UNIVERSIDAD VERACRUZANA FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AGROPECUARIAS ZONA: ORIZABA – CÓRDOBA
Carrera de Biología
DEMOGRAFÍA DE UNA POBLACIÓN DE Sceloporus variabilis EN LA LOCALIDAD DE OMIQUILA, MUNICIPIO DE RAFAEL DELGADO (PARQUE NACIONAL CAÑÓN DE RÍO BLANCO), VERACRUZ
TRABAJO PRÁCTICO CIENTÍFICO
Que para obtener el título de: LICENCIADO EN BIOLOGÍA.
P R E S E N T A: RICARDO SERNA LAGUNES
Directores: Dr. José Jaime Zúñiga Vega. Biol. Yolanda Murrieta González.
Camino Peñuela-Amatlán, Peñuela, Amatlán de los Reyes, Veracruz
CONTENIDO Página RESUMEN……………………………………………………………………............
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INTRODUCCIÓN……………………………………………………………………
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La importancia de los estudios demográficos……………………………………...
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Demografía e historias de vida de lagartijas……………………………………….
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Nuevas herramientas demográficas………………………………………………...
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OBJETIVOS………………………………………………………………………….
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MATERIALES Y MÉTODOS……………………………………………………….
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La especie…………………………………………………………………………….
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Área de estudio………………………………………………………………………
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Trabajo de campo…………………………………………………………………...
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Reproducción………………………………………………………………………...
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Crecimiento corporal………………………………………………………………..
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Tasas de sobrevivencia………………………………………………………………
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Análisis matricial…………………………………………………………………….
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RESULTADOS Y DISCUSIÓN…………………………………………………......
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Reproducción………………………………………………………………………...
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Crecimiento corporal………………………………………………………………..
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Tasas de sobrevivencia………………………………………………………………
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Demografía de la población Sceloporus variabilis…………………………………
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Estrategia de historia de vida de Sceloporus variabilis……………………………
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CONCLUSIONES……………………………………………………………………
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LITERATURA CITADA…………………………………………………………….
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Lista de Cuadros Página Cuadro 1.
Matriz de transición para el periodo anual 2003-2004 para la población estudiada de Sceloporus variabilis. Se muestra la correspondiente tasa de crecimiento poblacional (λ), la estructura estable por categorías proyectada (w) y el valor reproductivo estimado para cada estadio (v)…………………………………..…….
Cuadro 2.
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Matriz de elasticidades para el periodo anual 2003-2004 para la población estudiada de Sceloporus variabilis…………………..……..
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Lista de Figuras Fig. 1.
Tasas de crecimiento corporal graficadas como una función de la longitud hocico-cloaca……………………………………………….
Fig. 2.
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Representación gráfica del ciclo de vida de la población de Sceloporus variabilis categorizado en dos estadios (juveniles y adultos). F = fecundidad (tamaño de nidada), G = crecimiento de un estadio a otro (probabilidad de sobrevivencia de los juveniles) y P = permanencia (probabilidad sobrevivencia de los adultos). Abajo se muestra también la forma de representar las tasas vitales del ciclo de vida en una matriz de transición poblacional………………………...
Fig. 3.
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Esquema del ciclo reproductivo de la población de Sceloporus variabilis en la localidad de Omiquila, Municipio de Rafael Delgado, Veracruz…………………………………………………...
Fig. 4.
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Comparaciones entre sexos de los parámetros estimados por el modelo de crecimiento de Von Bertalanffy. Se muestran los intervalos de confianza del 95%. (A) Tamaño asintótico (A1); (B) parámetro característico de crecimiento (r)………………………….
Fig. 5.
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Curva de crecimiento estimada para Sceloporus variabilis usando datos para ambos sexos. LHC = longitud hocico-cloaca…………….
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DEMOGRAFÍA DE UNA POBLACIÓN DE Sceloporus variabilis EN LA LOCALIDAD DE OMIQUILA, MUNICIPIO DE RAFAEL DELGADO (PARQUE NACIONAL CAÑÓN DE RÍO BLANCO) VERACRUZ Ricardo Serna-Lagunes1 y 2 1
Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Región Córdoba-Orizaba. Universidad
Veracruzana. Camino Peñuela-Amatlán, Peñuela, Amatlán de los Reyes, Veracruz. 2Dirección actual: Colegio de Postgraduados, Campus Veracruz. Apartado Postal 421. Km. 88.5 Carretera Federal Xalapa-Veracruz, Tepetates, Municipio de Manlio F. Altamirano, 91700, Veracruz, México. (*Correspondencia:
[email protected]).
RESUMEN Esta investigación presenta un análisis demográfico de una población de Sceloporus variabilis, habitante de un bosque templado que pertenece al Parque Nacional Cañón de Rio Blanco, en la localidad de Omiquila, municipio de Rafael Delgado, Veracruz. Se monitoreo a la población durante 18 meses (febrero 2003 a octubre 2004), y mediante el método de marcaje de captura se estimaron las tasas vitales del ciclo de vida como la reproducción, el crecimiento corporal y la sobrevivencia, útiles para determinar los parámetros demográficos de la población en estudio. Durante el periodo que comprendió el estudio, la población manifestó una tasa finita de crecimiento poblacional (λ) de 1.4, lo que significa que se encuentra demográficamente estable y en crecimiento. Sin embargo, en un monitoreo posterior se constató que desafortunadamente esta población había desaparecido, evidentemente por la fuerte presión de deforestación que ocurrió en la zona de estudio y eliminó el microhábitat de la población. Esta información pone de manifiesto el desequilibrio ecológico existente en esta zona, y evidencia el mínimo grado de salud de este ecosistema expresado en la extinción de la población de S. variabilis, especie emblemática de los ecosistemas templados y tropicales. Se sugiere que para recuperar esta población se implemente un programa de repoblación para esta zona, y que las acciones de conservación se avoquen a maximizar la sobrevivencia de los adultos, etapa que tiene mayor importancia para mantener el equilibrio poblacional.
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INTRODUCCIÓN
La importancia de los estudios demográficos Las poblaciones en la naturaleza se encuentran actualmente sufriendo cambios drásticos debido a los factores antropogénicos que día con día modifican las características ambientales, por lo cual es importante realizar estudios demográficos para conocer el estado cuantitativo en que se encuentran las poblaciones. Este tipo de estudios proveen información que eventualmente puede utilizarse como base para proponer planes de conservación, control y aprovechamiento de especies (Lemos-Espinal et al. 2005). Adicionalmente, la demografía puede ser interpretada evolutivamente, puesto que los atributos demográficos como las tasas de muertes y nacimientos son en una gran proporción el resultado de la selección natural que opera a nivel local (Stearns 1992).
Los análisis demográficos permiten caracterizar la historia de vida de las especies, es decir, nos permiten estimar de los individuos dentro de sus poblaciones los valores promedio de los atributos relacionados con el crecimiento, la sobrevivencia y la reproducción. Estos últimos tres procesos son aquellos que componen la adecuación de los organismos, que no es otra cosa más que el número de descendientes reproductivos con los que un individuo contribuye a la siguiente generación (Roff 1992). Por estar relacionados directamente con la adecuación, el estudio de las características asociadas con estos tres procesos (características como el tamaño de camada o de puesta, las tasas de crecimiento corporal, la edad a la madurez, las probabilidades de sobrevivencia, etc.), ha recibido una gran atención dentro de la ecología y la biología evolutiva (Morales 1999). De hecho, se ha desarrollado todo un conjunto de conceptos, modelos teóricos y metodologías para entender la evolución de estos atributos (atributos de historias de vida)
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denominado teoría de historias de vida (Roff 1992, Stearns 1992). Precisamente la demografía es una de las herramientas fundamentales en el estudio de las historias de vida puesto que provee de la información básica con respecto a los valores poblacionales de estos atributos.
Ya sea con fines de conservación, aprovechamiento o control de poblaciones naturales, o con la finalidad de describir y explicar la evolución de la historia de vida de los individuos que componen una población o una especie particular, los estudios demográficos han sido, siguen y seguirán siendo de gran utilidad, aún a pesar de la gran cantidad de tiempo y recursos que se necesitan. En la actualidad existe una considerable cantidad de información demográfica que ha sido interpretada con fines de conservación y manejo de recursos naturales (véanse por ejemplo los trabajos de Crouse et al. 1987, Silvertown et al. 1996 y Crooks et al. 1998) o bajo el contexto de la teoría de historias de vida (por ejemplo los estudios de Franco y Silvertown 1996, Saether y Bakke 2000, y Blomberg y Shine 2001).
Demografía e historias de vida de lagartijas Entre los estudios demográficos y de historias de vida que se han llevado a cabo con lagartijas, algunos de ellos se han centrado en diferentes aspectos relacionados con los tres procesos que componen la adecuación (crecimiento, sobrevivencia y reproducción). En primer lugar destacan los trabajos que se han enfocado a la descripción y análisis de los ciclos reproductores. Se ha documentado ampliamente que éstos pueden variar entre las diferentes especies que conforman un género e incluso entre poblaciones de la misma especie (Méndez-de la Cruz et al. 1988, Niewiarowski 1994) y suelen ser afectados por diferentes características ambientales tales como la precipitación, la temperatura, el fotoperiodo y la disponibilidad de alimento, entre otras (Abts 1987, Jones y Ballinger 1987, Vitt y Pianka 1994). Este tipo de investigaciones también han 6
destacado un patrón relativamente general en el que especies de saurios que habitan en regiones tropicales (subtropicales e intertropicales) presentan un ciclo reproductor continuo a través del año, debido a que las condiciones ambientales son relativamente constantes durante todo el año,, mientras que en las especies que habitan en zonas templadas, áridas y frías, la época reproductiva se presenta en diferentes épocas a lo largo del año, épocas relativamente favorables para la reproducción dependiendo de la ubicación geográfica: primavera-verano (Simmons 1975, Tanner y Krogh 1975, Guillette y Casas-Andreu 1987), verano-otoño (Droge et al. 1982, RomeroSchmidt et al. 1999); otoño-invierno (Cree y Gillette 1995, Ramírez-Bautista et al. 1996, FeriaOrtíz et al. 2001) o invierno-primavera (James 1991, Gadsden-Esparza et al. 1993, HernándezGallegos 1995).
También una considerable cantidad de estudios se han enfocado en los patrones de crecimiento corporal de especies de lagartijas. Tales trabajos han documentado en distintos grados la naturaleza y magnitud de influencia de los factores ambientales, fisiológicos y genéticos sobre las tasas de incremento del cuerpo (por ejemplo véanse los trabajos de Van Devender 1978, LemosEspinal y Ballinger 1995 y Van Sluys 1998). En este sentido, se argumenta que existen diversos factores intrínsecos y extrínsecos que afectan de manera directa el crecimiento corporal de especies de lagartijas. Los primeros se refieren a respuestas biológicas que al parecer tienen una base genética (e.g. dimorfismo sexual, movilidad, modo de forrajeo, tasas metabólicas), mientras que los segundos son aquellos que reflejan el ambiente físico y biótico de los organismos (e.g. disponibilidad de alimento y de agua, temperatura, ambiente social) (Dunham 1978, Andrews 1982, Sinervo y Adolph 1989, Zúñiga-Vega et al. 2005).
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El estudio de la sobrevivencia en especies de lagartijas ha permitido generar diversas propuestas con respecto de la evolución de las diferencias intra e ínter poblacionales en los caracteres de historias de vida. Particularmente se han investigado los factores que regulan las tasas de mortalidad en diferentes clases de edad o estadio; destacando la precipitación pluvial, la disponibilidad de alimento, la humedad, la temperatura, la competencia y la depredación como condiciones que alteran directamente la probabilidad de sobrevivir en lagartijas y que por lo tanto representan agentes selectivos (Ballinger 1983, Pianka y Vitt 2003). De manera similar, se ha propuesto que la probabilidad de sobrevivir en especies de lagartijas tiene un fuerte componente histórico, puesto que se observa que diferentes grupos taxonómicos dentro del orden Squamata, mantienen patrones similares de sobrevivencia. Por ejemplo, las especies del género Sceloporus exhiben un relativamente amplio rango de tasas de sobrevivencia anual que van desde 0.01 hasta 0.5 en las especies de talla mayor (Dunham et al. 1988, Clobert et al. 1998).
En general, las lagartijas son modelos particularmente útiles para el estudio de la dinámica de las poblaciones y de la evolución de historias de vida, debido a que sus poblaciones son abundantes, relativamente fáciles de capturar y mantener en laboratorio y muchas especies son de amplia distribución, lo que permite identificar las causas de la variación geográfica en los atributos demográficos y de historias de vida (Ballinger 1983). Gracias a los estudios llevados a cabo específicamente con especies del género Sceloporus, se ha logrado comprender el efecto de factores históricos, ambientales y genéticos sobre los atributos relacionados con la sobrevivencia, la reproducción y el crecimiento (Ballinger 1983, Pianka y Vitt 2003), además del entendimiento de procesos ecológicos y evolutivos más complejos como los efectos del ambiente térmico sobre la dinámica poblacional de organismos ectotérmicos (Dunham et al. 1989) y las causas de la evolución de la viviparidad (Méndez-de la Cruz et al. 1998). 8
Nuevas herramientas demográficas Recientemente se han venido desarrollando nuevos métodos para el estudio de la dinámica de las poblaciones naturales basados en álgebra matricial (Leslie 1945, Lefkovitch 1965). En su conjunto, estas herramientas se han denominado modelos de proyección matricial (Caswell 2001). Mediante el uso de matrices es posible estructurar a los organismos por clases de tallas, estadios, edades o hacer combinaciones, además de que también permiten representar dentro de ellas las tasas vitales más importantes de los organismos de interés. Es más confiable modelar a los organismos en una matriz que en una tabla de vida (que clasifica a las poblaciones con base en las edades de los individuos) debido a que muchas veces desconocemos la edad de los organismos en el campo y es aún más difícil tratar de determinarla. Los modelos matriciales se basan en la idea de que los individuos dentro de cierto rango de tallas o pertenecientes a determinado estadio de desarrollo (como por ejemplo huevo, renacuajo y adulto en la mayoría de los anfibios) experimentan similares fecundidades y probabilidades de sobrevivencia. A partir de estas últimas, permiten estimar la tasa de crecimiento poblacional y la estructura estable por edades de la población, el valor reproductivo de cada categoría y la importancia relativa de cada proceso demográfico para el crecimiento poblacional (Lemos-Espinal et al. 2005). En resumen, una matriz resume los procesos demográficos (crecimiento, sobrevivencia y reproducción) que experimenta una población a lo largo de un espacio de tiempo. Generalmente se trabaja con matrices de transición anual que permiten analizar la dinámica de la población de un año al siguiente.
Derivados de estos modelos poblacionales matriciales, se han desarrollado también recientemente los análisis de sensibilidad y elasticidad que evalúan la contribución de las tasas vitales para la tasa de incremento poblacional (λ), al estimar el efecto que se produciría en λ como resultado de 9
cambios en dichas tasas (Caswell 1978, de Kroon et al. 1986, 2000). Si un cambio en una tasa vital provoca un cambio importante en λ (i.e. en la adecuación promedio de la población; Benton y Grant 1999), se esperaría una presión de selección en esa tasa vital proporcional al cambio previsto en la adecuación (i.e. en λ). Por esta razón, las sensibilidades y las elasticidades son estimaciones en diferentes escalas de las presiones de selección que se ejercen sobre los atributos de historia de vida de un organismo (i.e. sobre las tasas vitales; Benton y Grant 1999, Van Tienderen 2000). Particularmente en el caso de las elasticidades, debido a que su sumatoria es igual a uno (Mesterton-Gibbons 1993), estas permiten cuantificar la contribución relativa de los diferentes procesos demográficos (crecimiento, reproducción y sobrevivencia) y de las diferentes clases de edad, talla o estadio para la tasa de crecimiento poblacional.
Los análisis de elasticidad representan también una herramienta útil para la conservación, el aprovechamiento y control de poblaciones naturales, puesto que permiten tanto identificar los estadios del ciclo de vida que presentan mayor vulnerabilidad como también evaluar el resultado potencial de diferentes estrategias de manejo (Crouse et al. 1987, Caswell 2000; Contreras y Valverde 2002). A pesar del alto potencial de los análisis matriciales, se han aplicado en mayor medida a especies de plantas (e.g. Franco y Silvertown 1996, 2004, Valverde y Silvertown 1998, Esparza-Olguín et al. 2002), mientras que su uso en vertebrados terrestres es aún incipiente (Crouse et al. 1987, Saether y Bakke 2000, Zúñiga-Vega 2005).
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OBJETIVOS
El presente trabajo representa un análisis demográfico y de la historia de vida de una población de la lagartija Sceloporus variabilis habitante de un bosque de coníferas en la localidad de Omiquila, Municipio de Rafael Delgado, Veracruz. La decisión de llevar a cabo nuestra investigación con una población de S. variabilis se basó en la importancia de caracterizar la historia de vida de especies de amplia distribución (tal como S. variabilis) en diversas partes de su rango geográfico, puesto que esto eventualmente permitirá poner a prueba hipótesis evolutivas que tratan de explicar el origen de estrategias particulares de historias de vida como respuesta a factores selectivos que actúan a nivel local. Adicionalmente, la información demográfica que generamos pretende servir como guía cuantitativa para posibles y futuras acciones de manejo para la especie.
Específicamente perseguimos los siguientes objetivos: (1) describir los rasgos cuantitativos y cualitativos del ciclo reproductor de estas lagartijas en esta localidad (2) analizar el patrón de crecimiento corporal para machos y hembras; (3) estimar las probabilidades de sobrevivencia de un año a otro y su variación entre estadios; (4) integrar la información referente a la reproducción, el crecimiento y la sobrevivencia en una matriz de transición anual para calcular parámetros poblacionales.
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MATERIALES Y MÉTODOS
La especie Sceloporus variabilis pertenece a la Familia Phrynosomatidae y se ubica precisamente dentro el grupo “variabilis” del género Sceloporus (Bell et al. 2003). La localidad tipo de la especie, de acuerdo con Wiegmann (1834), se encuentra en el Estado de Veracruz, México. Su nombre etimológico deriva del latín “variabilis” (variable) que se refiere a la diferencia que existe entre los colores de los machos y las hembras (Cope 1900). Es una lagartija escamosa ovípara de talla mediana. Los machos tienen una coloración gris-café con líneas dorsales de color amarillo simétricas que inician desde el ojo y se prolongan hasta la cloaca; además poseen unas vistosas marcas en la parte ventral de color rosado, usualmente rodeadas de un contorno azul. Esta coloración se intensifica en épocas de reproducción. Las hembras son de color gris claro y poseen unas líneas de color café oscuro simétricas que inician en la maxila y terminan en la cloaca, mientras que el color en la parte ventral es blanco-grisáceo. La boca se encuentra marcada por escamas de color rojo y a cada lado del cuello se observa coloración rojiza. (Benabib, 1991). S. variabilis se distribuye en todo lo largo de la vertiente del Golfo de México, desde el sur de Texas y hasta Centroamérica (Sites et al. 1992).
Área de estudio El presente estudio se realizó en la localidad de Omiquila, Municipio de Rafael Delgado, Veracruz, México (18°49´N y 97°04´W) a una altitud de 1160 msnm. El clima prevaleciente es templado húmedo con abundantes lluvias en verano, con una temperatura promedio anual de 23.5 ºC; la precipitación pluvial media anual es de 2,530mm (INEGI 1987). El tipo de vegetación característico corresponde a un bosque de pino - encino (Rzedowski 1978). Esta área está 12
comprendida dentro de la superficie decretada como Área Natural Protegida (ANP: 253) denominada Parque Nacional Cañón del Río Blanco.
Trabajo de campo Se realizaron muestreos mensuales en un transecto de 1000 m durante dos días de cada mes a lo largo del periodo comprendido entre Febrero de 2003 y Octubre de 2004. Utilizamos el método de Petersen (1869) (captura, marcaje, liberación y recaptura de individuos) y la técnica de ectomización de falanges (Lemos-Espinal et al. 2005) para identificar y seguir a cada individuo. De cada lagartija se tomaron los siguientes datos: longitud hocico-cloaca (LHC), longitud total del cuerpo considerando la cola (LT), peso, y sexo (reconocido por características morfológicas y escamas post-anales). Adicionalmente, se tomó nota del lugar de colecta y observaciones generales. Cada lagartija se liberó en el mismo lugar donde fue colectada.
Reproducción Se colectaron alrededor de 5 hembras mensualmente fuera del área de estudio desde Febrero de 2003 y hasta Enero de 2004. Estas hembras se sacrificaron humanamente mediante inyección intracraneal de etanol y se fijaron en formalina neutra al 10%. Posteriormente se les examinó para determinar el número de folículos vitelogénicos, el grado de desarrollo y la presencia de huevos oviductales, mismos que fueron medidos y pesados. De acuerdo con Vitt (1986) se determinaron cuatro tipos de actividad reproductora, con base en el estadio de desarrollo de los gametos: clase I, folículos previtelogénicos; clase II, al menos un folículo vitelogénico; clase III, presencia de huevos oviductales y clase IV presencia de huevos oviductales y folículos ováricos desarrollados. El número promedio de huevos en el oviducto se consideró como una estimación del tamaño de nidada. 13
Crecimiento corporal Con base en los datos de marcaje y recaptura se calcularon tasas de crecimiento corporal individuales para las lagartijas consideradas como residentes (con más de una recaptura; Ballinger 1973). Tales tasas se calcularon mediante la siguiente fórmula:
TC
LHC2 LHC1 Días
donde las tasas de incremento del cuerpo (TC) en mm por día se estimaron restando dos longitudes observadas (LHC1 y LHC2) y luego dividiendo tal diferencia entre el número de días transcurridos entre las dos recapturas involucradas. Las tasas de crecimiento corporal se
Tasas de crecimiento (mm/día)
graficaron como una función de la longitud hocico-cloaca (Fig. 1).
0.3
0.2 0.1
0 30
40
50
60
70
LHC Fig. 1. Tasas de crecimiento corporal graficadas como una función de la longitud hocico-cloaca. Tres diferentes modelos de crecimiento corporal se ajustaron a las tasas de crecimiento observadas: el modelo de Von Bertalanffy (1951, 1957), el modelo logístico por longitud y el 14
modelo logístico por peso (Schoener y Schoener 1978) mediante las ecuaciones diferenciales de cada modelo y el uso de técnicas de regresión no lineal (para las fórmulas detalladas ver los trabajos de Dunham 1978 y Schoener y Schoener 1978). Identificamos al mejor modelo para representar el crecimiento de la especie como aquel que arrojó el mayor coeficiente de determinación (R2) y el menor cuadrado medio del error (CME). Una vez seleccionado un modelo, y una vez más usando la respectiva ecuación diferencial, y técnicas de regresión no lineal, calculamos el parámetro característico de crecimiento (r) y la talla asintótica (A1) para cada sexo con sus respectivos intervalos de confianza al 95%. Estos últimos se utilizaron para comparar los parámetros de crecimiento corporal (r y A1) entre machos y hembras. La curva de crecimiento corporal que estima la edad de los organismos con base en la talla se construyó mediante la solución a la ecuación diferencial del modelo de crecimiento seleccionado (Dunham 1978, Schoener y Schoener 1978, Zúñiga-Vega et al. 2005).
Tasas de sobrevivencia Para calcular las probabilidades que tienen estas lagartijas de sobrevivir de un año a otro, utilizamos el método estocástico de Jolly (1965), el cual se basa en los datos de marcaje y recaptura y asume que entre cada ocasión de muestreo los animales marcados y recapturados se mezclan al azar dentro de la población, tal como debe ocurrir en poblaciones de especies del género Sceloporus. Para estas estimaciones de sobrevivencia únicamente consideramos lagartijas residentes (con más de una recaptura; Ballinger 1973), debido a que de este modo se evita considerar a organismos migratorios.
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Análisis matricial Estructuramos a la población en dos categorías: juveniles y adultos. Los primeros se consideraron como todos aquellos individuos desde el nacimiento y hasta 42.4 mm LHC, debido a que esta última representa la talla mínima a la madurez sexual (ver resultados). Todas aquellas lagartijas mayores a 42.4 mm LHC se consideraron como individuos adultos. Mediante un esquema del ciclo de vida de esta especie, se representaron las principales transiciones y procesos relacionados con el crecimiento, la reproducción y la sobrevivencia, denominados en conjunto tasas vitales (Fig. 2). Éstas últimas pueden sintetizarse en una matriz de transición anual, en la que cada entrada (aij) representa la probabilidad de transición o la contribución promedio de un individuo en la clase j a la clase i (Caswell 2001). En nuestro caso, la sobrevivencia de los juveniles, estimada mediante el método de Jolly se consideró como la probabilidad de sobrevivir y crecer de un año a otro a la categoría adulta (G en la Fig. 2), puesto que no se observó ningún juvenil permaneciendo en su misma categoría. La sobrevivencia de los adultos se consideró como permanencia en la misma categoría (P en la Fig. 2). La fecundidad (contribución de los adultos a los juveniles) se estimó como el tamaño promedio de nidada previamente calculado mediante las hembras colectadas y preservadas (F en la Fig. 2).
Utilizando un procedimiento iterativo obtuvimos de la matriz de transición la tasa finita de crecimiento poblacional () que matemáticamente corresponde al valor propio dominante de la matriz. Utilizamos el criterio del valor de λ para conocer el estado cuantitativo de la población, de tal manera que: λ > 1 implica potencial de incremento poblacional; λ < 1 implica una población en declive; y λ = 1 corresponde a una población estable (Caswell 2001). Los vectores propios derecho (w) e izquierdo (v) de la matriz estiman la estructura estable por categorías y el
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valor reproductivo por cada categoría, respectivamente. Comparamos la estructura por clases proyectada por la matriz (vector w) con la estructura poblacional observada mediante una prueba de χ2.
F = 3.1
Juveniles
G = 0.469
Adultos
P = 0.521
Juveniles Adultos
Juveniles
Adultos
0
F = 3.1 P = 0 .521
G = 0 .469
Fig. 2. Representación gráfica del ciclo de vida de la población de Sceloporus variabilis categorizado en dos estadios (juveniles y adultos). F = fecundidad (tamaño de nidada), G = crecimiento de un estadio a otro (probabilidad de sobrevivencia de los juveniles) y P = permanencia (probabilidad sobrevivencia de los adultos). Abajo se muestra también la forma de representar las tasas vitales del ciclo de vida en una matriz de transición poblacional.
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Calculamos matrices de elasticidad (de Kroon et al. 1986, 2000, Caswell 2001) para estimar el cambio proporcional en λ que resultaría de cambios relativos en las entradas de la matriz (i.e. en las tasas vitales). Las entradas de las matrices de elasticidad (eij) se calcularon usando la siguiente fórmula:
eij sij (aij / ) donde sij es la sensibilidad absoluta de λ a cambios absolutos en la correspondiente tasa vital (sij = ∂ λ / ∂ aij). Las elasticidades son sencillamente sensibilidades estandarizadas y, por lo tanto, estiman la contribución relativa de cada entrada de la matriz a la tasa de crecimiento poblacional, por lo que pueden ser utilizadas para comparar la importancia relevancia de las distintas tasas vitales (de Kroon et al. 1986, 2000). Todas las entradas de una matriz de elasticidades suman uno (Mesterton-Gibbons 1993), lo que nos permitió cuantificar la contribución relativa de los diferentes procesos demográficos (i.e. crecimiento, permanencia y reproducción) y de las diferentes clases de estadio (i.e. juveniles y adultos) para el crecimiento poblacional, simplemente sumando las elasticidades correspondientes a cada proceso o categoría (Silvertown et al. 1993).
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RESULTADOS Y DISCUSIÓN Reproducción Las hembras comenzaron a acumular cuerpos grasos desde mediados de octubre y hasta principios de enero (hembras en clase I; Fig. 3). La vitelogénesis comienza en enero y se extiende hasta finales de febrero (hembras en clase II). Presumiblemente los apareamientos tienen lugar desde mediados de febrero y terminan en abril (en este último mes observamos una cópula). Desde principios de marzo y hasta a finales de mayo se observaron hembras gestantes (con huevos en el oviducto, hembras en clase III). Aquellas que se aparearon a mediados de febrero y a principios de marzo comienzan a ovipositar entre junio y julio. Los nacimientos ocurren desde mediados de julio y hasta principios de septiembre. Las hembras que se aparearon entre marzo y abril ovipositan a finales de agosto y principios de septiembre. Los nacimientos terminan hasta principios de octubre, lo que permite que las crías hembras empiecen la acumulación de cuerpos grasos para que en el siguiente enero estén listas para aparearse y reiniciar el ciclo (Fig. 3). No observamos hembras en clase IV (con huevos oviductales y folículos vitelogénicos). Estos resultados demuestran que la población exhibe un ciclo reproductivo estacional (primavera– verano).
Apareamientos Oviposición y Nacimientos Gestación
Previtelogénesis y acumulación de cuerpos grasos
Vitelogénesis
Ene
Feb
Mar
Abr
May
Jun
Jul
Ago
Sep
Oct
Nov
Dic
Fig. 3. Esquema del ciclo reproductivo de la población de Sceloporus variabilis en la localidad de Omiquila, Municipio de Rafael Delgado, Veracruz.
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El tiempo de incubación de los huevos (4 meses aproximadamente) se estimó del intervalo transcurrido entre la observación de las primeras hembras con huevos en el oviducto (marzo) y las fechas de captura de las primeras crías (julio). El tamaño de nidada se determinó por el número promedio de huevos presentes en el oviducto, que fue igual a 3.1 huevos por hembra. A su vez, la talla mínima a la que se observó una hembra reproductiva fue de 42.4 mm. Esta última se consideró como una estimación de la talla a la madurez sexual en esta población.
Los resultados obtenidos en este estudio presentan interesantes diferencias con aquellos reportados por Benabib (1991) en la región de Los Tuxtlas. El ciclo reproductivo en la población estudiada aquí parece durar entre seis y siete meses, con la actividad máxima desarrollada entre la primavera y el verano, mientras que en el sitio de alta elevación (1000 msnm) estudiado por Benabib (1991) fue de 8 meses y en el sitio de baja elevación (45 msnm) el ciclo reproductor parece durar 9 meses. Además en ambas poblaciones estudiadas por la mencionada autora, las hembras parecen producir múltiples camadas por año (entre 4 y 6). Debido a que no observamos hembras que tuvieran tanto huevos en el oviducto como folículos vitelogénicos (clase IV), asumimos que en esta población S. variabilis produce un número considerablemente menor de nidadas por año sino es que solamente una. Además, el tamaño de nidada en la población que estudiamos nosotros es considerablemente menor (3.1 huevos) en comparación con aquellos estimados por Benabib (4.6 y 4.3 huevos en alta y baja elevación, respectivamente).
García-Collazo et al. (1993) determinaron el ciclo reproductivo de S. variabilis en un ambiente tropical en Alvarado, Veracruz. Estos autores encontraron que en esta localidad la especie exhibe reproducción continua a lo largo del año, mientras que nuestros resultados sugieren reproducción estacional en Omiquila. Estas diferencias en la duración de la estación reproductiva pueden 20
atribuirse a respuestas plásticas a las diferentes condiciones ambientales que experimentan las poblaciones o tal vez a adaptaciones locales en cada sitio. De ser este último el caso, deben existir considerables diferencias genéticas entre las poblaciones. Es muy probable que la población de Omiquila se haya adaptado a la necesidad de reproducirse en un periodo favorable corto que ofrecen las condiciones climáticas de esta región (primavera y verano). Durante y al final de este periodo debe haber una disponibilidad de recursos suficiente como para mantener a los inidviduos reproductores y a la progenie producida, sobre todo en comparación con los recursos disponibles durante los meses fríos y secos (noviembre-febrero). Este caso parece ser similar al sitio de alta elevación estudiado por Benabib (1000 msnm), que a su vez tiene una estación reproductiva un poco más corta (8 meses). Sin embargo, esta última localidad, a pesar de su elevación, se encuentra ubicada en una región tropical y esto puede explicar la diferencia de poco más de un mes en la duración del ciclo reproductivo en comparación con la población de Omiquila, que se localiza en un ambiente templado y que por lo tanto, debe limitar un poco más la disponibilidad de recursos y el largo de la estación favorable para la reproducción. Por otro lado, la población de baja elevación en Los Tuxtlas (45 msnm) y la población de Alvarado, al tener condiciones favorables durante más tiempo (9 meses y casi todo el año, respectivamente), permiten a las hembras la capacidad fisiológica para reproducirse de manera constante, a través de recursos disponibles durante más tiempo y condiciones térmicas mucho más estables.
Con respecto a la talla mínima a la madurez sexual, parecen existir diferencias entre poblaciones. En esta investigación se encontró que las hembras maduran a los 42.4 mm LHC, mientras que en Alvarado lo hacen a los 43.8 mm LHC y en las localidades de Los Tuxtlas a los 49 mm LHC. Esta menor talla a la madurez, que al parecer no es fuertemente diferente de la que se encontró en Alvarado, resulta sorprendente, puesto que diversos trabajos con lagartijas han documentado que 21
en ambientes templados la tendencia es hacia retrasar la madurez sexual, de modo tal que en vez de invertir en la reproducción, las hembras destinan energía y recursos al crecimiento corporal para llegar a la siguiente época favorable con una mayor talla que reditúe en mayor fecundidad (Tinkle et al. 1970, Adolph y Porter 1993, 1996). El resultado es que las hembras no maduran durante ese mismo año, sino al siguiente, pero con una talla mayor. De acuerdo con esto, la predicción lógica era esperar mayor talla a la madurez en la población templada (Omiquila) en comparación con las otras tres poblaciones, situación que nuestros resultados no apoyan. Otros factores, tales como mayor depredación sobre tallas grandes o restricciones genéticas deben ser los responsables por la talla menor a la madurez sexual observada en la población de Omiquila.
En cuanto a las estimaciones del tamaño de nidada, una vez más fueron diferentes entre poblaciones (3.1 huevos en Omiquila, 3.49 en Alvarado, 4.6 en Los Tuxtlas - alta elevación y 4.3 en Los Tuxtlas - baja elevación). Esto puede deberse también a los ambientes contrastantes que habitan. En lugares templados las condiciones favorables para la reproducción se presentan solamente en una epoca determinada, mientras que en ambientes tropicales existen condiciones favorables para la reproducción durante largos periodos de tiempo (Tinkle et al. 1970). Lo anterior puede explicar que en ambientes templados la disponiblidad de recursos total es menor que en ambientes tropicales y esto puede reflejarse en el tamaño de nidada de cada población. En Omiquila, debido a que los recursos disponibles son relativamente escasos, las hembras deben producir pocas crías (probablemente más grandes) que sean mejores competidoras en un ambiente limitado como este bosque templado. En las poblaciones tropicales, estas lagartijas deben contar con más recursos que a su vez les permiten producir más crías (probablemente más pequeñas) que exploten la abundancia de alimento y espacio. Estos resultados también sugieren
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la existencia de una disyuntiva de historias de vida (trade-off) entre el número y el tamaño de los vástagos producidos (Roff 1992, Stearns 1992).
Crecimiento corporal Se estimaron 27 tasas de crecimiento individuales, que mantienen una relación con la LHC (Fig. 1). El modelo que mejor describió el crecimiento de los individuos de la población resultó ser el de Von Bertalanffy (1951, 1957), debido a que fue el que generó un mayor valor en el coeficiente de determinación (R2) y un menor valor en el cuadrado medio del error (CME) (Von Bertalanffy: R2 = 0.15, CME = 0.0034; logístico por longitud: R2 = 0.12, CME = 0.0035; logístico por peso: R2 = 0.06, CME = 0.0038).
Usando la ecuación diferencial del modelo de crecimiento de Von Bertalanffy, se estimaron para cada sexo los parámetros de crecimiento corporal (tamaño asintótico, A1 y parámetro característico de crecimiento, r) y al compararlos entre machos y hembras no se encontraron diferencias significativas (los intervalos de confianza construidos para cada sexo se sobreponen en ambos parámetros; Fig. 4). De este modo, es posible asumir que existe una similitud entre sexos en el patrón de incremento del cuerpo. Por lo tanto, se construyó una sola curva de crecimiento juntando los datos de machos y hembras (Fig. 5). Esta curva predice una edad a la madurez de 210 días (7 meses), correspondiente a la talla a la madurez estimada (42.4 mm LHC).
La falta de diferencias entre sexos en el patrón de crecimiento corporal es un resultado interesante, sobre todo al considerar que S. variabilis exhibe dimorfismo sexual en el que los machos son más grandes que las hembras y se ha documentado que las especies dimórficas por lo
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general presentan diferencias entre sexos en el patrón de incremento corporal (Stamps 1993, 1995).
120
A
80 40 0 MACHOS 0.006
HEMBRAS
B
0.004 0.002 0 MACHOS
HEMBRAS
Fig. 4. Comparaciones entre sexos de los parámetros estimados por el modelo de crecimiento de Von Bertalanffy. Se muestran los intervalos de confianza del 95%. (A) Tamaño asintótico (A1); (B) parámetro característico de crecimiento (r).
LHC
80 60 40 20 0
500
1000
1500
Edad en días Fig. 5. Curva de crecimiento estimada para Sceloporus variabilis usando datos para ambos sexos. LHC = longitud hocico-cloaca. 24
Es probable que los resultados obtenidos en esta investigación se encuentren influidos por la presencia de machos “satélite” en la población. Los machos “satélite” son aquellos que han evolucionado una estrategia reproductiva diferente de la estrategia común de destinar una gran cantidad de energía al crecimiento para que, mediante un gran tamaño, se obtengan la mayor cantidad de apareamientos. La estrategia de los machos “satélite” es la de no desarrollar vistosos caracteres sexuales secundarios como coloraciones vistosas y una gran talla, para confundirse entre las hembras y no competir directamente con los machos dominantes, de tal manera que, al pasar desapercibidos se aparean de manera “inadvertida”. De ser así, es posible que se hayan incluido machos “satélite” en las estimaciones de las tasas de crecimiento, mismos que por ser de tamaño pequeño, no deben crecer significativamente diferente de como lo hacen las hembras. La inclusión de tasas de crecimiento de machos “satélite” debe haber resultado en la similitud encontrada entre sexos en el patrón de crecimiento corporal. Si se excluyeran las tasas de crecimiento de machos “satélite” de las estimaciones realizadas, seguramente los parámetros A1 (tamaño asintótico) y r (parámetro característico de crecimiento) serían diferentes entre sexos.
La edad a la madurez de los individuos de esta población (210 días) parece ser similar a la que se encontró en Los Tuxtlas en la localidad de alta elevación (200 días; Benabib 1991). De acuerdo con esto, ambas poblaciones presentan lentas tasas de crecimiento corporal en comparación con la población de baja altitud en Los Tuxtlas, puesto que las lagartijas que pertenecen a esta última maduran a una edad de 98 días (poco más de tres meses) y a una talla considerablemente mayor en comparación con nuestra población en Omiquila (49 mm vs. 42.4 mm LHC). Debido a esto, tanto en Omiquila como en Los Tuxtlas - alta elevación, la primera reproducción no se alcanza sino hasta el siguiente año después de haber nacido, mientras que en Los Tuxtlas - baja elevación, las hembras pueden comenzar a reproducirse durante el mismo año en que nacieron. Entonces, al 25
parecer en esta zona templada (Omiquila) como en la zona tropical de alta elevación, debe existir una presión de selección por retrasar la madurez debido a que los recursos necesarios y las condiciones favorables para el crecimiento se encuentran restringidos en comparación con regiones enteramente tropicales (como en la localidad de Los Tuxtlas de baja altitud), en las que fisiológicamente es posible un rápido crecimiento debido a recursos abundantes y buenas condiciones durante un mayor periodo de tiempo (Tinkle et al. 1970, Adolph y Porter 1993, 1996). Particularmente en Omiquila, que se caracteriza por un bosque templado, deben existir fuertes limitaciones fisiológicas y ambientales para el crecimiento corporal, puesto que la madurez sexual se alcanza hasta un año después y a una talla relativamente pequeña, lo que descarta un posible beneficio de una talla mayor con elevada fecundidad en especies que retrasan la madurez.
Tasas de sobrevivencia Las tasas de sobrevivencia anual estimadas fueron de 0.469 para los juveniles y 0.521 para los adultos. Estas tasas se encuentran cerca del rango reportado por Clobert et al. (1998) para especies del género Sceloporus (0.01-0.5), lo que sugiere que puede haber un componente filogenético en la sobrevivencia de estas especies. Sin embargo, en la zona de estudio los campesinos de la localidad realizan constantes e intensas actividades de deforestación, lo que ha provocado una mayor porosidad en el suelo. Esto último, aunado a las lluvias torrenciales, ha generado deslaves constantes y la consecuente desaparición de gran parte de los microhábitats de esta especie (troncos de árboles y rocas acumuladas entre tales troncos) en el curso de los últimos meses. Por lo tanto, podemos predecir que en los años siguientes las tasas de sobrevivencia de esta población disminuirán considerablemente.
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Demografía de la población de Sceloporus variabilis El Cuadro 1 muestra la matriz de transición construida para esta población de S. variabilis para el periodo anual 2003-2004. La tasa finita de crecimiento poblacional indica un considerable potencial de crecimiento poblacional (λ = 1. 494). Este resultado es consistente con previas observaciones que catalogan a S. variabilis como una especie colonizadora de lugares perturbados (Lemos-Espinal, com. pers.). En general, las especies con alto potencial de colonización están asociadas con elevadas tasas de crecimiento poblacional (Silvertown y Franco 1993, Silvertown et al. 1993, 1996).
Cuadro 1. Matriz de transición para el periodo anual 2003-2004 para la población estudiada de Sceloporus variabilis. Se muestra la correspondiente tasa de crecimiento poblacional (λ), la estructura estable por categorías proyectada (w) y el valor reproductivo estimado para cada estadio (v).
Juveniles
Adultos
w
v
Juveniles
0
3.1
0.675
1
Adultos
0.469
0.521
0.325
3.186
λ = 1. 494
La estructura estable por edades proyectada por la matriz de transición (vector w; Cuadro 1) no resultó ser significativamente diferente de la estructura poblacional observada (χ2 = 0.0083, P = 0.93). Esto indica que al parecer la población no ha sufrido fluctuaciones considerables en los últimos periodos, o en otras palabras, que la población parece haber tenido y seguir teniendo el 27
potencial para crecer en la misma proporción de un año a otro. El valor reproductivo estimado (vector v; Cuadro 1) indica que por cada individuo adulto puede esperarse aproximadamente la producción de 3 vástagos durante el resto de su vida.
Las elasticidades pueden interpretarse como medidas de las presiones de selección que se ejercen sobre cada una de las entradas de la matriz y como indicadoras de las tasas vitales más importantes para el crecimiento poblacional (Caswell 2000, 2001). En nuestro análisis de elasticidad se observa que la fecundidad y el crecimiento de los juveniles son los procesos más importantes para la adecuación promedio de esta población (ambos procesos tienen una elasticidad de 0.394; Cuadro 2). La sobrevivencia de los adultos es la tasa vital que realiza la menor contribución al crecimiento poblacional (elasticidad de 0.211). Esto es consistente con estudios demográficos previos que argumentan que poblaciones con alto potencial de incremento (i.e. altos valores de λ) usualmente están asociados a una alta importancia del crecimiento y de la reproducción (Silvertown y Franco 1993, Silvertown et al. 1993, 1996). Los adultos sin embargo, tienen en conjunto un valor de elasticidad considerablemente mayor (0.606; Cuadro 2) que el de los juveniles (0.394), lo que indica que en el caso de haber la necesidad de implementar acciones de manejo y conservación, éstas podrían centrarse en los organismos adultos, puesto que su capacidad de reproducirse aunada a su relativamente alta probabilidad de sobrevivir (más de la mitad de los adultos sobreviven de un año a otro), determinan en gran medida el incremento numérico y la probabilidad de persistencia de esta población.
En general, nuestros resultados del análisis matricial indican que la población tiene el potencial para crecer. Esto puede explicarse al tomar en cuenta que la especie es una excelente colonizadora y para ello se vale de su alto potencial reproductivo y de su capacidad para explotar 28
hábitats perturbados. A pesar de este potencial de incremento poblacional, a lo largo del periodo de trabajo se observó una disminución considerable de la población que probablemente se debió a la acelerada destrucción del hábitat que la zona de estudio actualmente experimenta.
Cuadro 2. Matriz de elasticidades para el periodo anual 2003-2004 para la población estudiada de Sceloporus variabilis.
Juveniles
Adultos
Juveniles
0
0.394
Adultos
0.394
0.211
0.394
0.606
Sumatoria por categoría
Estrategia de historia de vida de Sceloporus variabilis Un ambiente templado, como el bosque de pino-encino que habita esta población de S. variabilis en Omiquila, Veracruz, puede promover la evolución de características de historias de vida particulares. En primer lugar, los ambientes templados por lo general están asociados a una menor diversidad de especies pero con mayores abundancias (Begon et al. 1996), por lo tanto puede pensarse que esta población debe vivir a mayor densidad en comparación con las otras especies estudiadas. De ser así, podría esperarse una selección de tipo K, en la que la alta densidad poblacional favorecería atributos fenotípicos asociados a una alta capacidad de carga (fenotipos K), tales como lento crecimiento corporal, producción de menos crías de mayor tamaño y edad tardía a la madurez sexual (MacArthur y Wilson 1967, Pianka 1970). Si se compara con las otras poblaciones que se han venido mencionando aquí, la población de 29
Omiquila parece cumplir tales predicciones: relativamente lentas tasas de incremento del cuerpo, tamaño de nidada igual a 3.1, que es el menor en comparación con los registrados en las otras poblaciones y edad a la madurez de 7 meses que también es la más tardía en comparación con las que se reportan para las otras poblaciones. Sin embargo, para poner a prueba de manera rigurosa la existencia de selección de tipo K en esta población es necesario estimar densidades y sus variaciones entre y dentro de las poblaciones.
Es posible también que la corta duración del periodo favorable que experimentan estas lagartijas en el bosque templado en Omiquila, genere una menor mortalidad anual en comparación con las poblaciones tropicales, en las que se puede esperar más mortalidad puesto que las lagartijas están activas durante un periodo de tiempo más largo durante del año (Rose 1981, Adolph y Porter 1993, 1996). En este sentido, la hipótesis del continuo “rápido-lento” predice que poblaciones que experimentan baja mortalidad adulta evolucionarán características asociadas a ciclos de vida “lentos” tales como lento crecimiento corporal, baja fecundidad y edad tardía a la madurez sexual. Por otro lado, las poblaciones que sufren altas presiones de mortalidad adulta evolucionarán atributos de historias de vida asociados a ciclos de vida “rápidos” que compensen la alta mortalidad, tales como acelerado crecimiento corporal, alta fecundidad y madurez temprana (Chranov y Berrigan 1990, Promislow y Harvey 1990, Charnov 1991). De ser este el caso, la población que estudiamos aquí, por habitar en la localidad donde se espera el menor periodo favorable y por consiguiente la menor mortalidad adulta anual, deberá exhibir los atributos relacionados al extremo “lento”. Esta predicción se cumple, puesto que S. variabilis en Omiquila exhibe tasas lentas de incremento, la menor fecundidad y la edad más tardía a la madurez sexual en comparación con las poblaciones tropicales. Sin embargo, una vez más para
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poner a prueba formalmente esta hipótesis son necesarias estimaciones precisas de mortalidad adulta para todas las localidades.
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CONCLUSIONES
Una conclusión con enfoque conservacionista La tasa finita de crecimiento poblacional estimada indicó que la población tenía el potencial para crecer, sin embargo, debido a la deforestación constante que sufre la zona, se están perdiendo los microhábitats de ésta y otras especies, provocando que la población haya emigrado a otra área. Aún más, podemos sugerir que la población pudo haberse perdido definitivamente en esta área. Si se decidiera implementar alguna acción para recuperar y conservar esta población, en primer lugar debe detenerse la deforestación desmedida en la región y en segundo lugar, las acciones de recuperación deben dirigirse al ciclo de vida en su totalidad, puesto que el análisis de elasticidad señaló a la reproducción (producción de huevos) y al crecimiento de los juveniles como los procesos vitales más importantes, sin embargo la elasticidad de los adultos (sumando fecundidad y permanencia de éstos) los coloca también como de importancia fundamental para el incremento poblacional. Finalmente, sugerimos que toda evaluación del estado de conservación de cualquier especie se encuentre basada en análisis cuantitativos formales como los que hemos implementado aquí con S. variabilis.
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LITERATURA CITADA
Abts, M. L. 1987. Environment and variation in life history traits of the chuckwalla, Sauromalus obesus. Ecological. Monographs 57: 215-232. Adolph, S. C., y W. P. Porter. 1993. Temperature, activity, and lizard life histories. American Naturalist 42:273-295. Adolph, S. C., y W. P. Porter. 1996. Growth, seasonality, and lizard life histories: age and size at maturity. Oikos 77:267-278. Andrews, R. M. 1982. Patterns of growth in reptiles. Pp.: 272-320. In Gans, C. y Pough, F. H. (Eds.). Biology of the reptilia, vol. 13. Physiology D. Academic Press, Nueva York. Ballinger, R. E. 1973. Comparative demography of two viviparous iguanid lizards (Sceloporus jarrovi and Sceloporus poinsetti). Ecology 54:269-283. Ballinger, R. E. 1983. Life history variations. Pp.: 241-260. In Huey, R., Pianka, E. R. y Schoener, T. (Eds.). Lizard ecology. Studies of a model organism. Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts. Begon, M., J. L. Harper, y C. R. Townsend, 1996. Ecology. Individuals, populations and communities. Tercera edición. Blackwell Scientific Publications, Oxford. Bell, L. E., H. M. Smith, y D. Chiszar. 2003. An annotated list of the species-group names applied to the lizard genus Sceloporus. Acta Zoológica Mexicana 90:103-174. Benabib, M. 1991. Life history and ecology of Sceloporus variabilis in Los Tuxtlas, Veracruz, México. Tesis de Doctorado. University of Georgia, Athens, Georgia, 212 pp. Benton, T. G., y A. Grant. 1999. Elasticity analysis as an important tool in evolutionary and population ecology. Trends in Ecology and Evolution 14:467-471.
33
Blomberg, S. P., y R. Shine. 2001. Modelling life history strategies with capture-recapture data: evolutionary demography of the water skink Eulamprus tympanum. Austral Ecology 26:349-359. Caswell, H. 1978. A general formula for the sensitivity of population growth rate to changes in life history parameters. Theoretical Population Biology 14:215-230. Caswell, H. 2000. Prospective and retrospective perturbation analysis: their roles in conservation biology. Ecology 81:619-627. Caswell, H. 2001. Matrix populations models. Construction, analysis and interpretation. Segunda edición. Sinauer, Sunderland, Massachusetts. 722 pp. Charnov, E. L. 1991. Evolution of life history variation among female mammals. Proceedings of the National Academy of Sciences 88:1134-1137. Charnov, E. L., y D. Berrigan, 1990. Dimensionless numbers and life history evolution: age of maturity versus adult lifespan. Evolutionary Ecology 4:273-275. Clobert, J., T. Garland, y R. Barbault. 1998. The evolution of demographic tactics in lizards: a test of some hypotheses concerning life history evolution. Journal of Evolutionary Biology 11:329-364. Contreras, C., y T. Valverde. 2002. Evaluation of the conservation status of a rare cactus (Mammillaria crucigera) through the analysis of its population dynamics. Journal of Arid Environments 51:89-102. Cope, E. D. 1900. The crocodilians, lizards, and snakes of North America. Rept. U. S. Natural Museo.1898:153-1270. Cree A., y L. J. Gillette, Jr. 1995. Biennal reproduction with a fourteen month pregnancy in the gecko Hoplodactylus maculates from Southern New Zealand. Journal of Herpetology, 29:163-173. 34
Crooks, K. R., M. A. Sanjayan, y D. F. Doak. 1998. New insights on cheetah conservation through demographic modeling. Conservation Biology 12:889-895. Crouse, D. T., L. B. Crowder, y H. Caswell. 1987. A stage-based population model for loggerhead sea turtles and implications for conservation. Ecology 68:1412-1423. de Kroon, H., A. Plaisier, J. M. van Groenendael, y H. Caswell, 1986. Elasticity: the relative contribution of demographic parameters to population growth rate. Ecology 67:14271431. de Kroon, H., J. M. van Groenendael, y J. Ehrlén, 2000. Elasticities: a review of methods and model limitations. Ecology 81:607-618. Droge, D. L., S. M. Jones, y R. E. Ballinger, 1982. Reproduction of Holbrookia maculata in Western Nebraska. Copeia 1982:356-362. Dunham, A. E. 1978. Food availability as a proximate factor influencing individual growth rates in the iguanid lizard Sceloporus merriami. Ecology 59:771-780. Dunham, A. E., D. B. Miles, y D. N. Reznick. 1988. Life history patterns in squamate reptiles. Pp.: 443-551. In Gans, C. y Huey, R. B. (Eds.). Biology of the Reptilia, vol. 15. Academic Press, Nueva York. Dunham, A. E., B. W. Grant, y K. L. Overall. 1989. Interfaces between biophysical and physiological ecology and the population ecology of terrestrial vertebrate ectotherms. Physiological Zoology 62:335-355. Esparza-Olguín, L., T. Valverde, y E. Vilchis-Anaya. 2002. Demographic analysis of a rare columnar cactus (Neobuxbaumia macrocephala) in the Tehuacan Valley, México. Biological Conservation 103:349-359.
35
Franco, M., y J. Silvertown. 1996. Life history variation in plants: an exploration of the fast-slow continuum hypothesis. Philosophical Transactions of the Royal Society of London, Series B 351:1341-1348. Franco, M., y J. Silvertown. 2004. A comparative demography of plants based upon elasticities of vital rates. Ecology 85:531-538. García-Collazo, R., T. Altamirano-Álvarez, y M. Gómez-Soto. 1993. Reproducción continua en Sceloporus variabilis (Sauria: Prhynosomatidae) en Alvarado, Veracruz, México. Boletín de la Sociedad Herpetológica Mexicana 5:51-59. Gadsden-Esparza, H., y G. Aguirre-León. 1993. Historia de vida comparada de una población de Sceloporus undulatus (Sauria:Iguanidae) del Bolsón de Mapimí. Boletín de la Sociedad Herpetológica Mexicana 5:21-41. Guillette, L. J., Jr., y G. Casas-Andreu. 1987. The reproductive biology of the high elevation Mexican lizard Barisia imbricata. Herpetologica 43:29-38. Hernández-Gallegos, O. 1995. Estudio comparativo del patrón reproductor de los machos de dos especies de lagartijas emparentadas con distinto modo reproductor: Sceloporus aeneus y S. bicanthalis. Tesis de Licenciatura en Biología. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. 89 pp. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática. 1987. Carta estatal de climas del Estado de Veracruz. Escala 1:1,000,000. Dirección General de Geografía, primera impresión. James, C. D. 1991. Population dynamics, demography, and life history of sympatric scincid lizards (Ctenotus) in the Central, Australia. Herpetologica 47:194-210. Jolly, G. M. 1965. Explicit estimates from capture-recapture data with both death and inmigration stochastic model. Biometrika 52:225-247. 36
Jones, S. M., y R. E. Ballinger. 1987. Comparative life histories of Sceloporus undulatus. Ecology 68:1828-1838. Lefkovitch, L. P. 1965. The population growth of organisms grouped by stages. Biometrics 21:118. Lemos-Espinal, J. A., y R. E. Ballinger. 1995. Ecology of growth of the high altitude lizard Sceloporus grammicus on the eastern slope of the Iztaccihuatl volcano, Puebla, México. Transactions of the Nebraska Academy of Sciences 22:77-85. Lemos-Espinal, J. A., R. I. Rojas-González, y J. J. Zúñiga-Vega. 2005. Técnicas para el estudio de poblaciones de fauna silvestre. Universidad Nacional Autónoma de México y Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. 157 pp. Leslie, P. H. 1945. On the use of matrices in certain population mathematics. Biometrika 33:183212. MacArthur, R. H., y E. O. Wilson. 1967. The theory of island biogeography. Princeton University Press, Princeton, Nueva Jersey. 203 pp. Méndez-de la Cruz, F. R., M. Villagrán-Santa Cruz, y G. Casas-Andreu. 1988. Reproductive and fat body cycles of the viviparous lizard, Sceloporus mucronatus (Sauria: Iguanidae). Journal of Herpetology 22:1-12. Méndez-de la Cruz, F. R., M. Villagrán-Santa Cruz, y R. M. Andrews. 1998. Evolution of viviparity in the lizard genus Sceloporus. Herpetologica 54:521-532. Mesterton-Gibbons, M. 1993. Why demographic elasticities sum to one: a postscript to de Kroon et al. Ecology 74:2467-2468. Morales, E. 1999. Estrategias de ciclo de vida: Ecología y evolución. Pp.: 99-115. In Núñez Farfán, J. y Eguiarte, L. E. (Compiladores). La evolución biológica. Facultad de Ciencias e Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México. 37
Petersen, C. G. J. 1896. The yearly immigration of young place into Limfjord from the German Sea, etc. Rept. Danish Biol. Stn. 18:228-249. Pianka E. R. 1970. On “ r ” and “ K ” selection. American Naturalist 104:592-597. Pianka, E. R., y L. J. Vitt. 2003. Lizards: windows to the evolution of diversity. University of California Press, Berkeley, California. 333 pp. Promislow, D. E. L., y P. H. Harvey. 1990. Living fast and dying young: a comparative analysis of life history variation among mammals. Journal of Zoology 220:417-437. Ramírez-Bautista, A., L.J. Gillette, Jr., G. Gutiérrez-Mayen, y Z. Uribe-Peña. 1996. Reproductive biology of the lizard Eumeces copei (lacertilia: Scincidae) from the Eje Neovolcánico, México. Southwestern Naturalist 41:103-110. Roff, D. A. 1992. The Evolution of life histories. Theory and analysis. Chapman and Hall, Nueva York. 535 pp. Romero-Schmidt, H. L., A. Ortega-Rubio, y M. Acevedo-Beltran. 1999. Reproductive characteristics of the black-tailed brush lizard, Urosaurus nigricaudus (Prhynosomatidae). Revista de Biología Tropical 47:1111-1115. Rose, B. 1981. Factors affecting activity in Sceloporus virgatus. Ecology 62:706-716. Rzedowski, J. 1978. Vegetación de México. Limusa, México, Distrito Federal. 432 pp. Saether, B. E., y O. Bakke, 2000. Avian life history variation and contribution of demographic traits to the population growth rate. Ecology 81:642-653. Schoener, T. W., y A. Schoener. 1978. Estimating and interpreting body-size growth in some Anolis lizards. Copeia 1978:390-405. Silvertown, J., y M. Franco. 1993. Plant demography and habitat: a comparative approach. Plant Species Biology 8:67-73.
38
Silvertown, J., M. Franco, I. Pisanty, y A. Mendoza. 1993. Comparative plant demography – relative importance of life-cycle components to the finite rate of increase in woody and herbaceous perennials. Journal of Ecology 81:465-476. Silvertown, J., M. Franco, y E. Menges. 1996. Interpretation of elasticity matrices as an aid to the management of plant populations for conservation. Conservation Biology 10:591-597. Simmons, J. E. 1975. The female reproductive cycle of the teiid lizard Ameiva ameiva petersii Cope. Herpetologica 31:279-282. Sinervo, J. W., y S. C. Adolph. 1989. Thermal sensitivity of growth rate in hatchling Sceloporus lizard: physiological, behavioral, and genetic aspects. Oecologia 78:411-419. Sites, J. W. Jr., J. W. Archie, C. J. Cole, y O. Flores-Villela, 1992. A review of phylogentic hypotheses for lizards of the genus Sceloporus (Phrynosomatidae): implications for ecological and evolutionary studies. Bulletin of the American Museum of Natural History 213:1-110. Stamps, J. A. 1993. Sexual size dimorphism in species with asymptotic growth after maturity. Biological Journal of the Linnean Society 50:123-145. Stamps, J. A. 1995. Using growth-based models to study behavioral factors affecting sexual size dimorphism. Herpetological Monographs 9:75-87. Stearns, S. C. 1992. The evolution of life histories. Oxford University Press, Oxford. 249 pp. Tanner, W. W., y J. E. Krogh. 1975. Ecology of the zebra-tailed lizard Callisaurus draconoides at the Nevada test site. Herpetologica 31:302-316. Tinkle, D. W., H. M. Wilbur, y S. G. Tilley, 1970. Evolutionary strategies in lizard reproduction. Evolution 24:55-74.
39
Valverde, T., y J. Silvertown. 1998. Variation in the demography of a woodland understorey herb (Primula vulgaris) along the forest regeneration cycle: projection matrix analysis. Journal of Ecology 86:545-562. Van Devender, T. W. 1978. Growth ecology of a tropical lizard Basiliscus basiliscus. Ecology 59:1031-1038. Van Sluys, M. 1998. Growth and body condition of the saxicolous lizard Tropidurus itambere in Southeastern Brazil. Journal of Herpetology 32:359-365. Van Tienderen, P. H. 2000. Elasticities and the link between demographic and evolutionary dynamics. Ecology 81:666-679. Vitt, L. J. 1986. Reproductive tactics of sympatric gekkonid lizards with a comment on the evolutionary and ecological consequences of invariant clutch size. Copeia 1986:773-786. Vitt, L. J., y E. R. Pianka, 1994. Lizard ecology. Historical and experimental perspectives. Princeton University Press, Princeton, Nueva Jersey. 403 pp. Von Bertalanffy, L. 1951. Metabolic types and growth types. American Naturalist 85:111-117. Von Bertalanffy, L. 1957. Quantitative laws in metabolism and growth. Quarterly Review of Biology 32:217-231. Wiegmann, A. F. A. 1834. Herpetología Mexicana, seu descriptio amphibiorum Novae Hispaniae. Pars prima. Saurorum species. Berolini, Luderitz. vi. 54 pp. Zamora-Ábrego J. G. 2004. Historia natural, biología reproductiva, hábitos alimentarios y área de actividad de una población de Xenosaurus platyceps, al noreste del estado de Querétaro, México. Tesis de Maestría. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. 95 pp.
40
Zúñiga-Vega, J. J. 2005. Demografía e historia de vida de la lagartija Xenosaurus grandis en Cuautlapan, Veracruz. Tesis de Doctorado. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. 218 pp. Zúñiga-Vega, J.J., R.I. Rojas-González, J.A. Lemos-Espinal, y M.E. Pérez-Trejo, 2005. Growth ecology of the lizard Xenosaurus grandis in Veracruz, México. Journal of Herpetology 39:433-443.
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1. Título del trabajo: Demografía de una población de sceloporus variabilis en la localidad de Omiquila, municipio de Rafael Delgado (Parque Nacional Cañón de Río Blanco), Veracruz. 2. Categoría: Reporte de Investigación; tema de participación: Conocimiento 3. Nombre del participante: Serna Lagunes Ricardo 4. Dirección: Av. Gardenia # 201, Colonia México. Córdoba, Veracruz. CP. 94520. 5. Institución académica de procedencia: Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Veracruzana. 6. Correo electrónico:
[email protected];
[email protected]; Teléfono celular: 044 (271) 141 47 02 Director de Tesis: Dr. José Jaime Zúñiga Vega, Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad Universitaria. CP. 04510, México, D.F. México.
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