asistente de geoprocesamiento (geoprocessing wizard) de ArcView 3.2 (ESRI 1999). Para cada una de estas parcelas se calculó una serie de índices utilizando la extensión Analista de fragmento (Patch Analyst) de ArcView 3.2 (ESRI 1999). Se seleccionaron índices que describen la fragmentación del paisaje caracterizando la totalidad del paisaje, como se ha sugerido por Fahrig (2003). Se calculó el área total de selvas (ATS), el número de fragmentos (NF), la media del tamaño del fragmento (MTF), la mediana del tamaño del fragmento (METF), el coeficiente de variación del tamaño del fragmento (CVTF), la desviación estándar del tamaño de fragmento (DETF), la longitud total de bordes de fragmentos (LTBF), la densidad de bordes de fragmentos, la media del borde del fragmento, el índice medio de forma (IMF), el índice medio de forma ponderado por el área (IMFPA), la media de la proporción área–perímetro (MPAP), la dimensión fractal media del fragmento (DFMF), la dimensión fractal media del fragmento ponderada por el área (DFMFPA), el índice de diversidad de Shannon (IDS) y el índice de equitatividad de Shannon (IES). Además, se calcularon otras variables que caracterizan la distancia entre los fragmentos y su configuración espacial. En el caso de las distancias, para cada una de

138

las parcelas se calculó la distancia al borde entre los diferentes fragmentos que contenían y se calculó la distancia entre los centroides de cada fragmento. Posteriormente, para cada parcela se sumaron los múltiplos cruzados de las matrices de distancias entre los bordes de los fragmentos y sus centroides, para de esta manera obtener una variable de resumen. Para tener una medida de la distribución espacial de los fragmentos en el paisaje, usando la matriz de distancias entre los bordes de los fragmentos por parcela, se calculó el índice I de Moran (4 y 8 vecinos) (Moran 1950) y el índice C de Geary (4 y 8 vecinos) (Geary 1954), con el uso del complemento ROOKCASE para Excel 97/2000 (Sawada 1999), el cual permite determinar autocorrelación espacial global y local. Con la autocorrelación espacial se determina la ubicación de los fragmentos en cada parcela y de esta manera se puede tener una aproximación de cómo están distribuidos en el paisaje y si existe algún tipo de relación o patrón en su distribución.

Análisis estadístico. Para reducir la colinealidad entre las variables de fragmentación y de configuración espacial utilizadas se realizó un análisis de correlación de Pearson y se seleccionaron aquellas variables con valores de |r| < 0.7 (Dormann et al. 2012). Entre los pares de variables altamente correlacionadas se escogió aquella que pudiera tener una mayor relación con los patrones de distribución de los psitácidos, en función de la historia natural de estas especies y los hábitats que se conoce ocupan. Una vez eliminadas las variables altamente correlacionadas, para reducir dimensionalidad en los análisis se empleó un Análisis de Componentes Principales (ACP). Para minimizar el número de variables por cada factor y simplificar la interpretación de estos se aplicó el

139

método de rotación Varimax. Entre los componentes resultantes de la rotación se seleccionaron los primeros con los cuales se explicara el 50% de la variabilidad y de cada uno de ellos se escogieron las variables cuyos coeficientes factoriales fueran superiores a 0.7. Para determinar la posible relación entre la matriz de variables de fragmentación y configuración espacial y la distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos (mapas de presencia/ausencia) se utilizó una regresión logística (RL). Para la RL se tuvo en cuenta un modelo de tipo Logit con respuesta binaria e intervalos de confianza al 95%. Para la selección del mejor modelo se escogió el criterio de información de Akaike (AIC) (Akaike 1983) y se tuvo en cuenta un mínimo de dos variables y un máximo de seis. Se hicieron 100 iteraciones con un nivel de convergencia de 0.000001 y se tuvieron en cuenta las interacciones de segundo nivel entre las variables. Para realizar todos estos análisis se utilizó el complemento para Excel XLSTAT (2013).

RESULTADOS Las cuatro variables que se obtuvieron para definir la configuración espacial de los fragmentos están altamente correlacionadas entre sí (r>0.7). Entre ellas se seleccionó solo la I de Moran de vecindad cuatro, ya que para este estudio los análisis se realizaron a nivel de paisaje y este índice da una mejor medida de la autocorrelación espacial a nivel global. Para el 20% de las parcelas no se obtuvieron valores de la I de Moran, ya que solo tenían un fragmento. Para el 51% de las parcelas se obtuvieron valores positivos con la I de Moran y solo el 29% eran valores negativos, lo cual indica

140

que a la escala que se trabajó hay una cierta tendencia en la Península a la agrupación espacial de los fragmentos que se encuentran a distancias similares. La variable de resumen para las distancias no estuvo correlacionada con ninguna otra (r≤0.4; p LR

AIC

A. albifrons

4

27,23

0,02

39,23

P. haematotis

4

100,94

0,00

112,94

A. nana

5

33,17

0,01

47,17

A. xantholora

5

71,84

0,01

85,84

A. autumnalis

5

85,35

0,00

99,35

P. senilis

5

87,05

0,00

101,05

A. oratrix

6

0,000

0,004

16,000

143

TABLA 3. Aporte de las variables de fragmentación a la distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán según los modelos de regresión logística. Solo se incluyen las intersecciones, las interacciones y las variables independientes con aporte significativo a los modelos.

Variables

Odds ratio

Odds ratio

(Razón de

Límite inf. – sup.

Especie

Coeficiente

Chi²

DETF*MBF

A. albifrons

–0,0004

3,8565

0,0496

0,9996

0,9992–1,0000

MBF*IMF

A. albifrons

0,0445

3,9713

0,0463

1,0456

1,0007–1,0924

MBF

A. nana

0,7329

6,7266

0,0095

2,0811

1,1961–3,6209

ATS*MBF

A. nana

–0,0010

6,3186

0,0119

0,9990

0,9983–0,9998

MBF*IMF

A. nana

–0,0717

7,2464

0,0071

0,9309

0,8835–0,9807

IMF

A. xantholora

–3,0847

5,1102

0,0238

0,0457

0,0032–0,6635

ATS*MBF

A. autumnalis

–0,0001

5,8271

0,0158

0,9999

0,9999–1,0000

ATS*IMF

A. autumnalis

0,0052

6,4893

0,0109

1,0052

1,0012–1,0092

ATS*MPAP

A. autumnalis

0,0010

5,3411

0,0208

1,0010

1,0001–1,0018

DETF*MPAP

A. autumnalis

–0,0016

7,2687

0,0070

0,9984

0,9972–0,9996

MPAP

P. senilis

–1,1287

8,2671

0,0040

0,3235

0,1499–0,6982

ATS*IMF

P. senilis

–0,0034

5,8381

0,0157

0,9967

0,9939–0,9994

ATS*MPAP

P. senilis

0,0032

10,1793

0,0014

1,0032

1,0012–1,0052

DETF*MPAP

P. senilis

–0,0035

11,4066

0,0007

0,9965

0,9945–0,9985

IMF*MPAP

P. senilis

0,1369

6,9237

0,0085

1,1467

1,0355–1,2697

DETF

A. farinosa

0,0176

8,5389

0,0035

1,0178

1,0058–1,0299

ATS*MPAP

A. farinosa

0,0012

4,5067

0,0338

1,0012

1,0001–1,0024

DETF*MPAP

A. farinosa

–0,0018

7,9253

0,0049

0,9982

0,9969–0,9994

0,0000

< 0,0001

0,0000

< 0,0001

Intersección Intersección

P. haematotis –612,7559 A. oratrix

8210,7309

Pr > Chi² probabilidades)

144

(95%)

En relación a la calidad de los modelos, uno de los resultados más importantes es el de la Chi2 asociado al Log ratio (Tabla 4). Las variables de fragmentación proporcionan información significativa para explicar la variabilidad en relación a la presencia/ausencia para seis de las especies (Tabla 4). Estos resultados se reafirman con la prueba de Hosmer–Lemeshow, que es otra forma para evaluar la bondad del ajuste de los modelos de regresión logística. Con esta prueba solo para las especies A. oratrix y P. haematotis se obtuvieron valores de Chi² elevados, con valores de p< 0.0001, lo cual en este caso significa que para estos dos loros el modelo no cuenta con un buen ajuste.

TABLA 4. Resultados de la prueba de razón de verosimilitud [–2 Log (likelihood)] para comprobar si el modelo independiente es mejor que el obtenido con las variables de fragmentación y la distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán. Especie

GDL

Chi–cuadrado

Pr > Chi²

A. albifrons

4

11,39

0,02

A. nana

5

16,02

0,01

A. xantholora

5

15,39

0,01

A. autumnalis

5

29,23

< 0,0001

P. senilis

5

28,86

< 0,0001

A. farinosa

5

25,19

0,00

P. haematotis

4

–2545,32

A. oratrix

6

–6252,41

145

DISCUSIÓN En México durante las últimas décadas la cobertura forestal se ha reducido notablemente, aunque la tasa de pérdida se ha ido desacelerando (INEGI 2010). Las diferentes especies de psitácidos mexicanos se encuentran generalmente asociados a territorios cubiertos por selvas, por lo que la disminución de estas formaciones vegetales afecta a sus poblaciones. En la Península de Yucatán se pudo constatar cómo las áreas de selva donde potencialmente se pueden localizar los loros continúan fragmentándose y desapareciendo rápidamente (Vester et al. 2007). En particular, se le debe prestar mucha atención al estado de Yucatán ya que ha sido el más impactado históricamente por las actividades humanas (Daniels et al. 2008). Aunque, en la actualidad se ha registrado que las selvas que tienen la mayor pérdida de cobertura vegetal están al sureste de Quintana Roo y suroeste de Campeche (Turner II et al. 2004) y son de las que albergan un mayor número de especies de loros. Esta pérdida de la vegetación en la Península está provocando que en diferentes sitios se incremente el aislamiento, reducción del área y degradación de los fragmentos de selva remanentes. Los pericos en esta zona, dada su elevada movilidad y longevidad puede que no se afecten a corto plazo por estas amenazas, pero a mediano y largo plazo estas modificaciones del paisaje influirán de manera negativa sobre requerimientos tales como la alimentación y los sitios de anidación (Renton & Salinas– Melgoza 2004). Si se mantienen las tasas de deforestación actuales dentro de la Península, en muchos ambientes la fragmentación puede llegar a niveles en que los pocos fragmentos que queden no alcancen para sostener poblaciones mínimas viables de psitácidos.

146

Aunque en la literatura se menciona que la fragmentación afecta a las poblaciones de psitácidos (Snyder et al. 2000, Forshaw 2006), en la práctica existen muy pocas referencias de trabajos donde se detalle qué variables pueden ser las más importantes o a qué escala operan con mayor frecuencia (e.g., Renton & Salinas– Melgoza 2004, Miller et al. 2013). Dentro de la Península de Yucatán se ha especulado que la guacamaya roja (Ara macao) fue extirpada debido a la acelerada destrucción y fragmentación de la selva alta perennifolia (Berlanga–Cano et al. 2000), pero no existen evidencias empíricas que lo demuestren. En la mayoría de los casos las investigaciones solo se centran en el uso del hábitat o la dinámica de poblaciones de loros en paisajes fragmentados (e.g., Conti Nunes & Galetti 2007, Monterrubio–Rico et al. 2009, Carneiro et al. 2012). Por esta razón se hace difícil poder contrastar los resultados obtenidos, ya que no se cuenta con una base sólida del tema relacionada directamente con los psitácidos. A la escala que se realizó este estudio, las variables de fragmentación empleadas no parecen ser determinantes en los patrones de distribución potencial de la mayoría de los loros en la Península de Yucatán. Se esperaría lo contrario, ya que la fragmentación de los ecosistemas forestales se ha incrementado en toda la Península, principalmente por la pérdida de grandes extensiones de selvas (Turner II et al. 2004). Se ha comprobado que para algunas especies de psitácidos las modificaciones que sufren los ecosistemas por actividades antropogénicas pueden ser beneficiosas, ya que les brindan nuevas fuentes de alimentos más accesibles. En la región de Calakmul, Campeche se observan grandes parvadas de A. albifrons y en esta área la especie es

147

catalogada por los ejidatarios como una plaga por los daños que consideran provocan a sus cultivos de maíz (Galindo–Leal 1999, Escalona–Segura & Velasco 2000). También se ha comprobado que muchas especies de psitácidos pueden tener una elevada capacidad de adaptación a nuevos ambientes y pueden establecerse e incluso colonizar exitosamente nuevos sitios donde históricamente no habían sido reportados (Macías–Caballero & Iñigo–Elías 2003, Plasencia Vázquez & Escalona Segura 2012). Aun cuando la pérdida, fragmentación y transformación del hábitat constituya una amenaza para los psitácidos, en muchos de los casos la principal causa de la disminución de sus poblaciones es la cacería ilegal para el tráfico de mascotas (Marín–Togo et al. 2012). En México una de las especies más cotizadas como mascota es A. oratrix y en la Península de Yucatán solo se localiza en la porción suroeste, una de las más fragmentadas de la región por la actividad ganadera (Villalobos–Zapata & Mendoza Vega 2010). Sin embargo, ninguna de las variables de fragmentación utilizadas parece influir sobre la distribución potencial de esta especie, lo cual puede ser por el número tan pequeño de parcelas con presencia, dada la reducida área que ocupa y la escala a la que se trabajó. Aunque, Macías Caballero & Iñigo Elías (2003) comprobaron que en la Península esta especie presenta uno de los valores más altos de abundancia relativa para todo México, lo cual pudiera indicar una cierta capacidad de este loro para mantenerse en áreas perturbadas. Para tres de los loros estudiados sí se encontró una relación entre algunas variables de fragmentación y su distribución potencial, que apunta hacia una preferencia de estas especies por los fragmentos de hábitat más grandes, conducta que

148

ha sido comprobada en otras especies de aves (Davis 2004). Aun cuando los psitácidos puedan adaptarse a los cambios generados por la acción antrópica, son especies que normalmente se encuentran asociadas a zonas dominadas por selvas conservadas que les proveen los sitios más adecuados para alimentarse y reproducirse (Morales–Pérez 2005, Monterrubio–Rico & Escalante–Pliego 2006) En el caso A. xantholora se observa una influencia más marcada de una de las variables de fragmentación (índice medio de forma), lo que supone que esta especie es más sensible a este proceso, a la escala utilizada. Se comprobó que el índice medio de forma influye negativamente sobre su presencia en la Península, lo que implica que mientras más irregulares sean los fragmentos menos probabilidades existen que la especie se localice. En las áreas con mayor presión antrópica es donde los fragmentos tienden a disminuir en área y a tomar formas más irregulares, situación que se puede observar en diferentes áreas dentro de la Península de Yucatán. Aunque Amazona xantholora tiene una distribución amplia dentro de la Península, es una especie endémica de la Provincia Biótica Península de Yucatán (incluye Belice y el Petén en Guatemala) (Peterson & Chalif 1998), lo cual la hace más vulnerable ya que en general no está presente en un área tan extensa. Además, en campo se puede confundir con otra especie hermana (A. albifrons), lo cual en ocasiones dificulta su identificación y se puede sobreestimar o subestimar el número de individuos presentes. Por estas razones es una de las especies a las cuales se le debe prestar más atención dentro de la Península. Aun cuando se haya podido indagar sobre el efecto de la fragmentación sobre la distribución geográfica potencial de las diferentes especies de psitácidos en la

149

Península de Yucatán, se debe tener en cuenta en investigaciones futuras escalas de trabajo menores e incluir otras variables ambientales en los análisis. La fragmentación es un proceso que está relacionado de manera directa con la pérdida de cobertura vegetal (por ser una de las principales causas que la produce) y con los cambios de uso del suelo (que se producen alrededor de los fragmentos) y en dependencia de su combinación específica podría ser la respuesta en los patrones de distribución de los psitácidos. Uno de los desafíos más importantes a que se enfrenta la conservación de los loros en los paisajes fragmentados de la Península de Yucatán es el desajuste temporal existente entre la velocidad con que están ocurriendo las transformaciones en los ecosistemas y la rapidez en la toma de decisiones a nivel privado, estatal y federal. Los cambios en las áreas de selva son en ocasiones extremadamente rápidos, mientras que las decisiones para el manejo requieren de procesos largos para la asignación de prioridades de conservación. Sin embargo, al ser los psitácidos tan carismáticos tienen el potencial de actuar como "especies bandera" y de esta forma se pueden promover más acciones para preservar los hábitats donde se localizan dentro de la Península. De este modo, no solo estaríamos protegiendo a los loros, sino a una multitud de especies que comparten las mismas áreas de distribución y los mismos hábitats.

AGRADECIMIENTOS Al INEGI por facilitar las coberturas de Uso de Suelo y Vegetación. A Y. Ferrer– Sánchez, K. Renton, L. G. Esparza, D. Denis Ávila, A. T. Peterson, O. R. Rojas Soto, E. Martínez Meyer y C. A. Ríos Muñoz por sus comentarios. Al CONACyT por el apoyo

150

económico brindado a través de la beca 239499 y 21467. A los revisores del manuscrito por sus sugerencias y comentarios.

LITERATURA CITADA Akaike, H. 1983. Information measures and model selection. Int. Stat. Rev. 44: 277– 291. Barrera, A. 1962. La Península de Yucatán como provincia biótica. Rev. Soc. Mex. Hist. Nat. 23: 71–150. Berlanga–Cano, M., P. Wood, J. Salgado Ortíz, & E. M. Figueroa Esquivel. 2000. Calakmul, AICA 171. Pp.: 110–111 en Arizmendi, M. C. & L. Márquez Valdelamar (eds). Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves en México. CIPAMEX. México, D. F. Bregman, T. P., C. H. Sekercioglu, & J. A. Tobias. 2014. Global patterns and predictors of bird species responses to forest fragmentation: Implications for ecosystem function and conservation. Biol. Cons. 169: 372–383. Brotons, L., M. Mönkkönen, & J. L. Martin. 2002. Are fragments islands? Landscape context and density–area relationships in boreal forest birds. Amer. Nat. 162: 343–357. Carneiro, A. P. B, J. E. Jiménez, & T. H. White Jr. 2012. Post–fledging habitat selection by the Slender–Billed parakeet (Enicognathus leptorhynchus) in a fragmented agricultural landscape of southern Chile. Condor. 114: 166–172. Conti Nunes, M. F., & M. Galetti. 2007. Use of forest fragments by blue–winged macaws (Primolius maracana) within a fragmented landscape. Biodivers. Conserv. 16: 953–967. Cuervo–Robayo, A. P., O. Téllez–Valdés, M. Gómez, C. Venegas–Barrera, J. Manjarrez, & E. Martínez–Meyer. 2013. An update of high–resolution monthly climate

surfaces

for

Mexico.

Int.

J.

Climatol.

http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/joc.3848/pdf Noviembre 2013].

151

Disponible

[Consultado

el

de 3

Daniels, A., K. Painter, & J. Southworth. 2008. Milpa imprint on the tropical dry forest landscape in Yucatan, Mexico: Remote sensing and field measurement of edge vegetation. Agricult. Ecosys. Environ. 123: 293–304. Davis, S. K. 2004. Area sensitivity in grassland passerines: effects of patch size, patch shape, and vegetation structure on bird abundance and occurrence in southern Saskatchewan. Auk. 121: 1130–1145. Donovan, T. M., & C. H. Flather. 2002. Relationships among North American songbird trends, habitat fragmentation, and landscape occupancy. Ecol. Appl. 12: 364– 374. Dormann, C. F., J. Elith, S. Bacher, C. Buchmann, G. Carl, G. Carré, J. R. García– Marquéz, B. Gruber, B. Lafourcade, P. J. Leitão, T. Münkemüller, C. McClean, P. E. Osborne, B. Reineking, B. Schröder, A. K. Skidmore, D. Zurell, & S. Lautenbach. 2012. Collinearity: a review of methods to deal with it and a simulation study evaluating their performance. Ecography. 35: 001–020. Elith, J., S. J. Phillips, T. Hastie, M. Dudík, Y. E. Chee, & C. J. Yates. 2011. A statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Divers. Distrib. 17: 43–57. Escalona Segura, G. & J. Velasco. 2000. La milpa maya y el impacto de las aves y mamíferos en sistemas de producción agrícolas. Edzná. 42: 7–8. ESRI. 1999. ArcView 3.2. ESRI (Environmental Scientific Research Institute). Redlands, California, USA. Fahrig, L. 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 34: 487–515. Fielding, A. H., & J. F. Bell. 1997. A review of methods for the assessment of prediction errors in conservation presence/absence models. Environ. Conserv. 24: 38–49. Forshaw, J. M. 2006. Parrots of the World: an identification guide. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. Galindo–Leal, C. 1999. La gran región de Calakmul: Prioridades biológicas de conservación y propuesta de modificación de la Reserva de la Biosfera. Reporte Final a World Widlife Fund–México. México, D.F. Geary, R. C. 1954. The Contiguity Ratio and Statistical Mapping. Inc. Stat. 5: 115–146.

152

Hernandez, P. A., C. H. Graham, L. L. Master, & D. L. Albert. 2006. The effect of sample size and species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography. 29: 773–785. INEGI. 2010. Conjunto de datos vectoriales de la carta de uso del suelo y vegetación: escala 1:250 000. Serie IV (continuo nacional). Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Aguascalientes, México. Macías–Caballero, C. M., & E. E. Iñigo–Elías. 2003. Evaluación del estado de conservación actual de las poblaciones de loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en México. Informe final del proyecto AS002. Apoyado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). México D. F. MacKinnon, B. 2005. Birds of Yucatan Peninsula. Amigos de Sian Ka’an, AC. Cancún, Quintana Roo, México. Marín–Togo, M. C., T. C. Monterrubio–Rico, K. Renton, Y. Rubio–Rocha, C. Macías– Caballero, R. Cancino–Murillo, & J. M. Ortega–Rodríguez. 2012. Reduced current distribution of Psittacidae on the Mexican Pacific coast: potential impacts of habitat loss and capture for trade. Biodivers. Conserv. 21: 451–473. Mateucci, S. D., & M. Silva. 2005. Selección de métricas de configuración espacial para la regionalización de un territorio antropizado. GeoFocus. 5: 180–202. Miller, M. P., C. A. Bianchi, T. D. Mullins, & S. M. Haig. 2013. Associations between forest fragmentation patterns and genetic structure in Pfrimer’s Parakeet (Pyrrhura pfrimeri), an endangered endemic to central Brazil’s dry forests. Conserv. Genet. 14: 333–343. Monterrubio–Rico, T. C., & P. Escalante–Pliego. 2006. Richness, distribution and conservation status of cavity nesting birds in Mexico. Biol. Cons. 128: 67–78. Monterrubio–Rico, T. C., J. M. Ortega–Rodríguez, & Ma. C. Marín–Togo. 2009. Nesting habitat of the Lilac–crowned Parrot in a modified landscape in Mexico. Biotropica. 41: 361–368. Morales–Pérez, L. 2005. Evaluación de la abundancia poblacional y recursos alimenticios para tres géneros de psitácidos en hábitats conservados y

153

perturbados de la costa de Jalisco, México. Tesis de maestría. Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. Moran, P. A. P. 1950. Notes on continuous stochastic phenomena. Biometrika. 37: 17– 23. Munshi–South, J., & G. S. Wilkinson. 2006. Diet influences life span in parrots (Psittaciformes). Auk. 123: 108–118. Peterson, R. T., & E. L. Chalif. 1998. Aves de México: guía de campo. Diana. México, D.F. Phillips, S. J., R. P. Anderson, & R. E. Schapire. 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecol. Modell. 190: 231–259. Phillips, S. J., & M. Dudík. 2008. Modeling of species distribution with MaxEnt: new extensions and a comprehensive evaluation. Ecography. 31: 161–175. Plasencia Vázquez, A. H., & G. Escalona–Segura. 2012. Nuevo registro del loro frente blanca (Amazona albifrons) para la Isla de Cozumel, Quintana Roo, México. Huitzil. 13: 43–46. Plasencia Vázquez, A. H., G. Escalona Segura,. & L. G. Esparza Olguín. (in press). Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas.

Acta Zool. Mex.

Nueva Ser. 30. Plasencia Vázquez, A. H., & G. Escalona Segura. (in press). Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México. Rev. Biol. Trop. Renton, K., & A. Salinas–Melgoza. 2004. Climatic variability, nest predation, and reproductive output of lilac–crowned parrots (Amazona finschi) in tropical dry forest of western Mexico. Auk. 121: 1214–1225. Sawada, M. 1999. Technological tools. Rookcase: an Excel 97/2000 visual basic (VB) add–in for exploring global and local spatial autocorrelation. Bull. Ecol. Soc. Am. 80: 231–234. Snyder, N., P. McGowan, J. Gilardi, & A. Grajal (eds) 2000. Parrots. Status survey and conservation action plan 2000–2004. IUCN, Gland, Switzerland and Cambridge, UK.

154

Turner II, B. L., J. Geoghegan, & D. R. Foster (eds). 2004. Integrated land–change science and tropical deforestation in the Southern Yucatán: Final Frontiers. Oxford University Press. Oxford, U.K. Vester, H. F. M., D. Lawrence, J. R. Eastman, B. L. Turner II, S. Calmé, R. Dickson, C. Pozo, & F. Sangerman. 2007. Land change in the Southern Yucatán and Calakmul Biosphere Reserve: effects on habitat and biodiversity. Ecol. Appl. 17: 989–1003. Villalobos–Zapata, G. J., & J. Mendoza Vega (eds). 2010. La Biodiversidad en Campeche: Estudio de Estado. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio), Gobierno del Estado de Campeche, Universidad Autónoma de Campeche, El Colegio de la Frontera Sur. México. William–Linera, G. 1990. Vegetation structure and environmental conditions of forests edges. J. Ecol. 78: 356–373. XLSTAT. 2013. Software, Version 2013.1. Copyright Addinsoft 1995–2013. Descargado el 28 de Noviembre de 2013 de http://www.xlstat.com/es/ Zuckerberg, B., & W. F. Porter. 2010. Thresholds in the long–term responses of breeding birds to forest cover and fragmentation. Biol. Cons.143: 952–962.

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Capítulo 6. Efecto de la interacción entre la fragmentación forestal, la cobertura vegetal y el uso del suelo sobre la distribución geográfica potencial de psitácidos en la Península de Yucatán.

Este capítulo se envió a la revista Animal Biodiversity and Conservation y se están esperando los comentarios de los revisores.

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Efecto de la interacción entre la fragmentación forestal, la cobertura vegetal y el uso del suelo sobre la distribución geográfica potencial de psitácidos en la Península de Yucatán

A. H. Plasencia-Vázquez, G. Escalona Segura & L. G. Esparza-Olguín

El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Libramiento Carretero Campeche Km 1.5, Av. Rancho,

Polígono 2-A, Parque Industrial de Lerma, C.P. 24500. San Francisco de

Campeche,

Campeche,

México;

[email protected],

[email protected],

[email protected]

Abstract Interaction effect among the forest fragmentation, vegetation cover and land use on the parrots´ potential geographical distribution in the Yucatan Peninsula. The loss, degradation and fragmentation of forest areas are endangering the parrots´ populations maintenance. In this research we determined the influence of fragmentation, depending on vegetation cover, land use and fragments spatial configuration, on the parrots´ potential geographical distribution patterns in the Yucatan Peninsula, Mexico. We used for the eight species the potential geographical distribution maps recently published in the literature obtained with the Maximum Entropy algorithm and incorporated each species probability distribution map for this research. We calculated 15 metrics that evaluate forest fragmentation, the fragments spatial configuration, the ratio occupied by vegetation and the land use in 100 plots of approximately 29km ² randomly distributed

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within the presence and absence areas predicted for each species Also, we considered the relationship between environmental variables and the species distribution probability. To reduce collinearity among all variables used we made a Pearson correlation analysis and among land use and vegetation resulting variables we removed those who were represented by less than 10% of the 100 researched plots. We used a partial least squares regression to explore the patterns among the variables used and the potential distribution models. None of the environmental variables analyzed alone determines the presence/absence or the parrots probability distribution in the Peninsula. With the regression we found that for the eight species, either to the presence / absence or the probability distribution, the most important explanatory variables are the interaction among three variables, particularly the interaction among the forests total area, the fragment edges total length and the subhumid tropical forest. The habitat fragmentation influences these species potential geographical distribution in the Yucatan Peninsula in terms of the characteristics of other environmental factors that are expressed together with the geographical division, such as the different vegetation cover ratio and land uses in deforested areas. Key words: deforestation, farming systems, land uses, parrots, subhumid tropical forest.

Resumen Efecto de la interacción entre la fragmentación forestal, la cobertura vegetal y el uso del suelo sobre la distribución geográfica potencial de psitácidos en la Península de Yucatán. La pérdida, degradación y fragmentación de las áreas de selva están

158

poniendo en riesgo el mantenimiento de las poblaciones de psitácidos. En este estudio se determinó la influencia de la fragmentación, en función de la cobertura vegetal, los usos del suelo y de la configuración espacial de los fragmentos, sobre los patrones de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán, México. Para las ocho especies se utilizaron los mapas de distribución geográfica potencial publicados recientemente en la literatura obtenidos con el algoritmo de Máxima Entropía y se incorporó para este estudio el mapa de probabilidad de distribución de cada especie. Se calcularon 15 métricas que evalúan la fragmentación forestal, la configuración espacial de los fragmentos, la proporción ocupada por las formaciones vegetales y los usos del suelo en 100 parcelas de aproximadamente 29km² distribuidas al azar dentro de las áreas de presencia y ausencia predichas para cada especie. Además, se tuvo en cuenta la relación entre las variables ambientales y la probabilidad de distribución de las especies. Para reducir la colinealidad entre todas las variables utilizadas se realizó un análisis de correlación de Pearson y entre las variables de uso de suelo y vegetación resultantes se eliminaron aquellas que estuvieran representadas en menos del 10% de las 100 parcelas de estudio. Se empleó una regresión de mínimos cuadrados parciales para explorar los patrones entre las variables empleadas y los modelos de distribución potencial. Ninguna de las variables ambientales analizadas por si sola determina la presencia/ausencia o la probabilidad de distribución de los loros en la Península. Con la regresión se comprobó que para las ocho especies, ya sea para la presencia/ausencia o para la probabilidad de distribución, las variables explicativas más importantes son las de interacción entre tres variables, en especial la interacción entre el área total de selvas, la longitud total de bordes de fragmentos y la

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selva mediana subperennifolia.

La fragmentación del hábitat influye sobre la

distribución geográfica potencial de estas especies en la Península de Yucatán en función de las características de otros factores ambientales que se expresan conjuntamente con el fraccionamiento, como son la proporción de las diferentes coberturas vegetales y los usos del suelo que se desarrollan en las áreas deforestadas. Palabras clave: deforestación, loros, selva mediana subperennifolia, sistemas agropecuarios, usos del suelo.

Introducción La pérdida y la fragmentación de las selvas se consideran entre los principales factores que causan extinción a escala global (Hanski et al., 2013). Las especies silvestres responden de forma distinta a estos factores y son más sensibles aquellas cuya adecuación biológica está condicionada por el tamaño del fragmento de hábitat remanente y su conectividad (Donovan & Lamberson, 2001). La reducción en el tamaño medio de los fragmentos puede afectar las poblaciones de aves, ya que estos pueden ser demasiado pequeños para cubrir todos los requerimientos de algunas de las especies que contienen (Bregman et al., 2014). Además, se ha comprobado que el efecto del tamaño del fragmento depende de las características de la matriz que los rodea (Brotons et al., 2002). Pocos estudios han examinado los efectos de la fragmentación sobre los loros (e.g. Evans et al., 2005). Estas especies son altamente móviles, lo cual les permite dispersarse dentro de diferentes áreas con paisajes fragmentados y figuran entre las más amenazadas en México (Norma Oficial Mexicana, 2010). En México, las

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investigaciones más actuales con psitácidos se han enfocado en estudiar la distribución potencial de algunas especies (Monterrubio-Rico et al., 2010; Monterrubio-Rico et al., 2011), los efectos del cambio de uso de suelo (Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza, 2009), la perdida de hábitat y el tráfico ilegal de especies (Marín-Togo et al., 2012). En la Península de Yucatán habitan ocho de las especies de psitácidos presentes en México (MacKinnon, 2005), algunas de las cuales mantienen aún poblaciones abundantes (e.g. Macías-Caballero & Iñigo-Elías, 2003; Plasencia-Vázquez & Escalona-Segura, en prensa A). Sin embargo, en la Península la pérdida, degradación y fragmentación de las áreas de selva se ha intensificado (Céspedes-Flores & Moreno-Sánchez, 2010) y está poniendo en riesgo el mantenimiento de poblaciones viables de estos loros en la región. La tendencia de los estudios sobre ecología ha sido analizar de manera independiente los impactos de los diferentes factores ambientales sobre la distribución de los psitácidos. No se ha tenido en cuenta que una vez que ocurre la fragmentación forestal existen una serie de factores ambientales concomitantes (que se expresan conjuntamente con la fragmentación) que pueden modular su grado de impacto sobre las diferentes especies. Entre ellos están la pérdida de cobertura vegetal (Waltert et al., 2005), que es una de las principales causas que produce la fragmentación y los diferentes usos del suelo (Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza, 2009) que se producen alrededor de los fragmentos. Además, pueden influir los diferentes niveles de disturbio humano (Marín-Togo et al., 2012) o los diferentes grados de degradación de los fragmentos (Raman, 2004). En dependencia de la combinación específica de todos estos factores podría ser la respuesta en los patrones de distribución de los psitácidos. Además, en la medida en

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que la fragmentación influya sobre la configuración espacial de los fragmentos, se establecerán diferentes patrones de distribución. Atendiendo a esta problemática, el objetivo de este estudio consistió en determinar la influencia de la fragmentación en función de la cobertura vegetal, los usos del suelo y de la configuración espacial de los fragmentos, sobre los patrones de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán, México.

Materiales y Métodos Área de estudio El estudio se desarrolló en los tres estados mexicanos que integran a la Península de Yucatán: Campeche, Quintana Roo y Yucatán (17°48' - 21°35' N y 86°43' - 92°27' W); que componen la mayor extensión del territorio de la Provincia Biótica Península de Yucatán (Barrera, 1962).

Especies y modelos de distribución geográfica potencial Se analizaron las ocho especies de psitácidos que habitan en la Península de Yucatán: perico de garganta oliva (Aratinga nana), loro frente blanca (Amazona albifrons), loro yucateco (Amazona xantholora), loro frente roja (Amazona autumnalis), loro corona blanca (Pionus senilis), loro marrón encapuchado (Pyrilia haematotis), loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) y loro harinoso (Amazona farinosa) (MacKinnon, 2005). Para A. xantholora y A. oratrix se utilizaron los mapas de distribución geográfica potencial obtenidos por Plasencia-Vázquez et al. (2014) y para las restantes seis especies se

162

usaron los modelos de distribución obtenidos por Plasencia-Vázquez & EscalonaSegura (en prensa B). Los modelos de distribución de las ocho especies que se utilizaron se obtuvieron con el programa MaxEnt (Phillips et al., 2006), considerado como uno de los de mejor desempeño y más adecuado cuando se tienen pocos registros de las especies (Hernandez et al., 2006) y para todos se usó la misma metodología. Para generar los modelos los autores usaron registros de diferentes fuentes históricas: revisión de literatura científica, consulta de bases de datos electrónicas y resultados de trabajo de campo a través de proyectos de investigación. Los autores generaron 100 réplicas del modelo y para ello utilizaron como método de remuestreo el bootstrap. El 30% de los registros de las especies los utilizaron para la validación interna del modelo, menos en los casos de A. farinosa y A. oratrix que al contar con pocos registros todos los usaron para obtener el modelo. Para la validación externa de los modelos utilizaron registros de presencia y ausencia de las especies, que fueron tomados en expediciones de campo que realizaron durante los años 2011 y 2012 en diferentes áreas de la Península. Los autores utilizaron como variables ambientales las capas derivadas de la interpolación de los datos de temperatura y precipitación desarrolladas por CuervoRobayo et al. (2013) y tres topográficas obtenidas del proyecto Hydro-1K (http://gcmd.nasa.gov/records/GCMD_HYDRO1k.html).

Los

autores

seleccionaron

como el mejor modelo de probabilidad de distribución (PD) el que representa el valor de la mediana. Para obtener los mapas de presencia/ausencia (P/A) de cada especie utilizaron el algoritmo del valor mínimo en un punto de entrenamiento (minimum training presence).

163

Vegetación y uso de suelo Para describir los diferentes usos de suelo y las formaciones vegetales presentes dentro de las áreas de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán se utilizó la carta de uso de suelo y vegetación correspondientes a la Serie IV del INEGI (2010), que en su conjunto abarcan la Península de Yucatán y son las más actuales para México. Se tuvieron en cuenta todas los tipos de vegetación disponibles en estas coberturas: vegetación halófila, petén, duna costera, tular, popal, manglar, pastizal halófilo e inducido, selva mediana subperennifolia (SMSp), subcaducifolia subperennifolia,

(SMSc)

y

espinosa

caducifolia; caducifolia,

selva

baja

caducifolia

y

subcaducifolia, perennifolia;

espinosa selva

alta

subperennifolia y perennifolia, selva de galería, sabana, bosque de encino, palmar natural e inducido. Entre las variables de uso de suelo disponibles se tuvieron en cuenta: los asentamientos humanos, las zonas urbanas, los usos pecuarios (Pe) y agrícolas de riego y de temporal. Además, por el área que ocupaban, se tuvieron en cuenta algunos usos agrícolas que aparecían sin clasificación que se denominaron S/C. También se utilizó la información sobre los cuerpos de agua. Sobre el mejor mapa de presencia/ausencia de cada especie se seleccionaron al azar 100 parcelas hexagonales de aproximadamente 29 km². Esta área es consistente con el tamaño del ámbito hogareño de especies de psitácidos afines (Tamungang et al., 2001; White et al., 2005; Ortiz-Maciel et al., 2010), ya que de las estudiadas no existe información previa. Las parcelas con el 50% o más del área ocupada se clasificaron como de presencia, y las demás como de ausencia. Finalmente, el número de parcelas clasificadas como de ausencia (A) o presencia (P)

164

resultó ser: A. albifrons (11A, 89P), A. nana (14A, 86P), A. xantholora (22A, 78P), A. autumnalis (58A, 42P), P. haematotis (49A, 51P), P. senilis (42A, 58P), A. farinosa (57A, 43P) y A. oratrix (79A, 21P). Este mismo procedimiento se realizó sobre el mapa de probabilidad de distribución (PD) de cada especie y se calculó la media de la PD por cada parcela. Las mismas 100 parcelas que se utilizaron en las operaciones anteriores se recortaron sobre el mapa de uso de suelo y vegetación. Posteriormente se calculó el área que ocupan dentro de cada parcela los diferentes usos de suelo, cuerpos de agua y tipos de formaciones vegetales. Todos estos cálculos y procedimientos se realizaron con el programa ArcView 3.2 (ESRI, 1999).

Fragmentación Forestal en la Península de Yucatán Para medir los niveles de fragmentación dentro de las áreas de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán también se utilizó el mapa de uso de suelo y vegetación, Serie IV del INEGI (2010). Se seleccionó de este mapa solo las áreas boscosas (incluyendo los manglares, los Petenes, selvas y el bosque de encino), que son las masas forestales que potencialmente utilizan los loros para vivir y se eliminaron las demás formaciones vegetales, cuerpos de agua o usos del suelo. Todas estas áreas boscosas se unieron para obtener un mapa único que representara a las masas forestales en la Península. Para realizar todos estos procedimientos se utilizó el programa ArcView 3.2 (ESRI, 1999). Se calcularon una serie de índices utilizando la extensión Analista de fragmento (Patch Analyst) de ArcView 3.2 (ESRI, 1999), para ello se utilizaron las mismas parcelas

165

definidas para cada especie para superponer al mapa de masas forestales. Se seleccionaron índices que describen la fragmentación del paisaje caracterizando la totalidad del paisaje, como se ha sugerido por Fahrig (2003). Se calculó el área total de selvas (ATS), el número de fragmentos, la media del tamaño del fragmento, la mediana del tamaño del fragmento, el coeficiente de variación del tamaño del fragmento, la desviación estándar del tamaño de fragmento, la longitud total de bordes de fragmentos (LTBF), la densidad de bordes de fragmentos, la media del borde del fragmento (MBF), el índice medio de forma, el índice medio de forma ponderado por el área, la media de la proporción área-perímetro (MPAP), la dimensión fractal media del fragmento, la dimensión fractal media del fragmento ponderada por el área, el índice de diversidad de Shannon y el índice de equitatividad de Shannon. Además, se calcularon otras variables que caracterizan la distancia entre los fragmentos (DF) y su configuración espacial. En el caso de las distancias, para cada una de las parcelas se calculó la distancia al borde entre los diferentes fragmentos que contenían y se calculó la distancia entre los centroides de cada fragmento. Posteriormente, para cada parcela se sumaron los múltiplos cruzados de las matrices de distancias entre los bordes de los fragmentos y sus centroides, para de esta manera obtener una variable de resumen. Para tener una medida de la distribución espacial de los fragmentos en el paisaje, usando la matriz de distancias entre los bordes de los fragmentos por parcela, se calculó el índice I de Moran para 4 vecinos (IM4) (Moran, 1950) con el complemento ROOKCASE para Excel 97/2000 (Sawada, 1999).

166

Análisis estadístico Para reducir la colinealidad entre las variables de fragmentación, configuración espacial, uso de suelo y vegetación utilizadas se realizó un análisis de correlación de Pearson y se seleccionaron aquellas con valores de |r|< 0.7 (Dormann et al., 2012). Entre los pares de variables altamente correlacionadas se escogió aquella que pudiera tener una mayor relación con los patrones de distribución de los psitácidos en la Península, en función de la historia natural de estas especies, los hábitats que ocupan y el conocimiento que se tiene por las observaciones realizadas en campo (Fitzpatrick et al., 2013). Además, entre las variables de uso de suelo y vegetación resultantes se eliminaron aquellas que estuvieran representadas en menos del 10% de las 100 parcelas de estudio. Para determinar la posible relación entre la matriz de variables de fragmentación, configuración espacial, uso de suelo y vegetación con la distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos en función de la PD y la P/A se utilizó una regresión de mínimos cuadrados parciales (PLS siglas en Inglés). La regresión PLS es un método estadístico con gran potencial en estudios ecológicos, adecuada para realizar análisis que intenten explicar fenómenos complejos definidos por la combinación de una gran variedad de variables explicativas (Carrascal et al., 2009). Las variables dependientes presencia/ausencia y probabilidad de distribución se usaron como cualitativas. Los valores de probabilidad de presencia obtenidos para cada especie en las parcelas de estudio se convirtieron en tres intervalos de porcentajes de igual amplitud.

167

Se usó como condición de parada el modo automático y se tuvieron en cuenta las interacciones de tercer nivel entre las variables explicativas. Se calculó el índice Q², que mide la bondad global del ajuste y la calidad predictiva de los modelos. Además, se ignoraron los datos perdidos y se tuvo en cuenta la matriz de correlación, para así determinar el tipo de relación que se establece entre las diferentes variables explicativas y las variables dependientes. Para realizar la regresión PLS, después de eliminar algunas de las variables altamente correlacionadas y las que estuvieran representadas en menos del 10% de las parcelas, el número de variables explicativas osciló entre 13-15 en dependencia de la especie. Para realizar todos estos análisis se utilizó el complemento para Excel XLSTAT (2014).

Resultados Entre las seis variables de uso de suelo se descartaron las zonas urbanas, la agricultura de riego y la agricultura S/C. Los asentamientos humanos solo se tuvieron en cuenta para el análisis de las especies A. albifrons y A. nana. De las 23 variables de vegetación, para las ocho especies de loros solo estaban representadas en un porcentaje alto la selva mediana subcaducifolia (22-31%) y subperennifolia (52-74%) y la selva baja espinosa subperennifolia (35-52%). Los manglares se utilizaron para el análisis con las especies A. albifrons, A. oratrix y P. senilis. El tular se tuvo en cuenta para estas tres especies y para A. nana. El número de componentes que seleccionó de forma automática la regresión PLS varió entre especies y entre los análisis con los datos de P/A y los de PD. A continuación se enlistan las especies con el número de componentes en función de la

168

P/A y la PD respectivos mostrados entre paréntesis: A. albifrons (7 y 2), A. autumnalis (4 y 6), A. farinosa (3 y 3), A. nana (4 y 2), A. oratrix (5 y 5), A. xantholora (4 y 5), P. haematotis (3 y 2) y P. senilis (4 y 3). El índice Q² de manera general alcanzó valores bajos para las ocho especies; incluso para el valor acumulado con el total de componentes obtenidos (Tabla 1). Con los datos de PD los valores de Q²acumulada (Q²acum.) son más bajos que con los de P/A. El valor más elevado de Q²acum. se alcanzó para la especie A. albifrons con los datos de P/A (Tabla 1).

Tabla 1. Calidad predictiva acumulada (Q²acum.) de los modelos realizados con los datos de presencia/ausencia y probabilidad de distribución de las ocho especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán, México.

Table 1. Accumulated predictive quality (Q²acum.) of the models made with the presence/absence and distribution probability data of the eight parrot species found in the Yucatan Peninsula, Mexico. Presencia/Ausencia Especie/Índice

Probabilidad de distribución

Q²acum.

Q²acum.

A. albifrons

0.62

0.14

A. autumnalis

0.18

-0.03

A. farinosa

0.14

0.05

A. nana

0.49

0.08

A. oratrix

0.43

0.42

A. xantholora

0.09

0.14

P. haematotis

0.22

0.11

P. senilis

0.30

0.38

169

En resumen, con la matriz de confusión y la reclasificación de las observaciones de las ocho especies se observa que con los datos de P/A el porcentaje de observaciones bien clasificadas es mayor en todos los casos (Tabla 2). Solo en el caso de A. oratrix el porcentaje de observaciones bien clasificadas coincide con los datos de P/A y PD.

Tabla 2. Matriz de confusión con el porcentaje total

de observaciones de

presencia/ausencia y probabilidad de distribución bien clasificadas en relación al número total de observaciones, para las ocho especies de psitácidos en la Península de Yucatán.

Table 2. Confusion matrix with the total percentage of presence / absence observations and well-classified distribution probability based on the total number of observations, for the eight parrot species in the Yucatan Peninsula.

Especie

P/A % correcto

PD % correcto

A. albifrons

91

56

A. autumnalis

74

70

A. farinosa

55

46

A. nana

92

51

A. oratrix

80

80

A. xantholora

84

65

P. haematotis

65

60

P. senilis

79

77

170

Para las ocho especies se comprobó que tanto con la P/A como con la PD las variables explicativas más importantes son interacciones de tercer nivel (Tabla 3). La variable más frecuente fue la interacción entre el área total de selvas, la longitud total de bordes de fragmentos y la selva mediana subperennifolia, que aportó a los modelos de seis especies tanto con los datos de P/A como con los de PD. Las variables más frecuentes, que integraron a las de interacción de tercer nivel que más aportaron a los modelos fueron la longitud total de bordes de fragmentos, el área total de selvas y la distancia entre fragmentos.

Tabla 3. Variables con mayor importancia durante la proyección (VIP siglas en inglés) para los componentes generados automáticamente durante la regresiones PLS realizadas con los datos de presencia/ausencia y probabilidad de distribución de las ocho especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán. ATS: área total de selvas, LTBF: longitud total de bordes de fragmentos, MPAP: media de la proporción área perímetro, MBF: media del borde de fragmento, DF: Distancia entre los fragmentos,

SMSp:

selva

mediana

subperennifolia,

SMSc:

selva

mediana

subcaducifolia, Pe: Pecuario.

Table 3. Variables with greater importance during the projection (VIP) for the components automatically generated during the PLS regressions made with the presence / absence and distribution probability data of the eight parrot species found in the Yucatan Peninsula. ATS: total area of forests, LTBF: total length of fragments edges, MPAP: average ratio of the perimeter area, MBF: fragment edge average, DF:

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distance among the fragments, SMSp: subhumid tropical forest, SMSc: semideciduous tropical forest, Pe: livestock.

Especie

VIP Presencia/Ausencia

VIP Probabilidad de distribución

A. albifrons

ATS*LTBF*SMSp

ATS*LTBF*SMSp

A. albifrons

ATS*LTBF*SMSc

ATS*LTBF*DF

A. nana

LTBF*MPAP*DF

LTBF*MPAP*DF

A. nana A. xantholora

ATS*LTBF*SMSp ATS*LTBF*SMSp

ATS*LTBF*SMSp

A. xantholora

LTBF*MPAP*DF

A. autumnalis

LTBF*Pe*DF

LTBF*Pe*DF

A. autumnalis

ATS*LTBF*MPAP

ATS*LTBF*MPAP

A. farinosa

LTBF*Pe*DF

ATS*LTBF*SMSc

A. farinosa

ATS*LTBF*MPAP

ATS*LTBF*SMSp

A. oratrix

LTBF*MPAP*DF

LTBF*MPAP*DF

A. oratrix

ATS*LTBF*SMSp

ATS*LTBF*SMSp

P. haematotis

LTBF*Pe*DF

LTBF*Pe*DF

P. haematotis

ATS*LTBF*SMSp

ATS*LTBF*SMSp

P. senilis

ATS*MBF*SMSp

ATS*LTBF*MBF

P. senilis

ATS*MBF*SMSc

LTBF*Pe*DF

P. senilis

MPAP*Pe*DF

172

La presencia potencial de A. albifrons se favorece en aquellas áreas donde el paisaje esté dominado por las selvas mediana subperennifolia y subcaducifolia. La probabilidad de distribución de este loro es más baja en áreas con fragmentos pequeños de selva que estén alejados entre sí. Aratinga nana está presente principalmente en sitios con fragmentos grandes de selva cercanos entre sí, que tiendan a ser compactos y simples (pocas irregularidades) y su probabilidad de distribución es más elevada si además de estas características los fragmentos son de selva mediana subperennifolia. Amazona xantholora está presente fundamentalmente en paisajes ocupados por fragmentos grandes de selva mediana subperennifolia y su probabilidad de distribución se afecta negativamente a medida que se incrementan las distancias entre los fragmentos y estos se vuelven más irregulares. Amazona autumnalis potencialmente se localiza en áreas donde los fragmentos de selva tienden a ser irregulares y están alejados entre sí; donde la mayor parte del área total del paisaje no está cubierto por selvas y la actividad pecuaria es baja. Pyrilia haematotis se localiza mayormente en áreas con características similares a las de A. autumnalis, aunque la probabilidad de encontrarla es más alta en sitios donde predominen los fragmentos de selva mediana subperennifolia que estén cercanos. Para P. senilis se encontró que su distribución potencial se favorece en aquellas áreas donde el paisaje está dominado por fragmentos regulares de selva mediana subperennifolia que están próximos. La especie se ve afectada de forma negativa en aquellos sitios donde se desarrollan actividades pecuarias o en los que predomina la selva mediana subcaducifolia.

173

La especie A. farinosa se localiza con preferencia en áreas donde el paisaje esté cubierto por fragmentos más regulares de selva que estén próximos entre sí y donde las actividades pecuarias sean muy bajas o no se desarrollen. Su probabilidad de distribución se hace mayor en los sitios donde predomina la selva mediana subperennifolia, aunque en los sitios donde domina la selva mediana subcaducifolia existe una probabilidad media de ocurrencia. Amazona oratrix se encuentra potencialmente presente en un área donde predominan los fragmentos pequeños de selva separados entre sí. Su probabilidad de distribución es mayor en sitios donde los fragmentos tienen formas muy irregulares y hay una menor representación de la selva mediana subcaducifolia.

Discusión Para los psitácidos presentes en la Península de Yucatán no se tienen datos precisos sobre sus áreas de distribución y la información referida en la literatura muestra una alta variabilidad (e.g. Howell & Webb, 1995; Peterson & Chalif, 1998; Forshaw, 2006). Por esta razón, se hizo necesario utilizar los modelos de distribución geográfica potencial de los loros en la Península obtenidos por Plasencia-Vázquez et al. (2014) y PlasenciaVázquez & Escalona-Segura (en prensa B). Sin embargo, los modelos utilizados solo representan una hipótesis sobre los entornos similares a aquellos en los que se han observado las especies y estos ambientes es probable que se encuentren entre los extremos del nicho fundamental y el nicho ocupado (Peterson et al., 2011). Por ello, los análisis que se hacen sobre la posible influencia de los diferentes factores ambientales sobre la distribución geográfica potencial de los loros en la Península de Yucatán son

174

solo una aproximación y por lo tanto pueden representar información que no se ajusta totalmente con la realidad. Aunque la distribución de las especies dentro de una región está determinada por diferentes factores, siempre es útil conocer cuáles variables son las responsables de la mayor parte de la variación observada (Carrascal, 2004). En la Península, las ocho especies de loros que aún permanecen en la región se encuentran mayormente asociadas a las selvas y para la mayoría la presencia potencial y la probabilidad de distribución potencial están asociadas a las áreas más conservadas donde hay pocas alteraciones antropogénicas, lo cual se ha comprobado con otras especies de psitácidos en México (Morales-Pérez, 2005). En general, la mayoría de los loros están asociados a las áreas con selvas porque en estas consumen frutos, semillas, hojas y flores y encuentran los árboles donde anidan (Morales-Pérez, 2005). Por tanto, la reducción de las selvas implicaría la pérdida de los recursos alimenticios y de las cavidades para anidar, lo cual conllevaría a la disminución de las poblaciones de psitácidos (Rice, 1999; Berovides & Cañizares, 2004). En la actualidad la selva mediana subperennifolia es la que ocupa una mayor extensión dentro de la Península de Yucatán y resultó ser la formación vegetal que más influye sobre la distribución potencial de la mayoría de los psitácidos en la región, lo cual concuerda con los resultados obtenidos por Plasencia-Vázquez & EscalonaSegura (en prensa B). Pero, en la Península las áreas de selva donde potencialmente se localizan los psitácidos desaparecen rápidamente (Vester et al., 2007). Por esta razón y atendiendo a los requerimientos ecológicos de los loros, resulta razonable que el uso de suelo pecuario y variables de fragmentación como el área total de selvas o la

175

longitud total de bordes de fragmentos estén entre las que más influyen sobre la distribución potencial de estas especies. En las áreas donde hay pérdida y fragmentación de las selvas se ha comprobado un descenso en el éxito reproductivo en los bordes de fragmentos forestales, al ser mayor la depredación de huevos y el parasitismo de nidos (Willson et al., 2001). Las características estructurales del borde afectan en gran medida las tasas de depredación de nidos, por lo que hacia el interior de los fragmentos donde la vegetación es más densa se presentan mejores tasas de éxito reproductivo

(Hartley & Hunter, 1998).

Además, en los bordes es más fácil el acceso para los cazadores ilegales que comercian loros y pueden localizar y depredar con menos esfuerzo los nidos. En las selvas de Calakmul, Campeche se ha encontrado que las especies de frugívoros grandes son más probables de encontrar en áreas con vegetación madura y senescente que en aquellas con vegetación en estadios más jóvenes (Weterings et al., 2008). Por lo general, estas áreas con vegetación más madura se corresponden con áreas naturales conservadas o secundarias que por la cantidad de años que han transcurrido sin ser manejadas se asemejan mucho a las áreas primarias (Guariguata et al., 1997). Mientras que las áreas con vegetación en estadios más jóvenes se corresponden a sitios que han sido modificados por el hombre recientemente (acahuales) y que llevan poco tiempo de recuperación. En los acahuales se favorece el incremento demográfico de especies generalistas y el descenso de las especialistas (Gascon et al., 1999). Para la mayoría de los loros puede que los acahuales más jóvenes no tengan las condiciones necesarias para su desarrollo, ya que no habrá árboles grandes con cavidades donde puedan anidar o puede que no estén presentes o

176

desarrollados aquellos árboles que les ofrecen los frutos y semillas de los cuales se alimentan. Se comprobó que el grado de afectación por la reducción y fragmentación del hábitat es diferente para los loros que habitan en la Península de Yucatán y varía en función de la sensibilidad que presenten las especies hacia los mismos, de sus requerimientos de hábitat y de su biología (Gurrutxaga, 2006). Además, se demostró que ninguna de las variables de fragmentación medidas por si sola determinó los patrones de distribución de los psitácidos. Para los bosques tropicales se ha demostrado que la fragmentación no es un proceso continuo en el tiempo ni en el espacio y que puede estar en función de otros factores como la deforestación, las actividades productivas, la tenencia de la tierra, el tipo de suelos, la geomorfología o la pendiente (Lord & Norton, 1990; Ochoa, 2005). Se observó que algunas de las especies de loros estudiadas son capaces de explotar algunos de los recursos presentes en la matriz que rodea a los fragmentos y se ha comprobado que en ambientes degradados como los agroecosistemas se pueden mantener

poblaciones viables (Romero-Balderas et al., 2006). La efectividad de la

matriz como hábitat dependerá de la interacción entre las características estructurales de ésta y los requerimientos ecológicos de las distintas especies (Antogiovanni & Metzger, 2005). Mientras menor sea el contraste estructural entre la matriz y el hábitat nativo, más propicias serán las condiciones para albergar especies en su interior (Antogiovanni & Metzger, 2005). Aunque todas las especies analizadas en este estudio se localizan en áreas que han sido modificadas en mayor o menor medida por diferentes factores, se puede

177

observar que el efecto sobre su distribución geográfica potencial es muy variable. En especies con amplia distribución como A. albifrons, A. xantholora y A. nana, que presentan áreas de distribución extensivas dentro de la Península de Yucatán, se esperaba que no se afectaran bajo ningún nivel de fragmentación y que pudieran localizarse dentro de las matrices agropecuarias y urbanas. Sin embargo, se comprobó que estas especies tienden a ocupar con mayor preferencia los sitios más conservados, en los cuales es más probable encontrarlas. Muchas especies de loros hacen uso de los sistemas agropecuarios sólo por el hecho de que encuentran grandes concentraciones de alimentos de una manera más accesible y llegan a convertirse en plagas para la agricultura (Bucher, 1992). En la región de Calakmul, Campeche se documenta que A. xantholora y A. albifrons provocan daños considerables en las milpas y sus poblaciones son abundantes en las áreas asociadas a cultivos como el maíz (Galindo-Leal, 1999). Durante los muestreos realizados en diferentes áreas de la Península se observaron parvadas de A. albifrons en parcelas de maíz, pero no se hicieron estimaciones para comprobar si realmente son las responsables de los daños a estas plantaciones. Que estas especies hagan uso de estas áreas modificadas no significa que haya una preferencia sobre las áreas naturales. Debido a la destrucción de su hábitat natural, de las zonas de reproducción y alimentación y a las capturas para el comercio ilegal de mascotas, las especies silvestres están siendo presionadas a reducir sus áreas de distribución y a ocupar nuevos hábitats; aunque estos no tengan las características adecuadas para un desarrollo exitoso.

178

Para especies como A. farinosa y P. senilis se comprobó que aún sus áreas de distribución potencial se localizan en su mayoría dentro de áreas más conservadas y que su probabilidad de distribución es mayor en los sitios menos fragmentados, al igual que la mayor parte de los psitácidos en México (Morales-Pérez, 2005). Sin embargo, para P. haematotis y A. autumnalis se encontró que se localizan potencialmente en áreas más fragmentadas, lo cual no concuerda con las características de los hábitats descritos para ellas en la literatura (e.g. Howell & Webb, 1995; Peterson & Chalif, 1998; Forshaw, 2006), aunque se comprobó que evitan aquellas áreas donde se desarrollan actividades pecuarias, lo cual apoya que son especies sensibles a los efectos de las actividades antrópicas (Ríos-Muñoz & Navarro-Sigüenza, 2009). Para P. haematotis, dada su sensibilidad a las modificaciones del hábitat, se esperaba que se localizara en áreas extensas de selva conservada con bajos niveles de fragmentación. Para estas especies, las áreas de presencia potencial actuales son solo el producto de años de intensas modificaciones a sus hábitats naturales. Algunas especies se han adaptado mejor

a los cambios y aún persisten en las áreas modificadas o simplemente se

concentran en los fragmentos de hábitats remanentes. En una situación más crítica se encuentra A. oratrix, ya que se localiza potencialmente en la porción suroeste de la península de Yucatán, una de las áreas más modificadas por la actividad ganadera en la región (Villalobos-Zapata et al., 2010). Según los resultados obtenidos, esta especie se localiza en áreas muy fragmentadas y su probabilidad de ocurrencia es mayor en sitios con un alto grado de antropización, lo cual no es congruente con lo que se ha descrito sobre la ecología de este loro (Enkerlin-Hoeflich, 2000). Macías-Caballero & Iñigo-Elías (2003) comprobaron que en

179

esta porción de la Península se localiza una las poblaciones con mayor abundancia de A. oratrix en todo el territorio mexicano, lo cual se pudo constatar durante los recorridos para validación en campo de los modelos. Resulta curioso que esta especie que tiene una baja tasa reproductiva y una preferencia por las selvas altas y medianas, razones que la hacen muy vulnerable ante el comercio ilegal y la deforestación (Enkerlin-Hoeflich, 2000), esté presente en un área con un alto nivel de antropización y que sea tan abundante. El componente histórico es un factor que no se tuvo en cuenta en este estudio y que puede ser determinante al explicar los patrones observados. Se conoce muy poco sobre esta especie dentro de la Península y no se tienen datos sobre su abundancia en el área antes de que se perdiera gran parte de las masas forestales que ocupaban su área de distribución potencial. Muchos loros tienen una alta longevidad (Munshi-South & Wilkinson, 2006), por lo que gran parte de los individuos que se observan en esta porción de la Península pueden ser adultos que han logrado sobrevivir en un ambiente subóptimo para su desarrollo. Además, los loros son especies que generalmente permanecen en el dosel y resulta difícil capturar los individuos adultos, por lo que las mayores tasas de captura para comercio ilegal son de los pollos que son atrapados en los nidos. Por ello, aun cuando hayan bajas tasas de reproducción y una elevada depredación, en la actualidad se continúa observando un número elevado de individuos de A. oratrix. En general se comprobó que, la distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos en la Península de Yucatán está determinada por la interacción entre diferentes variables que representan a la fragmentación forestal, la cobertura vegetal y los diferentes usos del suelo. Los patrones de distribución de estos loros en la

180

Península estaban mayormente determinados por la adaptación de cada especie al medio y por su historia evolutiva, antes de que la región se viera influenciada por la presencia humana. Pero, actualmente los factores naturales se conjugan con los antrópicos y en conjunto determinan las áreas que estas especies ocupan. A medida que se incrementa la perturbación de las selvas en la Península, los factores antrópicos son cada vez más determinantes en la distribución de los psitácidos. A la escala que se realizó este estudio, muchas de las actividades antrópicas que se realizan dentro de la Península de Yucatán aún no ocupan áreas extensivas y por ello no parecen afectar a las poblaciones de psitácidos. Se deben realizar estudios a una escala más fina que permitan comprobar cómo algunas actividades, como la agricultura o la expansión de áreas urbanas y asentamientos humanos, impactan sobre las poblaciones de loros. Los resultados que se presentan constituyen solo un acercamiento a la realidad de las especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán, analizada bajo determinadas condiciones, por lo que de ser posible se necesitan desarrollar estudios complementarios incluyendo otras variables ambientales y escalas más locales.

Agradecimientos Al CONACyT por el apoyo económico brindado a través de la beca 239499 y 21467. Al INEGI por facilitar las coberturas de Uso de Suelo y Vegetación. A Y. Ferrer-Sánchez, K. Renton, L. G. Esparza y D. Denis Ávila por sus comentarios. A los revisores del manuscrito por sus sugerencias y comentarios.

181

Referencias Antogiovanni, M. & Metzger, J. P., 2005. Influence of matrix habitat on the occurrence of insectivorous

bird

species

in

Amazonian

forest

fragments.

Biological

Conservation, 122: 441-451. Barrera, A. 1962. La Península de Yucatán como provincia biótica. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural, 23: 71-150. Berovides, V. & Cañizares, M., 2004. Diagnóstico del decline de los psitácidos cubanos y su posible solución. Biología, 18 (2): 109-112. Bregman, T., Sekercioglu, P. C. H. & Tobias, J. A., 2014. Global patterns and predictors of bird species responses to forest fragmentation: Implications for ecosystem function and conservation. Biological Conservation, 169: 372-383. Brotons, L., Mönkkönen, M. & Martin, J. L., 2002. Are fragments islands? Landscape context and density-area relationships in boreal forest birds. The American Naturalist, 162: 343-357. Bucher, E., 1992. Neotropical parrots as agricultural pests. In: New World parrots in crisis. Solutions from conservation biology: 201-219 (S. R. Beissinger & N. F. R. Snyder, eds.). Smithsonian Inst. Press, New York. Carrascal, L. M. 2004. Distribución y abundancia de las aves en la Península Ibérica. Una aproximación biogeográfica y macroecológica. In: La Ornitología hoy. Homenaje al Profesor Francisco Bernis: 155-189 (J. L. Tellería, (ed.). Editorial Complutense, Universidad Complutense de Madrid, Madrid. Carrascal, L. M., Galván, I. & Gordo, O., 2009. Partial least squares regression as an alternative to current regression methods used in ecology. Oikos, 118: 681-690. Céspedes-Flores, S. E. & Moreno-Sánchez, E., 2010. Estimación del valor de la pérdida de recurso forestal y su relación con la reforestación en las entidades federativas de México. Investigación ambiental, 2 (2): 5-13. Cuervo-Robayo, A. P., Téllez-Valdés, O. Gómez, M. Venegas-Barrera, C. Manjarrez J. & Martínez-Meyer, E., 2013. An update of high-resolution monthly climate surfaces for Mexico. International Journal of Climatology. DOI: 10.1002/joc.3848

182

Donovan, T. M. & Lamberson, R. H., 2001. Area-sensitive distributions counteract negative effects of habitat fragmentation on breeding birds. Ecology, 82 (4): 11701179. Dormann, C. F., Elith, J. Bacher, S. Buchmann, C. Carl, G. Carré, G. García-Marquéz, J. R. Gruber, B. Lafourcade, B. Leitão, P. J. Münkemüller, T. McClean, C. Osborne, P. E. Reineking, B. Schröder, B. Skidmore, A. K. Zurell, D. & Lautenbach, S., 2012. Collinearity: a review of methods to deal with it and a simulation study evaluating their performance. Ecography, 35: 001-020. Enkerlin-Hoeflich, E. C., 2000. Loro cabeza amarilla. In: Las Aves de México en Peligro de Extinción: 230-234 (G. Ceballos & L. Marquez Valdelamar, (eds.). CONABIO/UNAM, México D.F. ESRI., 1999. ArcView 3.2. ESRI (Environmental Scientific Research Institute). Redlands, California, USA. Evans, B. E. I., Ashley, J. & Marsden, S. J., 2005. Abundance, habitat use, and movements of blue-winged macaws (Primolius maracana) and other parrots in and around an Atlantic forest reserve. The Wilson Bulletin, 117 (2): 154-164. Fahrig, L., 2003. Effects of habitat fragmentation on biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics, 34: 487-515. Fitzpatrick, M. C., Gotelli, N. J. & Ellison, A. M., 2013. MaxEnt versus MaxLike: empirical comparisons

with

ant

species

distributions.

Ecosphere,

4

(5):

55.

http://dx.doi.org/10.1890/ES13-00066.1 Forshaw, J. M., 2006. Parrots of the World: An Identification Guide. Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. Galindo-Leal, C. 1999. La gran región de Calakmul: Prioridades biológicas de conservación y propuesta de modificación de la Reserva de la Biosfera. Reporte Final a World Widlife Fund – México, México D.F. Gascon, C., Lovejoy, T. E. Bierregaard, R. O. Malcolm, J. R. Stouffer, P. C. Vasconcelos, H. Laurance, W. F. Zimmerman, B. Tocher, M. & Borges, S., 1999. Matrix habitat and species persistence in tropical forest remnants. Biological Conservation, 91: 223-229.

183

Guariguata, M., Chazdon, R. Denslow, J. & Dupuy, J., 1997. Structure and floristics of secondary and old-growth forest stands in lowland Costa Rica. Plant Ecology, 132: 107-120. Gurrutxaga, M., 2006. Efectos de la fragmentación de hábitats y pérdida de conectividad ecológica dentro de la dinámica territorial. Polígonos, 16: 35-54. Hanski, I., Zurita, G. A. Bellocq, M. I. & Rybicki, J., 2013. Species-fragmented area relationship. Proceedings of the National Academy of Sciences, 110 (31): 1271512720. Hartley, M. J. & Hunter, M. L. Jr., 1998. A meta-analysis of forest cover, edge effects and artificial nest predation. Conservation Biology, 12: 465-469. Hernandez, P. A., Graham, C. H. Master, L. L. & Albert, D. L., 2006. The effect of sample size and species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography, 29: 773-785. Howell, S. N. G. & Webb, S., 1995. A guide to the birds of Mexico and northern Central America. Oxford Univ. Press, London, UK. INEGI., 2010. Conjunto de datos vectoriales de la carta de uso del suelo y vegetación: escala 1:250 000. Serie IV (continuo nacional). Aguascalientes, México. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Lord, J. M. & Norton, D. A., 1990. Scale and the spatial concept of fragmentation. Conservation Biology, 4: 197-202. Macías-Caballero, C. M. & Iñigo-Elías, E. E., 2003. Evaluación del estado de conservación actual de las poblaciones del loro cabeza amarilla (Amazona oratrix) en México. México, D.F. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. MacKinnon, H., B. 2005. Birds of Yucatan Peninsula. Amigos de Sian Ka’an, AC. Cancún, Quintana Roo, México. Marín-Togo, M. C., Monterrubio-Rico, T. C. Renton, K. Rubio-Rocha, Y. MacíasCaballero, C. Ortega-Rodríguez, J. M. & Cancino-Murillo, R., 2012. Reduced current distribution of Psittacidae on the Mexican Pacific coast: potential impacts of habitat loss and capture for trade. Biodiversity and Conservation, 21: 451-473.

184

Monterrubio-Rico, T. C., Renton, K. Ortega-Rodríguez, J. M. Pérez-Arteaga, A. & Cancino-Murillo R., 2010. The Endangered yellow-headed parrot Amazona oratrix along the Pacific coast of Mexico. Oryx, 44: 602-609. Monterrubio-Rico, T. C., De Labra Hernández, M. A. Ortega-Rodríguez, J. M. CancinoMurillo, R. & Villaseñor-Gómez J. F., 2011. Distribución actual y potencial de la guacamaya verde en Michoacán, México. Revista Mexicana de Biodiversidad. 82: 1311-1319. Morales-Pérez, L., 2005. Evaluación de la abundancia poblacional y recursos alimenticios para tres géneros de psitácidos en hábitats conservados y perturbados de la costa de Jalisco, México. Tesis de maestría, Posgrado en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. Moran, P. A. P., 1950. Notes on continuous stochastic phenomena. Biometrika, 37: 1723. Munshi-South, J. & Wilkinson, G. S., 2006. Diet influences life span in parrots (Psittaciformes). The Auk, 123 (1): 108-118. Norma Oficial Mexicana. NOM-059-SEMARNAT-2010., 2010. Protección ambientalEspecies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. México, D.F.: Diario Oficial de la Federación. Ochoa, S., 2005. El proceso de fragmentación de los bosques de los altos de Chiapas y su efecto sobre la diversidad florística. Tesis doctoral. Facultad de Ciencias. UNAM. Ortiz-Maciel, S. G., Hori-Ochoa, C. & Enkerlin-Hoeflich, E., 2010. Maroon-Fronted Parrot (Rhynchopsitta terrisi) breeding home range and habitat selection in the Northern Sierra Madre Oriental, Mexico. The Wilson Journal of Ornithology, 122 (3): 513517. Peterson, R. T. & Chalif, E. L., 1998. Aves de México: guía de campo. Diana. México, D.F. Peterson, A. T., Soberón, J. Pearson, R. G. Anderson, R. P. Martínez-Meyer, E. Nakamura, M. & Araujo, M. B., 2011. Ecological niches and geographic distributions. Princeton University Press, Princeton.

185

Phillips, S. J., Anderson, R. P. & Schapire, R. E., 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190: 231-259. Plasencia-Vázquez, A. H., Escalona-Segura, G. & Esparza-Olguín, L. G. (2014). Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas.

Acta Zoológica

Mexicana (nueva serie), 30 (3). Plasencia-Vázquez, A. H. & Escalona-Segura, G., (in press A). Relative abundance of parrots throughout the Yucatan Peninsula: implications for their conservation. The Wilson Journal of Ornithology, Plasencia-Vázquez, A. H. & Escalona-Segura, G., (in press B). Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México. Biología Tropical, Raman, T. R. S., 2004. Effects of landscape matrix and plantations on birds in tropical rainforest fragments of the Western Ghats, India. CERC Technical Report No. 9. Nature Conservation Foundation, Mysore, India. Rice, J., 1999. Reintroduction of parrots in the Greater Antilles and South America. Restoration

and

Reclamation

Review,

4

(4):

1-6.

http://conservancy.umn.edu/bitstream/59302/1/4.4.Rice.pdf Ríos-Muñoz C. A. & Navarro-Sigüenza, A. G., 2009. Efectos del cambio de uso de suelo en la disponibilidad hipotética de hábitat para los psitácidos de México. Ornitología Neotropical, 20: 491-509. Romero-Balderas, K. G, Naranjo, E. J., Morales, H. H. & Nigh, R. B., 2006. Daños ocasionados por vertebrados silvestres al cultivo de maíz en la selva lacandona, Chiapas,

México.

Interciencia,

31

(4),

276-283.

http://www.scielo.org.ve/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S037818442006000400007&lng=es Sawada, M., 1999. Technological tools. Rookcase: an Excel 97/2000 visual basic (VB) add-in for exploring global and local spatial autocorrelation. Bulletin of the Ecological Society of America, 80: 231-234.

186

Tamungang, S. A., Ayodele, I. A. & Akum, Z. E., 2001. Basic home range for the conservation of the African Grey Parrot in Korup National Park, Cameroon. Journal of Cameroon Academy of Science, 1 (3), 155-158. Vester, H. F. M., Lawrence, D., Eastman, J. R., Turner II, B. L., Calmé, S., Dickson, R., Pozo, C. & Sangerman, F., 2007. Land change in the Southern Yucatan and Calakmul Biosphere Reserve: effects on habitat and biodiversity. Ecological Applications, 17, 989-1003. Villalobos-Zapata, G. J. & Mendoza Vega, J., 2010. La Biodiversidad en Campeche: Estudio de Estado. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. (CONABIO), Gobierno del Estado de Campeche, Universidad Autónoma de Campeche, El Colegio de la Frontera Sur. México. Waltert, M., Mardiastuti, A. & Mühlenberg, M., 2005. Effects of deforestation and forest modification on understorey birds in Central Sulawesi, Indonesia. Bird Conservation International, 15: 257-273. Weterings, M. J. A., Weterings-Schonck, S. M. Vester, H. F. M. & Calmé, S., 2008. Senescence of Manilkara zapota trees and implications for large frugivorous birds in the Sothern Yucatan Peninsula, Mexico. Forest Ecology and Management, 256: 1604-1611. White, T. H. Jr., Collazo, J. A., Vilella, F. J. & Guerrero, S. A., 2005. Effects of hurricane George on habitat use by captive-reared Hispaniolan parrots (Amazona ventralis) released in the Dominican Republic. Neotropical Ornithology, 16, 405-417. Willson, M. F. Morrison, J. Sieving, K. E. de Santo, T. L. Santisteban, L. & Díaz, I., 2001. Patterns of predation risk and survival of bird nests in a chilean agricultural landscape. Conservation Biology, 15: 447-456. XLSTAT.,

2014.

Software,

Version

2014.1.

http://www.xlstat.com/es/

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Copyright

Addinsoft

1995-2014.

Capítulo 7. Conclusiones generales y recomendaciones.

188

Conclusiones -

En la Península de Yucatán la especie con mayor abundancia relativa es A. nana; pero en la base o porción sur de la Península, A. albifrons es la que presenta los valores mayores. Amazona oratrix es la especie más amenazada entre las presentes en la región y mantiene elevados valores de abundancia en la porción suroeste de la Península. Amazona farinosa y P. haematotis no fueron registradas durante los muestreos para medir las abundancias de los loros en la Península y no se encontraron en sitios donde han sido reportadas históricamente.

-

Amazona albifrons es la especie que ocupa la mayor área de distribución geográfica potencial dentro de la Península de Yucatán con 127 190 km2, que representan el 92% del área total de la Península. Le continúa A. nana con 126 223 km2 que representan el 91% de ocupación del área total y en tercera posición está A. xantholora con 98 983 km2 (72%). Para P. haematotis el área de distribución predicha fue de 56 650 km2 (41%), mientras que la de A. autumnalis fue de 53 270 km2 (39%) y la de P. senilis fue de 48 136 km2 (35%). Las especies con valores menores de área de distribución geográfica potencial en la Península fueron A. farinosa con 29 480 km2 (21%) y A. oratrix 5 505 km2 (4%).

-

Las variables con mayor aporte al modelo de distribución geográfica potencial de A. xantholora en la Península de Yucatán fueron el modelo digital de elevación y la precipitación de los trimestres más lluvioso y más frío, mientras que para A. oratrix fue la temperatura promedio del trimestre más seco. Amazona oratrix se distribuye con

189

preferencia en áreas donde las temperaturas son más elevadas durante la temporada seca. Amazona xantholora se localiza preferentemente en las áreas con una altitud superior a los 150m, en las cuales las precipitaciones durante el trimestre más lluvioso estén por debajo de los 600mm y durante el trimestre más frío oscilen entre los 50200mm.

-

El área de distribución geográfica potencial de los psitácidos en la Península de Yucatán está cubierta en más del 76% por selvas, excepto para A. oratrix, para la cual el 64% del área está ocupada por diferentes usos de suelo y otros tipos de vegetación. Las especies que tienen un mayor porcentaje de cobertura de selva dentro de sus áreas de distribución potencial son A. farinosa con el 85% y P. senilis con un 82%. Para A. xantholora, el 80% del área de distribución geográfica potencial es selva, mientras que para P. haematotis, A. autumnalis y A. albifrons es el 78% y para A. nana el 77%. La selva mediana subperennifolia es la mejor representada en las áreas de distribución potencial y de los usos de suelo el mejor representado es el pecuario, seguido por los cultivos agrícolas.

-

Las variables de fragmentación forestal evaluadas a una escala grande (grano: 587 km²) en la Península de Yucatán no influyen sobre la distribución geográfica potencial de Pyrilia haematotis, Amazona oratrix, A. albifrons, A. farinosa y A. autumnalis. Solo para Aratinga nana, Amazona xantholora y Pionus senilis se comprobó que estas son importantes para determinar sus patrones de distribución potencial y en general apuntan hacia una preferencia de estos loros por ocupar sitios con fragmentos grandes

190

de selva. Para A. nana la variable de fragmentación forestal que influye sobre su distribución potencial es la media del borde del fragmento, para A. xantholora el índice medio de forma y para P. senilis la media de la proporción área perímetro.

-

A una escala pequeña (grano: 29 km²), las interacciones entre variables de fragmentación, cobertura vegetal y uso de suelo en la Península de Yucatán son las que tienen mayor influencia sobre los patrones de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos. La interacción entre el área total de selvas, la longitud total de bordes de fragmentos y el área de selva mediana subperennifolia determina la presencia/ausencia y la probabilidad de distribución para la mayoría de los loros en la Península. Entre las variables de fragmentación, la que con mayor frecuencia aparece en las interacciones es la longitud total de bordes de fragmentos, entre las variables de cobertura vegetal es la selva mediana subperennifolia, mientras que entre las variables de uso de suelo es el pecuario.

-

En la Península de Yucatán, a escalas grandes la fragmentación forestal aun no parece ser un factor ambiental que influye de manera determinante sobre los patrones de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos, mientras que a escalas más pequeñas sí. Sin embargo, a escalas pequeñas la fragmentación forestal por sí sola no determina los patrones de distribución potencial de los loros, sino que depende de la interacción con otros factores ambientales como la cobertura vegetal y los usos del suelo. La configuración espacial de los fragmentos no influye sobre los patrones de

191

distribución geográfica potencial de las especies de loros en la Península de Yucatán con ninguna de las escalas analizadas.

Recomendaciones -

Actualizar periódicamente los modelos de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos presentes en la Península de Yucatán, utilizando los nuevos registros obtenidos durante las expediciones de campo realizadas en los años 20102012.

-

Evaluar las tendencias poblacionales de A. oratrix en la porción suroeste de la Península de Yucatán, debido al elevado nivel de disturbio que presentan las selvas en esta área y el grado de amenaza bajo el cual se encuentra esta especie en territorio mexicano.

-

Determinar el efecto de la interacción entre fragmentación, cobertura vegetal y uso de suelo sobre las abundancias de las poblaciones de psitácidos en la Península de Yucatán.

-

Continuar explorando el efecto de la fragmentación forestal sobre las diferentes especies de psitácidos a escalas menores que las utilizadas en este estudio.

192

-

Definir si la especie A. farinosa es un residente permanente en la Península de Yucatán o si solo está presente durante la etapa no reproductiva cuando realiza movimientos locales desde El Petén en Guatemala.

-

Reforzar la vigilancia y el control dentro y fuera de las áreas protegidas como una medida para disminuir la cacería para el tráfico ilegal de psitácidos, que constituye uno de los factores que más afectan a los loros en la Península.

-

Establecer estrategias que posibiliten involucrar a los habitantes de las comunidades en la protección de los psitácidos, de manera que obtengan algún tipo de remuneración por estas actividades y así evitar que se dediquen a la cacería ilegal como una forma de subsistencia.

193

Anexo 1. Nuevo registro del loro frente blanca (Amazona albifrons) para la Isla de Cozumel, Quintana Roo, México.

Comunicación breve publicada en la revista Huitzil en el año 2012, volumen 13, número 1.

194

195

196

197

198

Anexo 2. Carta de aceptación del artículo: Relative abundance of parrots throughout the Yucatan Peninsula: implications for their conservation, en la revista The Wilson Journal of Ornithology.

199

200

Anexo 3. Carta de aceptación del artículo: Modelación de la distribución geográfica potencial de dos especies de psitácidos neotropicales utilizando variables climáticas y topográficas, en la revista Acta Zoológica Mexicana (nueva serie).

201

202

Anexo 4. Carta de aceptación del artículo: Caracterización del área de distribución geográfica potencial de las especies de psitácidos de la Península de Yucatán, México; en la Revista de Biología Tropical.

203

Revista de Biología Tropical/International Journal of Tropical Biology and Conservation Universidad de Costa Rica/University of Costa Rica Teléfono (506)-2511-8982 / 5550 / www.biologiatropical.ucr.ac.cr

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