ECOMORFOLOGÍA DE XENARTROS EXTINTOS: ANÁLISIS DE LA MANDÍBULA CON MÉTODOS DE MORFOMETRÍA GEOMÉTRICA

AMEGHINIANA, Tomo 48 (3): 605 - 620

ISSN 0002-7014

ECOMORFOLOGÍA DE XENARTROS EXTINTOS: ANÁLISIS DE LA MANDÍBULA CON MÉTODOS DE MORFOMETRÍA GEOMÉTRICA SOLEDAD DE ESTEBAN-TRIVIGNO Institut Catalá de Paleontologia, Edificio ICP, Campus de la UAB, Cerdanyola del Vallés, Barcelona. CP: 08193, España. [email protected]

Resumen. Los xenartros tuvieron una gran diversidad morfológica en el pasado. Sin embargo, debido a que las especies actuales son muy diferentes de las extintas, se han realizado pocos estudios ecomorfológicos sobre este grupo. El objetivo de este trabajo es buscar patrones de forma relacionados con la dieta, a partir de una muestra de comparación taxonómicamente amplia, con el fin de inferir la dieta de diferentes especies de xenartros extintos. Se utilizó la morfometría geométrica para comparar la vista lateral de mandíbulas de xenartros, ungulados y especies de otros grupos taxonómicos. Combinando los resultados de los análisis de componentes principales y de variación canónica, fue posible caracterizar la forma de las especies con hábitos insectívoros, las cuales mostraban un alto grado de homoplasia. Las especies omnívoras tienen características en común con especies herbívoras con caninos funcionales o que ingieren gran cantidad de frutas en su dieta. No fue posible inferir la dieta de los gliptodontes debido a su peculiar morfología. Los resultados para la mayoría de los perezosos fósiles y para Vassallia maxima concuerdan con los estudios previos en estas especies, lo que apoya la realización de estudios ecomorfológicos en Folivora. Sin embargo, los análisis sugieren que Scelidotherium sp. y Thalassocnus natans habrían tenido una dieta omnívora/frugívora, mientras que tradicionalmente se los ha descrito como especies herbívoras. En ambos casos, son necesarios nuevos análisis que incluyan el cráneo para confirmar este tipo de dieta. Palabras clave. Herbívoros. Insectívoros. Omnívoros. Dieta. Patrón ecomorfológico. Xenarthra.

Abstract. ECOMORPHOLOGY OF EXTINCT XENARTHRANS WITH ANALYSIS OF THE MANDIBLE WITH GEOMETRIC MORPHOMETRICS METHODS. In the past, xenarthrans had a broad morphological diversity. However, due to the fact that extant species are dissimilar to most of the extinct ones, few ecomorphological studies have been carried out on this group. The goal of this work is to infer the diet of some extinct xenarthrans species by means of taxon free shape patterns related to diet, working with a taxonomically wide comparative sample. A geometric morphometrics analysis was developed on the lateral view of mandibles of xenarthrans, ungulates and species of other orders. Combining the results of principal component and canonical variate analyses, it was possible to characterize the shape of insectivorous species, which show a high degree of homoplasy. Omnivorous species share some morphological characteristics with herbivorous species with functional canines or high quantities of fruit in their diet. Armadillos show extremely reduced coronoid process whereas ruminants have a much developed angular process. It was not possible to infer diet in gliptodonts, which behave as outliers in all analyses. The results obtained for most of the ground sloths and Vassallia maxima are in agreement with previous studies on these species, thus supporting an ecomorphological approach on extinct Folivora. However, the PCA results suggest an omnivorous/frugivorous diet for Scelidotherium sp. and Thalassocnus natans, while they have been traditionally described as herbivorous. New analyses including the skull are needed to confirm this diet in both cases. Key words. Herbivores. Insectivores. Omnivores. Diet. Ecomorphological pattern. Xenarthra.

El Orden Xenarthra representa el único grupo de placentados con representantes actuales del conjunto de mamíferos sudamericanos original (Delsuc et al., 2004). Está formado por dos órdenes, Cingulata (armadillos y gliptodontes) y Pilosa, el cual incluye a su vez dos subórdenes: Folivora (perezosos; para una discusión sobre el uso de Folivora en lugar de Tardigrada o Phyllophaga ver Delsuc et al., 2001) y Vermilingua (osos hormigueros). Los xenartros, en comparación con otros mamíferos, presentan un conjunto de características muy peculiares (por ejemplo, dientes simplificados y de crecimiento continuo, pérdida del esmalte, presencia de huesos dérmicos), lo que los convierte en un grupo de mamíferos único. Esto ha generado un gran interés por la paleobiología de sus especies AMGHB2-0002-7014/11$00.00+.50

extintas (e.g., Vizcaíno, 1994; de Muizon y McDonald, 1995; Fariña y Blanco, 1996; Vizcaíno y Fariña, 1997; Vizcaíno et al., 1998; Alexander et al., 1999; De Iuliis et al., 2000; Pérez et al., 2000; Bargo, 2001a,b; Fariña y Vizcaíno, 2001; Vizcaíno y De Iuliis, 2003; Vizcaíno et al., 2003; Bargo et al., 2006a,b; Bargo y Vizcaíno, 2008 y referencias incluidas; Vizcaíno et al., 2008 y referencias incluidas; Vizcaíno, 2009). No obstante, la ecología de muchas de estas especies todavía es controvertida, ya que las especies actuales son mucho menos diversas que las extintas, dificultando los análisis comparativos o ecomorfológicos. Por esta razón, la mayoría de los estudios se han centrado en planteamientos puramente funcionales (Fariña, 1985; Naples, 1987, 1989, 1990; Fariña, 1988; Vizcaíno, 1994; Vizcaíno y Fariña, 1

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1997; Vizcaíno et al., 1998; De Iuliis et al., 2000; Pérez et al., 2001; Bargo, 2001a,b; Fariña y Vizcaíno, 2001; Vizcaíno y De Iuliis, 2003; de Muizon et al., 2004a; Vizcaíno et al.,

Figura 1. 1–2, representación gráfica de cómo se definieron los landmarks de tipo III/ visual representation of how landmarks type III where defined; 3, landmarks con líneas/ landmarks with links; 4, landmarks dibujados en la mandíbula/ landmarks drawn onto the lower jaw. Landmarks tipo I y II (círculos negros) y tipo III (círculos grises) en una mandíbula de Lama sp./ type I and II landmarks (black circles) and type III (gray circles) in a mandible of Lama sp. Tipo I/ type I: 4, punto más anterior de la serie yugal considerado en el alveolo (si el p1 no está presente, está modificado en canino o existe un diastema, no se considera dentro de la serie yugal)/ most anterior part of the cheek teeth, at the alveolar level (when p1 is absent,modified or a diastema exists, it is not considered inside the cheek teeth); 5, punto más posterior de la serie yugal considerado en el alveolo/ most posterior part of the cheek teeth at the alveolar level. Tipo II/ type II: 1, extremo anterior de la mandíbula; cuando existen incisivos se sitúa en el límite entre el alvéolo y el incisivo del lado labial del i1/ most anterior part of the lower jaw; when incisors exist, this point is placed between the aleveoli and the labial side of i1; 8, extremo del proceso coronoides/ extreme of the coronoid process; 9, punto más anterior del cóndilo mandibular/ most anterior point of the mandibular condyle; 10, punto más posterior del cóndilo mandibular/ most posterior part of the mandibular condyle. Tipo III/ type III, 2–3: considerando las dos perpendiculares que dividen la recta entre los landmarks 1 y 4 en tres partes equidistantes, el punto donde las rectas perpendiculares cortan con el borde dorsal de la mandíbula/ taken two perpendicular lines that divide the line between landmarks 1 and 4 in three equidistant parts, the point where these perpendicular lines cross the dorsal border of the lower jaw; 6–7, considerando las dos perpendiculares que dividen la recta entre los landmarks 5 y 8 en tres partes equidistantes, el punto donde las rectas perpendiculares cortan con la parte anterior de la rama mandibular/ taking the perpendicular lines that divide the line between landmarks 5 and 8 in three equidistant parts, the point where these lines cross the anterior part of the mandibular ramus; 11–19, considerando el ángulo que forman los landmarks 1, 5 y 10, al dividirlo en 10 partes iguales, los puntos donde cada recta que divide el ángulo corta con el borde más posterior o ventral de la mandíbula/ taking the angle showed by the landmarks 1, 5, and 10, and divided in ten smaller and equal angles, those points where each line crosses the external border of the lower jaw.

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2004; Bargo et al., 2006a,b), aunque en algunos casos también se han realizado inferencias a partir de la morfología de las especies actuales. La ecomorfología difiere de la morfología funcional en que se centra en el concepto de rol biológico, se requieren observaciones de los organismos en su entorno natural y depende en gran medida de resultados previos de la morfología funcional (Bock, 1994). Lo que se pretende en un estudio ecomorfológico es establecer las relaciones entre la forma de una estructura y su función dentro de un contexto ecológico para un grupo más o menos amplio de organismos (Nogueira et al., 2005; Kaliontzopoulou et al., 2010). En el caso de la paleontología, los resultados obtenidos a partir de especies actuales se aplican a las especies extintas, de manera que a partir de la morfología se pueda inferir su función (e.g., Mendoza et al., 2002; Mendoza y Palmqvist, 2006; Figueirido et al., 2008). Hasta la fecha, se han realizado pocos estudios puramente ecomorfológicos sobre el aparato cráneomandibular de los xenartros fósiles (Vizcaíno et al., 2006; De Esteban Trivigno, 2011). Al final de la década de 1980 y principios de los 90, se comenzaron a desarrollar nuevas formas de cuantificar las estructuras anatómicas, denominadas morfometría geométrica (Rohlf y Marcus, 1993; Adams et al., 2004). A pesar del desarrollo de la morfometría geométrica, la gran mayoría de los estudios ecomorfológicos en mamíferos utilizan métodos morfométricos tradicionales (e.g., en ungulados: Gordon e Illius, 1988; Solounias y Moelleken, 1993; Spencer, 1995; Pérez-Barbería y Gordon, 1999; Mendoza et al., 2002) y son pocos los casos donde se aplica esta metodología (Adams y Rohlf, 2000; Astúa de Moraes et al., 2000; Milne y O´Higgins, 2002). Otros autores han utilizado la morfometría geométrica para inferir aspectos paleobiológicos de ciertas especies de xenartros extintas como apoyo a un análisis funcional o descriptivo de la forma (Fariña y Parietti, 1983; Vizcaíno, 1994; Vizcaíno y Bargo, 1998; Monteiro y Abe, 1999; Bargo, 2001b; Fariña y Vizcaíno, 2001). En un trabajo previo (De Esteban-Trivigno, 2011), se ha mostrado que a través de estudios ecomorfológicos es posible inferir el hábitat y el tipo de dieta herbívora de algunas especies de perezosos, mientras que no fue posible aplicado a los gliptodontes. El primer objetivo de este trabajo es evaluar en qué medida se pueden describir patrones morfológicos generales en relación a diferentes tipos de hábitos tróficos, más amplios (herbívoros, insectívoros y omnívoros) que los analizados por De Esteban-Trivigno (2011) en un grupo amplio taxonómicamente, que incluye a representantes de

Ecomorfología de xenartros con morfometría geométrica

varios órdenes de mamíferos, especialmente representado por xenartros actuales y ungulados. Los primeros se incluyen por su cercanía filogenética a los xenartros extintos y los segundos por ser el grupo de herbívoros/omnívoros terrestres actuales que comprende un rango de tamaños similar a los xenartros fósiles y que, por lo tanto, podrían ser sus equivalentes ecológicos. En la medida en que los patrones ecomorfológicos sean comunes a diferentes grupos de mamíferos, las inferencias sobre los especímenes fósiles son más fiables. Es importante reconocer el tipo de convergencia que muestran los xenartros con respecto a otros grupos de mamíferos (Stayton, 2006). Cuanto mayor sea el grado de similitud morfológica debida a la homoplasia de una estructura en relación con una característica funcional (en este caso, los diferentes grupos tróficos), con mayor seguridad se podrá utilizar esa estructura para predecir la función en una especie extinta. Para ello, se cuantificará la existencia de una posible señal filogenética en los datos (Klingenberg y Gidaszewski, 2010). La reconstrucción de la forma de los antepasados permitirá proyectar los árboles filogenéticos en los diferentes morfoespacios analizados, de manera que sea posible visualizar la historia filogenética de las variaciones de forma (Klingenberg, 1996; Klingenberg y Gidaszewski, 2010). Comparando con estudios previos de la bibliografía realizados sobre las mismas especies extintas, desarrollados a partir de aproximaciones funcionales, datos bioestratigráficos, etc., se contrastarán los resultados obtenidos en este trabajo. Se utilizó la mandíbula para realizar el estudio ecomorfológico, ya que es una estructura relativamente homogénea entre los mamíferos, pero que, como parte de la estructura encargada de procesar el alimento, se ve muy afectada por el tipo de dieta que tenga el animal. MATERIALES Y MÉTODOS Abreviaturas institucionales. FMNH, Field Museum of Natural History, Chicago, USA; GCF, Museo Paleontológico de San Pedro, San Pedro, Argentina; MLP, Museo de la Plata, La Plata, Argentina; MMP, Museo de Ciencias Naturales Lorenzo Scaglia, Mar del Plata, Argentina; MNHN, Museéum National d’Histoire Naturelle de Paris, Paris, France; MUSM, Museo de Historia Natural de la Universidad Mayor de San Marcos, Lima, Perú. Especímenes actuales La base de datos de imágenes de mandíbulas está formada por 132 individuos, agrupados en 110 especies actuales (90

géneros, 21 familias; Tab. 1). Dichas especies pertenecen a ocho órdenes: Xenarthra (14,5%), Artiodactyla (64,5%), Perissodactyla (10%), Hyracoidea (3,6%), Carnivora (4,5%), Diprodontia (0,9%), Primates (0,9%) y Tubulidentata (0,9%). Los últimos grupos se incluyeron únicamente con la intención de comprobar si los patrones podían hacerse extensivos a otros grupos diferentes de xenartros y ungulados. Especímenes fósiles Vassallia maxima Castellanos 1946 (Cingulata: Pampatheridae). FMNH 14424, cráneo y mandíbula derecha. Imagen tomada de Vizcaíno et al. (1998). Localidad: Corral quemado, provincia de Catamarca, Argentina. Edad: Mioceno tardío–Plioceno temprano. Panochthus tuberculatus Owen 1845 (Cingulata: Glyptodontidae). MLP 16-38, cráneo y mandíbula. Localidad: desconocida. Edad: desconocida. Glyptodon Owen 1839a (Cingulata: Glyptodontidae). MLP 16-41, esqueleto casi completo, cráneo y mandíbula. Localidad: desconocida. Edad: desconocida. MNHN R-85-B, mandíbula expuesta en vitrina. Localidad: desconocida. Edad: desconocida. Glyptodon munizi Ameghino 1881 (Cingulata: Glyptodontidae). GCF 10, esqueleto casi completo, pequeños fragmentos de coraza dorsal, escudete cefálico y osteodermos ventrales y faciales. Localidad: cantera en las cercanías de San Pedro, provincia de Buenos Aires, Argentina. Edad: Pleistoceno medio (Ensenadense). Neosclerocalyptus ornatus Owen 1845 (Cingulata: Glyptodontidae). MLP16-28, cráneo, mandíbula, esqueleto y coraza completa. Localidad: Mar de plata, provincia de Buenos Aires, Argentina. Edad: Pleistoceno. Propalaehoplophorus australis Moreno 1882 (Cingulata: Glyptodontidae). MLP 16-15, esqueleto completo. Localidad: Santa Cruz, Argentina. Edad: Mioceno temprano. Imagen tomada de Vizcaíno et al. (1998). Thalassocnus natans de Muizon y McDonald 1995 (Folivora: Nothrotheriidae). MNHN SAS 734, cráneo, mandíbula y esqueleto parcial. Holotipo. Imagen tomada de McDonald y de Muizon 2002. Localidad: Sud-Sacaco, departamento de Arequipa, Perú. Edad: Plioceno temprano (Montehermosense inferior). Thalassocnus yaucensis de Muizon, McDonald, Salas y Urbina 2004a (Folivora: Nothrotheriidae). MUSM 37, esqueleto parcial y cráneo y mandíbula casi completos. Holotipo. Imagen tomada de de Muizon et al. (2004a). Localidad: Yauca este, Sacaco, Perú. Edad: Plioceno superior. 3

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Thalassocnus antiquus de Muizon, McDonald, Salas y Urbina 2003 (Folivora: Nothrotheriidae). MUSM 228, esqueleto parcial incluyendo cráneo y mandíbula completa, holotipo. Imagen tomada de de Muizon et al. (2003). Localidad: Aguada de Lomas, área de Sacaco, departamento de Arequipa, Perú. Edad: Huayqueriense. Lestodon armatus Gervais 1855 (Folivora: Mylodontidae). MLP 3-29, cráneo y mandíbula parcialmente restaurados. Cráneo figurado por Lydekker (1894: lám.53, fig. 2). Localidad: desconocida. Edad: Pleistoceno. MLP 3-30, cráneo y mandíbula parcialmente restaurados, caniniformes reconstruidos. Expuesto en el MLP. Localidad: desconocida. Edad: Pleistoceno. Scelidotherium Owen 1839b (Folivora: Mylodontidae). MMP 458-5, fémur, cráneo y mandíbula. Localidad: Barranca Costera, Mar del Plata, provincia de Buenos Aires. Edad: Pleistoceno inferior (Ensenadense). Morfometría geométrica Se tomaron fotografías en vista lateral de las mandíbulas que se iban a analizar. Todas las imágenes fueron tomadas por la autora en diferentes museos, con excepción de algunos ejemplares fósiles detallados en la sección anterior Debido a que algunas especies presentaban la sínfisis fusionada mientras que otros la tenían separada, la toma de fotos se realizó orientando el objetivo paralelamente al plano de la superficie externa de una de las hemimandíbulas. En todos los casos en los que fue posible, las fotografías se tomaron con el zoom abierto al máximo para evitar deformaciones (Mullin y Taylor, 2002). Se utilizó una cámara digital Konica-Minolta Dimage Z3, 12X. La mandíbula es una estructura que presenta pocos landmarks tipo I o II (Bookstein, 1990). Un landmark muy utilizado en análisis funcionales de mandíbulas de mamíferos es el extremo posterior del proceso angular (e.g., Astúa de Moraes et al., 2000; Cardini, 2003; Cardini y Tongiorgi, 2003); sin embargo, muchas de las especies incluidas en la muestra utilizada en este trabajo no tienen el proceso caracterizado como tal, sino todo el ángulo de la mandíbula más desarrollado (e.g., ungulados). Para capturar estas formas se utilizan landmarks tipo III (Bookstein, 1990) o semilandmarks (Fig. 1). Para definir los semilandmarks, se utilizó el programa MakeFan (H. David Sheets, Dept. of Physics, Canisius College, Buffalo, NY 14208, http://www.canisius.edu/~sheets/ morphsoft.html). Todos los landmarks se digitalizaron con el programa TPSdig 2.05 (Rholf, 2006). Los especímenes se superpusieron a través de un análisis 4

generalizado de Procrustes (GPA; Generalized Procrustes Analisis, Rohlf, 1990) con el programa TPS Relative Warps 1,44 (Rohlf, 2006). En este procedimiento se utiliza un criterio de mínimos cuadrados para medir la bondad del ajuste de un objeto sobre otro. Cada configuración de landmarks se centra en el origen, substrayendo las coordenadas de su centroide de las correspondientes coordenadas (X o Y) de cada landmark. De esta forma se traslada cada centroide al origen (de forma que las coordenadas de los landmarks ahora reflejan su desviación del centroide). Posteriormente se ponen a escala las configuraciones de landmarks de manera que su tamaño de centroide sea igual a uno, dividiendo cada coordenada de cada landmark por el tamaño del centroide de cada configuración. El tamaño del centroide es una medida del tamaño total del objeto, que se obtiene como la raíz cuadrada de la suma de las distancias cuadradas desde los landmarks al centroide de los landmarks. Por último, se rotan las configuraciones de modo que se minimice la suma de las distancias al cuadrado de los landmarks homólogos (sobre todos los landmarks) entre las formas, se calcula la forma media (consenso) y se vuelven a rotar de forma que se alineen óptimamente con el consenso. En este punto se recalcula el consenso y, si difiere del consenso previo, las rotaciones se recalculan utilizando la nueva referencia (Rohlf y Slice, 1990; Zelditch et al., 2004 y referencias en el texto). Habitualmente, los landmarks tipo III son superpuestos utilizando un método que extiende el procedimiento de la superposición de Procrustes, de forma que, además de trasladar, poner a escala y rotar los landmarks, estos son deslizados a lo largo de la curva donde han sido definidos hasta que coinciden tanto como sea posible con las posiciones de los puntos correspondientes a lo largo de la curva del espécimen de referencia (ver revisión en Zelditch et al., 2004). En estos casos se les llama semilandmarks, pero el programa utilizado en este trabajo para realizar los análisis estadísticos y filogenéticos (MorphoJ versión 1.02b para Mac, Klingenberg, 2008) no permite la utilización directa de métodos que ajusten el desplazamiento de los semilandmarks a lo largo de la curva dónde están definidos. Sin embargo, si los resultados obtenidos con y sin desplazamiento a lo largo de la curva son similares, sería razonable realizar los análisis sin el deslizamiento de los semilandmarks. Para comprobarlo, se realizaron dos superposiciones de Procrustes con el programa TPSRelw 1,44 (Rohlf, 2006): (i) superposición de Procrustes, (ii) superposición de Procrustes ajustando el deslizamiento de los semilandmarks por el método de minimizar la distancia de Procrustes (D, Sampson et al., 1996; Bookstein et al., 2002;

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Sheets et al. 2004). Posteriormente, se realizó un análisis de componentes principales de las dos superposiciones, con el fin de comparar las principales variaciones en la forma e identificar si existía o no diferencia entre ambas. Mapeo de la filogenia sobre los morfoespacios analizados A través del programa MorphoJ se analizaron los cambios de forma a lo largo de la filogenia, utilizando el criterio de parsimonia de cambios al cuadrado para reconstruir los valores de los nodos internos de la filogenia a partir de la forma media de los taxones terminales, de manera que calculando la suma de los cambios al cuadrado a lo largo de las ramas se minimiza sobre la filogenia entera (Rohlf, 2002 y referencias; Klingenberg y Gidaszewski, 2010). Esto permite mapear la filogenia de las especies estudiadas en los datos que se estén analizando, con la filogenia superpuesta de acuerdo con los valores reconstruidos de los ancestros. Estas representaciones ayudan a analizar el grado de homoplasia en los datos. Las ramas que desde un mismo punto (ancestro) se separan en diferentes direcciones y convergen con ramas que proceden de otras partes del morfoespacio están indicando un alto grado de homoplasia, ya que especies muy relacionadas filogenéticamente serían fenotípicamente diferentes. Por el contrario, si los nodos terminales de las ramas se presentan juntos y las ramas son cortas en el espacio de forma, indican un alto grado de sinapomorfía. La filogenia se creó a partir de diversas filogenias publicadas (Gaudin, 1995; Hassanin et al., 1998; Bininda-Emonds et al., 1999; Pitra y Veits, 2000; Liu et al., 2001; Matthee y Davis, 2001; Delsuc et al., 2004; Hassanin y Douzery, 2005; Ropiquet y Hassanin, 2005; Hernández-Fernández y Vrba, 2005; Gilbert et al., 2006; Wu et al., 2006; de Muizon et al., 2004b; Vizcaíno et al., 2004; Fernicola, 2008; Fernicola et al., 2008; Möller-Krull et al., 2010), basadas en diferentes tipos de datos (moleculares o morfológicos), por lo que no se han utilizado longitudes en las ramas (la filogenia se encuentra disponible en línea o por petición al autor). Análisis del cambio de forma en relación a la dieta La variabilidad en la morfología de la mandíbula se analizó a través del análisis de componentes principales (ACP), sobre el cual se mapeó la filogenia con el fin de evaluar de forma cualitativa el grado de homoplasia de los datos. Se buscaron combinaciones de los componentes principales que pudieran estar relacionados con el factor ecológico estudiado en cada apartado y, de esta forma, obtener una primera aproximación a los cambios de forma en relación a su función. Puesto que

las especies de hábitos insectívoros dieron cuenta de gran parte de la varianza en la forma en un primer análisis, se realizaron dos análisis de componentes principales. En el primero se incluyeron todas las especies y en el segundo sólo aquellas de hábitos herbívoros y omnívoros (en ambos casos se incluyeron todas las especies extintas). Para el segundo caso se volvió a realizar la superposición de Procrustes. El análisis de variación canónica (AVC) se utilizó con el fin de describir cambios morfológicos asociados con la dieta, especialmente aquellos que pudieran ser independientes de la filogenia (taxon free). Utilizar las funciones de variación canónica para clasificar directamente las especies extintas sería un procedimiento inadecuado en este caso, debido a varias razones. En primer lugar, el AVC siempre dará una clasificación para un ejemplar problema, incluso en el caso de que la muestra actual no esté relacionada con la muestra fósil (por ejemplo, puesto que la muestra de especies actuales no incluye animales con una dieta carnívora, si una de las especies representadas por uno de los fósiles aquí estudiados tuviera esta dieta, sería mal clasificada dentro de cualquier otro grupo). Por otro lado, podría ocurrir que el fósil poseyera una morfología tan diferente de la muestra que se clasificaría erróneamente. En este caso, el fósil sería estadísticamente un outlier y sería fácilmente detectable en un gráfico de dispersión (ver Mendoza, 2005 para mayor discusión). Además, la autora (De Esteban-Trivigno, 2011) ya demostró que, para la mayoría de especies de xenartros extintos analizadas, las predicciones del AVC no eran congruentes con las inferencias previas realizadas con otros métodos. Tamaño Se analizó el componente alométrico (variabilidad entre las formas estudiadas que se correlaciona con el tamaño) a través de una regresión multivariante entre el logaritmo del tamaño del centroide y las coordenadas de Procrustes. Grupos ecológicos Las especies actuales fueron clasificadas en tres grupos ecológicos, subdivididos en categorías tróficas mutuamente excluyentes. Estos grupos representan las principales diferencias en la dieta de los xenartros actuales: 1. Especies insectívoras: comprenden animales que se alimentan de artrópodos sociales, así como otros insectívoros más generalistas que incluyen diferentes tipos de invertebrados en su dieta. 2. Especies omnívoras: se alimentan de material vegetal no fibroso, setas y tejidos animales (Mendoza et al., 2002). 5

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3. Especies herbívoras: se alimentan preferentemente de materia vegetal. RESULTADOS Metodológicos Las distancias máximas de Procrustes al consenso son en todos los casos menores que las obtenidas por Marcus et al. (2000) para todos los mamíferos. Es decir, las diferencias de forma en las mandíbulas de las especies extintas en relación a las especies actuales incluidas en la base de datos utilizada en este trabajo son menores que la variabilidad morfológica del cráneo de todos los mamíferos actuales. Por lo tanto, la muestra se considera adecuada para su análisis en el espacio tangente. Landmarks y semilandmarks Al comparar los primeros componentes del ACP obtenido a partir de la superposición de Procrustes (utilizando

Figura 2. Diagramas de deformación correspondientes a los extremos (positivo: + y negativo: -) de los dos primeros components principales del ACP/ deformation grids corresponding to the extremes (positive: + and negative: -) of the two first components of the PCA. 1, superposición de Procrustes sin deslizar los semilandmarks / Procrustes superposition withouth sliding procedures. 2, superposición de Procrustes ajustando los semilandmarks por el método de mínima distancia de Procrustes / superposition sliding semilandmarks by minimum Procrustes distance criterium.

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todos los puntos como landmarks) con el ACP donde parte de los landmarks son considerados como semilandmarks (minimizando las distancias de Procrustes), los resultados son muy similares (Figs. 2.1–2). Las principales diferencias en el primer componente se encuentran alrededor del cóndilo mandibular, dónde los cambios locales son más acusados cuando se ajusta el desplazamiento de los semilandmarks minimizando las distancias de Procrustes. En el segundo componente, las diferencias se encuentran localizadas en el ángulo de la mandíbula, especialmente en el extremo positivo. Sin embargo, las principales diferencias de forma son similares en ambas superposiciones. Este resultado apoya la intepretación de los cambios de forma capturados por el conjunto de landmarks definidos en este trabajo sin la aplicación de métodos que ajusten el desplazamiento de los landmarks tipo III a lo largo de las curvas correspondientes. Tamaño La diferencia de forma debida al tamaño, aunque significativa, es muy pequeña (4,8 % de la varianza de la muestra). Análisis de componentes principales La representación del cladograma sobre el primer y segundo componente principal muestra que existen tres grupos de xenartros que ocupan áreas extremas del morfoespacio (gliptodontes, perezosos actuales y armadillos del género Dasypus, Fig. 3.2). La parte negativa del CP1 está ocupada sólo por gliptodontes e hiracoideos. El morfoespacio definido por el CP1 y el CP3 muestra dos áreas (por encima y por debajo de la zona donde se encuentran los gliptodontes) donde no se encuentra ninguna especie. Los primeros seis componentes principales dan cuenta del 90% de la varianza. Con el análisis de componentes principales es posible caracterizar en gran medida a las especies de hábitos insectívoros (Figs. 3.1, 4.1). El primer componente principal (CP1, 39,6% de varianza explicada) representa un cambio desde (1) mandíbulas con el dentario alto, la parte anterior de la mandíbula bastante corta y la rama ascendente de la mandíbula muy inclinada hacia la parte anterior del rostro a (2) mandíbulas con el dentario muy bajo, rama de la mandíbula inclinada hacia atrás (formando un ángulo abierto con el dentario) y la parte anterior de la mandíbula muy alargada (Fig. 3.1). Estas últimas características (2) son las que separan a los insectívoros del resto de las especies. Los armadillos del género Dasypus presentan estas características llevadas al extremo (Fig. 3.2), mientras que la hiena insectívora, Proteles cristata, el cerdo hormiguero, Orycteropus afer, y el armadillo Priodon-

Ecomorfología de xenartros con morfometría geométrica

tes maximus son los insectívoros cuya mandíbula presenta una morfología más similar a las especies no insectívoras. La zona positiva del segundo componente principal (CP2, 20% de varianza explicada) describe mandíbulas muy robustas, con el dentario alto y corto, siendo la rama ascendente muy ancha en relación a la longitud de la mandíbula. Este extremo corresponde a Choloepus y Bradypus, los dos únicos géneros de Folivora actuales, así como a dos especies del extinto Thalassocnus y a Lestodon armatus (Fig. 3.1). La hiena insectívora, P. cristata, y el koala, Phascolarctos cinereus, tienen valores similares a los de Choloepus hoffmani para el segundo componente. La combinación de ambos componentes (CP1 y CP2, 59,6% de varianza explicada) corresponde a un morfoespacio donde, además de discriminar a las especies actuales de hábitos insectívoros, las principales diferencias en la forma se deben a tres grupos de xenartros (Fig. 3.2): los gliptodontes, los armadillos del género Dasypus y los perezosos (con la expeción de Scelidotherium y T. yaucensis). Los hiracoideos se sitúan en un área cercana a los gliptodontes, aunque no presentan diferencias de forma tan extremas. La principal diferencia de forma descripta por el tercer componente principal (CP3, 13,2% de varianza explicada) se sitúa en la rama ascendente y el proceso coronoides. El extremo positivo se caracteriza por ramas ascendentes muy anchas en la parte superior en relación al ángulo de la mandíbula y procesos coronoides extremadamente reducidos, mientras

que el extremo negativo describe ramas muy estrechas con un ángulo proporcionalmente muy desarrollado y un proceso coronoides muy alto y desarrolado. La parte anterior de la mandíbula también se ve afectada, siendo proporcionalmente más corta en el extremo positivo (Fig. 4.1). La parte positiva del eje de este componente está ocupada principalmente por armadillos (Fig. 4.2), tanto insectívoros como omnívoros. Como se ha mencionado con anterioridad, para buscar las diferencias de forma entre especies omnívoras y herbívoras se realizó una nueva superposición de Procrustes excluyendo las especies insectívoras. En este caso, representando el CP2 frente al CP4 (21,9 y 9,4% de varianza explicada, respectivamente), las especies omnívoras aparecen agrupadas (Fig. 5.1). El extremo más negativo del CP2 se caracteriza por mandíbulas con un proceso angular bastante desarrollado en relación a la dimensión anteroposterior de la rama ascendente, que está proporcionalmente más reducida. El dentario es notoriamente largo, gracias al aumento proporcional de la longitud de la serie yugal con respecto al resto de la mandíbula. En el extremo positivo del CP2, la característica más sobresaliente es un gran desarrollo anteroposterior de la rama ascendente (incluyendo parte del proceso angular) en relación al ángulo de la mandíbula, con procesos coronoides más anchos (y no inclinados posteriormente) y una serie yugal proporcionalmente mucho más corta. El CP4 presenta, en su extremo más positivo, mandíbulas con el proceso coronoides muy alto e inclinado posteriormente. La parte anterior de la mandíbula

Figura 3. 1, gráfico bivariado de las puntuaciones del CP1 y el CP2 representado por dietas (negro: insectívoros, gris: herbívoros y blanco: omnívoros) / bivariate plot showing PC1 and PC2 scores represented by diet (black:insectivores, gray: herbivores, white: omnivores). Los Folivora actuales (Choloepus y Bradypus) se encuentran dentro del círculo/ extant Folivora (Choloepus and Bradypus) are inside the circle. 2, filogenia de las especies estudiadas representada en ambos componentes / phylogeny of the studied species mapped onto both principal components.

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se encuentra bastante desarrollada en relación a la longitud de la serie yugal y el dentario es mucho más alto en la parte posterior de la serie yugal que en su parte más anterior. La rama ascendente de la mandíbula es alta en relación con la longitud del dentario (y proporcionalmente más ancha que la del extremo negativo del CP2), lo que sitúa al cóndilo mandibular y al proceso coronoides muy por encima del total de la serie yugal. En el extremo más negativo, el dentario tiene una altura constante a lo largo de la serie yugal, siendo incluso ligeramente más bajo al final de la misma, mientras que el proceso coronoides es proporcionalmente muy bajo y ancho en sentido anteroposterior. El cóndilo mandibular se sitúa más cerca de la serie yugal en sentido vertical y relativamente más alejado en sentido horizontal. En el morfoespacio definido por el CP2 y el CP4, se puede observar una zona ocupada por todos los omnívoros (Fig. 5.1). Esta área, sin embargo, no es exclusiva de especies omnívoras, ya que también hay algunas especies de hábitos herbívoros. Por otro lado, la distribución de las especies herbívoras es muy amplia, ocupando diferentes zonas del morfoespacio en los dos cuadrantes superiores. Esta dispersión de los herbívoros se debe en gran medida a características taxonómicas (Fig. 5.2). Las especies del orden Folivora (actuales y muchos de los extintos) tienen la rama ascendente de la mandíbula proporcionalmente mucho más ancha que cualquier especie de otro grupo (con los ungulados situados en el extremo opuesto) y el dentario proporcionalmente mucho más corto. La rama de la mandíbula forma un ángulo ligeramente más abierto con el dentario y el proceso coronoides, que está orientado hacia atrás, es más bajo y más ancho.

Análisis de variación canónica El primer eje de variación canónica (EVC1) separa a las especies insectívoras del resto (Fig. 6.1) y explica casi un 75% de varianza de la muestra (Tab. 2). Los principales cambios morfológicos que afectan a las mandíbulas de las especies de hábitos insectívoros consisten en un ensanchamiento proporcional de la parte superior de la rama ascendente de la mandíbula, mientras que el ángulo de la mandíbula se reduce. Esto se traduce en mandíbulas más bajas, con una rama ascendente más inclinada en sentido posterior (formando un ángulo más abierto con el dentario). Al mismo tiempo, el proceso coronoides no se encuentra inclinado en sentido posterior. El dentario y la rama ascendente son más estrechos en sentido dorsoventral, lo que puede interpretarse como un alargamiento proporcional en sentido anteroposterior de la mandíbula. Todas estas diferencias concuerdan con las esperadas para insectívoros. Las especies de hábitos omnívoros tienen también el proceso coronoides reducido. En este grupo, la rama ascendente forma un ángulo recto con el dentario y es más ancha en proporción a la longitud de la mandíbula, mientras que en los herbívoros se observa el patrón opuesto. Una de las características más destacadas de las especies herbívoras es el gran desarrollo del proceso coronoides. DISCUSIÓN Variabilidad morfológica y taxonómica Más de la mitad (60%) de la variación de forma en toda la muestra es debida a la variabilidad existente dentro de los mismos xenartros, por lo que la diversidad de formas de las

Figura 4. 1, gráfico bivariado de las puntuaciones de CP1 y CP3 representado por dietas (negro: insectívoros, gris: herbívoros y blanco: omnívoros) / bivariate plot showing PC1 and PC3 scores represented by diet (black: insectivores, gray: herbivores, white: omnivores). 2, filogenia de las especies estudiadas representada en ambos componentes / phylogeny of the studied species mapped onto both principal components.

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mandíbulas de los xenartros es mucho mayor que la de todos los otros grupos taxónomicos juntos. Esto concuerda con resultados previos comparando xenartros con otros grupos taxonómicos menos diversos (De Esteban-Trivigno, 2011). La zona negativa del CP1 está ocupada tan sólo por gliptodontes e hiracoideos, y en combinación con el CP3 (Fig. 4) deja vacía una gran parte del morfoespacio. Los gliptodontes son un grupo morfológicamente muy característico y, aunque se diferencian claramente de las demás especies, no presentan una gran diversidad de formas dentro de ellos. Los perezosos, por el contrario, presentan una mayor variedad morfológica, ocupando zonas más amplias del morfoespacio. Esta variación es debida a características homoplásicas, ya que T. yaucensis y Scelidotherium, a pesar de pertenecer a familias diferentes, se separan del resto de perezosos en el segundo componente principal (Fig. 3). Dentro de las especies de Thalassocnus, T. natans y T. antiquus son mucho más similares entre sí que T. yaucensis. Biomecánica de la mandíbula El tamaño y la forma del proceso coronoides y del proceso angular están definidos en gran medida por la organización y el desarrollo relativo de los músculos elevadores de la mandíbula (Hiiemae, 2000). De los tres principales complejos musculares encargados de cerrar la mandíbula, el temporal se

inserta en el proceso coronoides y el masetero y el pterigoides lo hacen en el proceso angular (Fig. 7). En la condición primitiva en mamíferos, el aparato masticatorio está poco especializado, con el músculo temporal como dominante, razón por la cual el proceso coronoides se encuentra más desarrollado que el proceso angular (Turnbull, 1970). Esta condición es más similar a la encontrada en carnívoros que la de los herbívoros (Turnbull, 1970; Radinsky, 1987). En especies de hábitos carnívoros, donde es necesario ejercer grandes fuerzas en la parte anterior de la mandíbula, el cóndilo mandibular se sitúa más cerca de la serie dentaria, de manera que se aumenta el momento de fuerzas del músculo temporal (Maynard-Smith y Savage, 1959). El aumento de tamaño del proceso angular se asocia con un aumento de tamaño de los complejos musculares del pterigoides y el masetero, y estos músculos están más implicados en el componente transversal de la masticación, que a su vez se asocia con la masticación de vegetación más fibrosa (Crompton y Hiiemae, 1969). Por otro lado, la posición del cóndilo mandibular en relación a la serie dentaria está relacionada también con el tipo de oclusión. La posición elevada de la articulación de la mandíbula en relación con el punto de mordida permite a los dientes superiores e inferiores ocluir más o menos simultáneamente, mientras que, si la articulación se encuentra a la misma altura que la serie dentaria, la oclusión es de tipo tijera (Hiiemae, 2000).

Figura 5. Resultados del análisis de componentes principales que no incluye a las especies insectívoras/ results of the principal component analysis excluding insectivores species. 1, gráfico bivariado de las puntuaciones de CP2 y CP4 representado por dietas (negro: insectívoros, gris: herbívoros y blanco: omnívoros) / bivariate plot showing PC2 and PC4 scores represented by diet (black: insectivores, gray: herbivores, white: omnivores). 2, filogenia de las especies estudiadas representada en ambos componentes / phylogeny of the studied species mapped onto both principal components.

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AMEGHINIANA, Tomo 48 (3): 78 - 102 Tabla 1. Lista de especies actuales utilizadas en el análisis y clasificación de la dieta en cada caso / List of extant species used in the analysis and diet clasification. Las dietas fueron obtenidas de las siguientes fuentes bibliográficas /The diet was obtained from: Sokolov, 1974; Rideout y Hoffman, 1975; Jones, 1978; Laurie et al., 1983; Mayer y Wetzel, 1986; 1987; Jackson, 1987; Koehler y Richardson, 1990; Redford, 1994; Hillman-Smith y Groves, 1994; Padilla y Dowler 1994; Sokolov y Lushchekina, 1997; Szeplaki et al., 1988; Nowak, 1999; Barry y Shoshani, 2000; Gagnon y Chew 2000, Mendoza et al., 2002; http://animaldiversity.ummz.umich.edu/site/index.html Orden Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla

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Familia Antilocapridae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Bovidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Cervidae Camelidae

Especie Antilocapra americana Addax nasomaculatus Aepycerus melampus Alcelaphus buselaphus Bos grunniens Boselaphus tragocamelus Capra caucasica Capricornis crispus Cephalophus callipygus Cephalophus natalensis Connochaetes taurinus Damaliscus lunatus Hemitragus jemlahicus Hippotragus equinus Kobus vardonii Litocranius walleri Madoqua kirkii Neotragus batesi Capricornis sumatrensis Oreamnos americanus Oryx gazella Oreotragusoreotragus Ourebia ourebi Ovibos moschatus Philatomba monticola Procapra gutturosa Pseudois nayaur Raphicerus campestris Redunca fulvorufula Rupicapra rupicapra Saiga tartarica Sylvicapra grimmia Tetracerus quadricornis Tragelaphus buxtoni Alces alces Axis porcinus Blastoceros dichotomus Cervus nippon Dama dama Elaphodus cephalophus Elaphurus davidianus Hippocamelus bisulcus Hyemoschus aquaticus Hydropotes inermis Mazama americana Moschiola meminna Moschus moschiferus Muntiacus muntjak Odocoileus virginianus Ozotoceros bezoarticus Tragulus javanicus Camelus bactrianus

Dieta Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro

Ecomorfología de xenartros con morfometría geométrica Orden Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Artiodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Perissodactyla Carnivora Carnivora Carnivora Carnivora Carnivora Hyracoidea Hyracoidea Hyracoidea Hyracoidea Primate Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Xenarthra Tubulidentata Diprodontia

Familia Camelidae Camelidae Camelidae Camelidae Giraffidae Giraffidae Suidae Suidae Suidae Suidae Suidae Suidae Suidae Suidae Tayassuidae Tayassuidae Tayassuidae Hippopotamidae Hippopotamidae Equidae Equidae Equidae Equidae Rhinocerotidae Rhinocerotidae Rhinocerotidae Rhinocerotidae Tapiridae Tapiridae Tapiridae Canidae Canidae Hyenidae Procyonidae Ursidae Procaviidae Procaviidae Procaviidae Procaviidae Cercophitecidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Dasypodidae Bradipodidae Bradipodidae Bradipodidae Megalonichydae Megalonichydae Orycteropodidae Phascolarctidae

Especie Camelus dromedarius Lama guanicoe Lama pacos Vicugna vicugna Giraffa camelopardalis Okapia jhonstony Babyrousa babyrussa Hylochoerus meinertzhageni Phacochoerus africanus Potamocherus porcus Sus barbatus Sus cebifrons Sus scrofa Sus verrucosus Catagonus wagneri Pecari tajacu Tayassu pecari Hexaprotodon liberiensis Hippopotamus amphibius Equus asinus Equus grevyi Equus quagga Equus zebra Ceratotherium simum Diceros bicornis Rhinoceros sondaicus Rhinoceros unicornis Tapirus baiirdi Tapirus indicus Tapirus terrestris Crhysocyon brachyurus Dusicyon culpaeus Proteles cristatus Procyon lotor Auliropoda melanoleuca Dendrohyrax arboreus Dendrohyrax dorsalis Heterohyrax brucei Procavia capensis Papio anubis Cabassous unicinctus Chlamyphorus truncatus Chaetophractus vellerosus Chaetophractus villosus Dasypus kappleri Dasypus novemcinctus Dasypus sabanicola Euphractus sexcinctus Priodontes maximus Tolypeutes matacus Zaedyus pichyi Bradypus torquatus Bradypus tridactylus Bradypus variegatus Choloepus didactylus Choloepus hoffmani Orycteropus afer Phascolarctos cinereus

Dieta Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Omnívoro Omnívoro Insectívoro Omnívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Omnívoro Insectívoro Omnívoro Omnívoro Omnívoro Insectívoro Insectívoro Insectívoro Omnívoro Insectívoro Omnívoro Omnívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Herbívoro Insectívoro Herbívoro

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Insectívoros Las características morfológicas tradicionalmente descriptas en mamíferos insectívoros (Redford, 1987; Pough et al., 2002) son: la presencia de un proceso coronoides pequeño, el alargamiento de la mandíbula, la reducción de los dientes y la presencia de una fuerte inclinación hacia atrás de la rama mandibular. Estas características anatómicas son las que se observan asociadas al cambio de forma descrito por el CP1, sumado a un dentario extremadamente bajo. La reducción del proceso coronoides y del proceso angular está relacionada con una reducción de la musculatura asociada con la masticación (Turnbull, 1970), ya que triturar exoesqueletos de artrópodos requiere menor presión oclusal que, por ejemplo, triturar materia vegetal (Satoh e Iwaku, 2006). Las mandíbulas de las especies de hábitos insectívoros son altamente homoplásicas, como demuestran las Figuras 3.2 y 6.2. Las especies insectívoras se agrupan en un área concreta de los morfoespacios analizados independientemente de su origen filogenético, por lo que presentan ramas muy largas que se alejan de sus respectivos antepasados. Para el AVC, la hiena insectívora y el cerdo hormiguero se sitúan más cercanos entre sí que a los xenartros insectívoros. Ambas especies tienen el proceso coronoides más desarrollado o igual que cualquier armadillo, independientemente de la dieta de estos últimos. Por lo tanto, la presencia de procesos coronoides muy poco desarrollados podría ser una característica que se lleva al extremo tan sólo en Xenarthra y no en otros grupos con una historia filogenética diferente. Algunos autores han

sugerido que el antepasado de los xenartros tendría una dieta insectívora u omnívora (Vizcaíno et al., 2004, 2006 y referencias en el texto). Este factor histórico podría ser una de las causas de que presenten procesos coronoides tan bajos en relación a especies insectívoras de otros grupos taxonómicos. Omnívoros vs herbívoros Análisis de componentes principales. Los perezosos arborícolas tienen una gran reducción del proceso angular (con su correspondiente reducción del masetero) en relación a la dimensión anteroposterior de la rama ascendente (Fig. 5.1), debido probablemente a su capacidad masticatoria reducida (Bargo, 2001a). Dentro de los perezosos arborícolas (Folivora actuales), las especies de la Familia Megalonychidae (Choloepus) presentan el proceso coronoides ligeramente más corto, la rama ascendente algo más ancha y el cóndilo mandibular más cerca de la serie yugal que la Familia Bradypodidae (Bradypus), lo que sitúa al género Choloepus más cerca del área del morfoespacio ocupada por los omnívoros (Fig. 5.1). Naples (1982) relacionó el cóndilo mandibular bajo de Choloepus con la presencia de grandes caniniformes. Choloepus debería abrir la boca en un ángulo lo bastante amplio no sólo para poder separar los caninos, sino también para poder introducir los trozos de comida. Además, puesto que los caniniformes son utilizados como defensa, la mandíbula estaría sujeta a restricciones similares a las impuestas sobre especies carnívoras (Naples, 1982): un rápido cierre de la mandíbula

Figura 6. 1, representación de las puntuaciones discriminantes para ambas funciones de variación canónica / bivariate plot of discriminant scores for both canonical functions. 2, filogenia de las especies estudiadas representada sobre el morfoespacio definido por ambas funciones / phylogeny of the studied species mapped in the morphospace defined by both functions.

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y el poder ejercer más fuerza en la parte anterior de la misma, lo que se obtiene con un cóndilo mandibular cercano a la serie dentaria, de forma que se aumente el momento de fuerzas del músculo temporal (Fig. 7). El mismo patrón se observa en las dos especies de hipopótamos actuales (Hippopotamus amphibius y Hexaprotodon liberiensis) que, a pesar de sus hábitos claramente herbívoros (Eltringham, 1993a,b), se sitúan en el área negativa del CP4 debido a la presencia de caninos muy desarrollados (Herring y Herring, 1974). Por lo tanto, dos señales funcionales diferentes convergen en el morfoespacio definido por el CP4: la dieta y la presencia de caninos. La zona negativa del CP4 incluiría, por lo tanto, especies de hábitos omnívoros junto con aquellas especies que, aún teniendo hábitos herbívoros, sufren una restricción sobre la manera en la que pueden adaptarse a dicha dieta herbívora debido la presencia de caninos (o caniniformes en el caso de los xenartros) funcionales. Existe un tercer grupo de herbívoros en la zona negativa del CP4 formado por algunas especies que incorporan gran-

Figura 7. El aparato masticatorio puede ser modelado como un sistema de palancas de tercer nivel mostrando las fuerzas combinadas del músculo masetero y temporal. Las flechas negras representan la línea de acción de los dos principales músculos (masetero y temporal). El grosor de cada flecha es una indicación esquemática de la fuerza que puede ejercer cada músculo. Los brazos de momento de cada músculo están representados como flechas en gris, considerando la articulación temporomandibular como pivote. Modificado de Maynard-Smith y Savage (1959) / the masticatory apparatus can be modelled as a third class lever system showing the combined effort of the temporalis and masseter muscles. Black arrows represent the action line of the two most important muscles (masseter and temporalis). The force exerted by each muscle is indicated by the size of the arrows. / Grey arrows represent the moment arm of each muscle, considering the temporomandibular articulation as the fulcrum. Modified from Maynard-Smith and Savage (1959).

des cantidades de fruta en su dieta. Esto indica que la frugivoría debería ser considerada una categoría aparte o bien que se encuentra más cerca de la omnivoría que de la herbivoría en términos funcionales. En la zona positiva del CP4 se encuentran especies con el proceso angular proporcionalmente más desarrollado que la rama ascendente y un cóndilo bastante elevado por encima de la serie oclusal, lo que se traduce en un aumento de la ventaja mecánica del masetero en relación al músculo temporal (Maynard-Smith y Savage, 1959). Según Radinsky (1985a,b), todos los grupos que han mostrado un gran aumento de la ventaja mecánica del masetero parecen soportar una masticación y un movimiento de molido más intenso que los mamíferos primitivos o los carnívoros, por lo que el gran desarrollo de este músculo estaría relacionado con un control más preciso de los movimientos de masticación (Janis, 1979). Los herbívoros no rumiantes (el facóquero, el koala, el oso panda y los perezosos arborícolas) tienen el proceso angular menos desarrollado, en relación con la longitud del dentario y la anchura de la rama ascendente, que los rumiantes. Probablemente, la tendencia extrema hacia mandíbulas con un proceso angular mucho más desarrollado (que implica un desarrollo proporcionalmente mucho mayor del músculo masetero frente a otros músculos), así como procesos coronoides muy altos e inclinados posteriormente, sea una característica llevada al extremo por grupos con una historia evolutiva muy relacionada con la herbivoría, como son los rumiantes y los hiracoideos, mientras que es más conservativa en otros grupos de placentarios (Turnbull, 1970). Sin embargo, sería necesaria una muestra más amplia de herbívoros no rumiantes para comprobar esta relación. Análisis de variación canónica. El segundo eje de variación canónica discrimina entre las especies omnívoras y el resto. Aunque no se encuentran tan alejados morfológicamente de las especies herbívoras como de las insectívoras, hay una buena discriminación independiente del grupo taxonómico analizado (Fig. 6.2). Las mandíbulas de los herbívoros se caracterizan por un proceso coronoides mucho más desarrollado que los otros grupos, que además se encuentra orientado hacia atrás. Por otro lado, la rama ascendente forma un ángulo de más de 90º con el dentario, mientras que en las especies de hábitos omnívoros la rama ascendente forma un ángulo recto. Ecología de las especies extintas Ninguna de las especies extintas se sitúa cerca de las áreas ocupadas por las especies insectívoras, por lo que se puede 13

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descartar este tipo de dieta para los fósiles estudiados en este trabajo. Este resultado está apoyado por el alto grado de homoplasia presentado entre las especies insectívoras. Es decir, debido al alto grado de convergencia en las mandíbulas de las especies insectívoras, sería de esperar que si alguna de las especies extintas hubiese tenido este tipo de dieta presentaría una mandíbula proporcionalmente muy larga, con dentarios bajos y procesos coronoides reducidos. En los análisis de componentes principales, los gliptodontes siempre aparecen en una zona del morfoespacio propia. En particular, las especies del género Glyptodon se encuentran bastante alejadas del resto de las especies actuales para la mayoría de los análisis, lo que coincide con las distancias de Procrustes al consenso, ya que son los especímenes con distancias más altas. Esto confirma los resultados obtenidos en trabajos previos acerca de la peculiaridad morfológica del aparato craneo-mandibular de los gliptodontes (e.g., De Esteban-Trivigno, 2011). Por lo tanto, no es posible inferir la dieta de los gliptodontes con las aproximaciones realizadas en este trabajo. Ninguno de los especímenes fósiles se encuentra en la parte central de la zona del morfoespacio del ACP correspondiente a las especies omnívoras (Fig. 6). Sin embargo, existen dos especies que se encuentran en el límite: T. yaucensis y Scelidotherium sp. Estas especies no tienen caniniformes, por lo que su morfología no se encontraría restringida por la necesidad de morder en la parte anterior de la mandíbula. Según el análisis de componentes principales, la morfología de la mandíbula de T. yaucensis es claramente diferente de la de las otras especies del género y más similar a la de Scelidotherium sp. Se ha sugerido que esta especie tendría una forma de alimentación similar a la de las vacas marinas o manatíes, mientras que T. natans y T. antiquus se alimentarían de algas, seguramente en la costa, debido al gran número de marcas dentales que son interpretadas como causadas por la ingestión de arena (de Muizon y McDonald, 1995; de Muizon et al., 2004a). Sin embargo, los resultados de este trabajo no concuerdan con dicha interpretación. Con respecto a S. leptocephalum, McDonald (1987) sugirió que esta especie habría tenido una dieta herbívora selectiva, probablemente buscando partes vegetales enterradas con ayuda de sus extremidades anteriores (bien capacitadas para excavar; Zárate et al., 1998; Bargo et al., 2000; Vizcaíno et al., 2001; De Esteban-Trivigno, 2007), teoría apoyada por su alto índice de hipsodoncia que reflejaría una gran cantidad de material abrasivo procesado con el alimento (Bargo et al., 2006a). Bargo (2001a) concluyó que esta especie fue un comedor selectivo, especializado en materia vegetal suculenta (como fru14

tos, tubérculos, etc.), mientras que Bargo et al. (2006b) sugirieron que habría sido un comedor mixto o selectivo, con un labio prensil que utilizaría para arrancar la comida (Bargo et al., 2006b). Los resultados de este trabajo lo sitúan como un omnívoro/frugívoro, lo cual no contradice los trabajos previos donde se lo clasifica como un animal que selecciona las partes más suculentas de las plantas, ampliando a la posibilidad de que ingiriera también materia de origen animal. Sin embargo, estos resultados deberían ser confirmados con análisis del aparato craneo-mandibular completo. Fariña (1996), utilizando ecuaciones que relacionaban tamaño corporal con densidad poblacional y tasa metabólica basal, sugirió que la fauna del Pleistoceno superior tenía demasiadas especies de herbívoros y pocos carnívoros, de manera que los requerimientos tróficos de dicha comunidad no podrían haber sido alcanzados. Aunque la propuesta de que Megatherium americanum habría sido una especie carnívora (Fariña y Blanco, 1996) no ha podido ser excluida (Vizcaíno et al., 2006 y referencias en el texto), Prevosti y Vizcaíno (2006) desmostraron que la fauna estaba balanceada en lo que respecta a los carnívoros. Sin embargo, en lo que concierne a las especies tradicionalmente consideradas como herbívoras, el debate sigue abierto y el excesivo número de productores secundarios disminuiría si se confirma que algunas especies tenían hábitos omnívoros en lugar de herbívoros. Lestodon se encuentra claramente entre las especies herbívoras, lo que en general concuerda con los resultados obtenidos por otros autores desde diferentes aproximaciones (Naples, 1989; Vizcaíno y Bargo, 1998; De Iuliis et al., 2000; Bargo, 2001a; de Muizon et al., 2004a; Bargo et al., 2006a,b). Vassallia maxima se encuentra entre las especies herbívoras, Tabla 2. Resultados del análisis de variación canónica; p < 0,0001 para todas las distancias (a partir de tests de permutación, 1000 rondas) / Results from the canonical variate analysis; p-values < 0,0001 for all distances (permutation test, 1000 rounds). Función 1 Función 2

Autovalores 6,89 2,36

% Varianza explicada 74,4 25,6

Distancias de Mahalanobis entre grupos Herbívoros Insectívoros Insectívoros 8,90 Omnívoros 4,23 7,65 Distancias de Procrustes entre grupos Herbívoros Insectívoros 0,22 Omnívoros 0,09

Insectívoros 0,22

Ecomorfología de xenartros con morfometría geométrica

apoyando interpretaciones previas sobre su dieta, que sugerían que los pampatéridos tendrían una capacidad de masticación transversa mucho más fuerte y desarrollada que los armadillos (Vizcaíno et al., 1998; De Iuliis et al., 2000; Vizcaíno et al., 2004), lo que indica que estas especies habrían sido herbívoras. CONCLUSIONES Los xenartros tienen una variabilidad morfológica en relación a la mandíbula mucho más amplia que el resto de los órdenes de mamíferos. Los armadillos del género Dasypus y los gliptodontes, situados en extremos morfológicos opuestos, dan cuenta de gran parte de la varianza en la muestra. Estos últimos se comportan como puntos extremos para todos los análisis, por lo que no es posible realizar ninguna clasificación de los mismos. Sin embargo, los resultados para el resto de las especies estudiadas concuerdan, en general, con los resultados obtenidos en estudios anteriores. Es posible definir morfológicamente a las especies de hábitos insectívoros. Estas están caracterizadas por mandíbulas con el dentario muy bajo y proporcionalmente muy largo, junto con un proceso coronoides reducido y la rama de la mandíbula formando un ángulo abierto con el dentario. Estas características son llevadas al extremo por los armadillos. Los herbívoros tienen procesos coronoides muy desarrollados, así como ramas mandibulares muy altas en relación a la longitud de la mandíbula. Las especies de hábitos omnívoros tienen procesos coronoides bajos y ángulos de la mandíbula del mismo tamaño, en sentido anteroposterior, que la rama mandibular que, además, es más baja en proporción a la longitud de la mandíbula. Las especies de herbívoros con caninos funcionales tienen una morfología similar a las especies omnívoras. Este hecho es debido al compromiso necesario entre el procesado del alimento, la apertura de la boca y la necesidad de ejercer grandes fuerzas. Por otro lado, queda demostrada la necesidad de caracterizar mejor algunos grupos tróficos. Las especies de herbívoros con una mayor cantidad de fruta en la dieta parecen comportarse biomecánicamente de una forma similar a los omnívoros, aunque esto debe confirmarse con estudios más detallados sobre las especies actuales. Los resultados de este trabajo apoyan la utilización de aproximaciones ecomorfológicas al estudio de los xenartros fósiles utilizando como comparación grupos taxonómicamente amplios, al menos para rangos de dieta bastante generales (insectívoros, omnívoros, herbívoros). Los resultados obtenidos para casi todas las especies son congruentes con las dietas propuestas en la literatura. Sin embargo, aunque tradi-

cionalmente se lo sitúa entre las especies herbívoras, Scelidotherium tiene una morfología mandibular que lo sitúa entre las especies omnívoras/frugívoras. De confirmarse esta dieta con nuevos análisis, Scelidotherium sería el segundo caso de perezosos fósiles tradicionalmente considerados como herbívoros que podrían haber sido omnívoros. Lo mismo ocurre con Thalassocnus natans, aunque en este caso podría deberse a los hábitos marinos de esta especie. AGRADECIMIENTOS Quisiera agradecer a los curadores E. Westwig, M. Merino, A. Dondas, M. Reguero, S. Bargo, B. Patterson, C. De Muizon y R. Asher, gracias a los cuales esta investigación ha sido posible. A R. Fariña, F. Prevosti y un árbitro anónimo, cuyos comentarios y sugerencias han aportado calidad y fluidez a este artículo. Por último, quisiera dar las gracias a M. De Renzi y S. Bargo por su ayuda en versiones previas de este manuscrito. Esta investigación ha sido financiada por una beca FPU y los proyectos CGL200508238-C02-02/BTE y CGL2006-13808-C02-0, del Ministerio de Educación y Ciencia de España, y un proyecto Synthesys, DE-TAF 1779 2.

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doi: 10.5710/AMGH.v48i2(269)

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Recibido: 2 de agosto de 2010 Aceptado: 5 de julio de 2011

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