Cuidados paternales en Aotus (Paternal care in Aotus) Traducción

Paternal care in Aotus sp. - Jonathan Greemberg, June 1999.

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Paternal care in Aotus sp. i Ecology Graduated Group, University of California, Davis. Jonathan Greemberg, June 1999. (Traducción Claudio Angel Romero).

Introducción Los monos lechuza (Género Aotus) son los únicos antropoides nocturnos del mundo. Ellos están mas ampliamente distribuidos que algún otro género de primates del nuevo mundo, ocupando un rango desde el sur de Panamá hasta el sur lejano en Paraguay. Muy notable es el sistema de apareamiento Aotus: una rara forma de monogamia en que el cuidado parental se ha vuelto obligatorio. Muchos aspectos de la historia de vida de Aotus pueden ser elucidados en el contexto del cuidado parental. Desafortunadamente, la mayoría de las investigaciones de campo en Aotus han focalizado sobre la evolución de la nocturnalidad y la competencia interespecífica con otros frugívoros nocturnos. Pocas investigaciones han sido realizadas apuntando hacia el sistema social de los monos lechuzas en estado salvaje. Aquí, el autor describirá los patrones espaciales y temporales del mono lechuza y sugiere las posibles condiciones bajo las cuales el cuidado parental pudo evolucionar y persistir a través de un gran rango de condiciones medioambientales.

Morfología

Aotus es un primate neotropical pequeño, y sexualmente monomórfico. En promedio la masa corporal de las diferentes especies va desde el rango de los 455 g (A. brumbacki) a 930 g (A. trivirgatus). Aotus es un cuadrúpedo y su cola no es prensil. Su pelaje es espeso, contraoscuro y críptico, similar a muchos otros mamíferos nocturnos. La mayoría de las divergencias de la morfología básica primate resultan de la selección por su estilo de vida nocturno. Aunque le falta un tapetum ucidum, un instrumento para recolección de luz y retiene varios rasgos de ojos diurnos incluso una fovea retinal, Aotus tiene varias adaptaciones visuales a la nocturnalidad. Los monos lechuza tienen unos ojos notablemente grandes. Se encontró que los impulsos nerviosos desde las varas de Aotus se aceleran y que puede funcionar en la captura de insectos por la noche o visualización del medioambiente cuando se mueven rápidamente. El bulbo olfatorio de los monos lechuza es el más grande de cualquier primate neotropical. Los monos lechuza usan la orina y los olores glandulares para marcaje territorial y para reconocimiento sexual.

Taxonomía

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Previamente se pensó que Aotus (Familia Cebidae) tenía una sola especie, Aotus trivirgatus. A través de las diferencias en el cariotipo, coloración del cuello y otras características del pelaje, y la susceptibilidad a la malaria, se diferenció el género en nueve especies de dos grupos. El grupo ancestral contiene las especies de cuello gris A. lemurinus (Subespecies lemurinus y griseimembra) de Venezuela y el norte de Colombia, A. brumbacki de la pendiente oriental de los andes en Colombia, A. trivirgatus del sur de Venezuela y norte de Brasil, y A. vociferans al oeste de A. trivirgatus en Perú y Ecuador. El grupo de cuello colorado contiene las restantes cinco especies: A. infulatus del centro de Brasil, A. nigriceps del oeste de Brasil y Perú, A. micromax de la pendiente oriental de los andes en Perú, A. nancymae del norte de Perú y oeste de Brasil, y A. azarae (Subespecie del norte boliviensis y del sur azarae) de Bolivia y Paraguay (y norte de Argentina). La distribución se muestra en la figura 1.

Distribución geográfica y hábitat

Aotus es el género primate más extendido en el neotrópico, se encuentra desde Panamá hasta Argentina, desde la boca oeste del Amazonas en Perú y ecuador. Aotus es encontrado usualmente en área de tierra más bajas, pero en Colombia pueden encontrarse a altitudes que exceden los 3200 metros. Aotus es un generalista de hábitat, ocupando primariamente y secundariamente bosques, así como vestigios de bosques creados por humanos. En Paraguay, A. azarae ocupan bosques secos donde las temperaturas alcanzan entre 40° C descendiendo a - 5° anualmente. Aotus es un generalista de hábitat pero prefiere áreas con sitios para dormir oculto tales como densas enredaderas o huecos en grandes ramas o troncos de árboles. Se encuentran en Perú A. nancymai y A. vociferans con altas densidades de población en bosques de tierras bajas estacionalmente inundadas donde hay más sitios para dormir disponibles. Las tierras firmes del altiplano tienden a tener arboledas con árboles más fuertes y a tener menos huecos en que Aotus pueda dormir. A. vociferans, en particular, solo llega a usar cavidades de árboles para dormir y tiene una significativamente baja densidad de población en hábitats de tierras altas que en bosques de tierras bajas. No es poco común encontrar Aotus compartiendo sitios para dormir con otros mamíferos diurnos y nocturnos incluyendo Potos flavus (kinkajous, una especie de coatí, mapache), Bassaricyon gabbi (olingos), Coendú bicolor (puercoespín de espinas bicolor), Tamandúa tridactyla (oso hormiguero tridáctilo),Isothrix bistriatus (rata cola de cepillo corona amarilla) y varias especies de quirópteros. Potos flavus y Coendú bicolor se ha sabito impiden a grupos de Aotus entrar al sitio de dormir. Aotus se encuentra generalmente en la cubierta superior del canopeo mientras que se alimenta (Aquino y Encarnación 1994) , pero tomará todos los niveles de la selva , mientras este en movimiento y ocupado en la defensa de sus territorios (Moynihan 1964; Wright 1978; Wright 1985). Aotus compite por el alimento con muchas frugívoros diurnos y nocturnos. Aunque Aotus es pequeño de cuerpo y vive en grupos reducidos, la interferencia de la

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competencia directa es insignificante ya que la mayoría de los frugívoros nocturnos son igualmente pequeños y solitarios (Wright 1994). En Perú, A. nigriceps se ha encontrado comiendo en el mismo árbol con P. flavus y marsupiales sin que alguna agresión haya sido observada (Wright 1994). Sin una competencia significativa, Aotus es capaz de alimentarse en árboles de grandes copas ( Wright 1989) . Callicebus , un primate diurno, de tamaño similar, con tamaño del grupo pequeño, se ve a menudo siendo perseguido a través de árboles de grandes copas, por competidores más grandes, incluyendo Cebus apella , C. albifrons y Ateles paniscus ( Wright 1994). Depredadores nocturnos es poco probable que sean una amenaza significativa para los monos nocturnos (Aotus). Emmons (1987) encontró que los depredadores nocturnos como búhos, gatos y serpientes rara vez, o nunca, se comen primates. En los bosques secos del Paraguay, Wright (1994 ) sugiere que los búhos pueden ser una amenaza para los monos nocturnos, lo que puede explicar los patrones de actividad en gran medida cathemerales y la frecuencia con que los individuos cambian de sitios (1 A. azarae utiliza 43 sitios diferentes en un período de 4 meses ). La amenaza de depredadores más importante es probablemente aquellos diurnos, que Aotus evita mediante una cuidadosa selección de los sitios para dormir que están ocultos (Wright 1994 ) . Los seres humanos no parecen ser un depredador importante y el único valor económico de Aotus sería aquel relacionado con la industria biomédica (Emmons y Feer 1997).

Dieta

Los animales nocturnos típicamente suelen tener una menor tasa metabólica basal (TMB) para su tamaño corporal que la que tienen los animales diurnos (Crompton y otros 1978). Le Maho y otros ( 1981 ) encontraron que Aotus tiene una TMB 18 a 24 % por debajo de la curva estándar de Kleiber para la relación TMB/masa corporal. Como la mayoría de los monos neotropicales, Aotus se alimenta de frutas, hojas jóvenes, flores e insectos (Wright 1994 ). En Perú, Wright (1985) encontró que la fruta compone alrededor del 80 % de los minutos de alimentación durante la mayor parte del año , pero Aotus basó en gran medida su alimentación en el néctar (alrededor del 30 % de los minutos de forrajeo ) para compensar la falta de fruta durante la estación seca. Durante estos períodos de escasez, los higos se convierten en una fuente importante de alimento para Aotus (Wright 1985). Aotus nigriceps fue hallado alimentándose de insectos entre un 15 a un 20 % del tiempo durante todo el año. Wright (1985 ) sugiere que la alta cantidad de proteína animal en su dieta en relación con Callicebus se debe a la presencia de ortópteros y lepidópteros que son más activos y ruidosos en la noche, lo que facilita su captura.

Patrones espaciales

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Las poblaciones de Aotus se componen de dos tipos de subunidades: grupos familiares y los individuos solitarios. Los grupos familiares están más comúnmente compuestos por un solo macho y una hembra y de 0 a 4 crías de diferentes edades. La Tabla 1 resume los tamaños del grupo familiar a través de diferentes especies. Por lo general, los padres tendrán una cría sola, un juvenil y de vez en cuando un subadulto dentro de su grupo (Wright 1994). La característica más llamativa de un grupo familiar es que el cuidador principal es el macho adulto que hace la mayor parte del acarreo, del juego, la protección e incluso comparte la comida con los hijos (Wright 1984). A la madre sólo se la observó llevando la cría en la primera semana después del parto y durante la lactancia (Dixson 1994). Las excepciones al patrón básico del grupo familiar reportado en A. nancymae, han sido dos machos y una hembra, o dos hembras y un macho. Las hembras adultas en grupos de varias hembras se supone que son las hijas adultas del grupo familiar y se cree que son nulíparas (Aquino y Encarnación 1994). El nacimiento de mellizos es raro en la naturaleza (un caso de mellizos se observó en A. vociferans (Aquino y Encarnación 1994)), pero se produce con relativa frecuencia en cautiverio (2/35 nacimientos (Cicmanec y Campbell 1977)) lo que sugiere que durante las temporadas de abundancia de alimentos, la hembra de Aotus puede ser capaz de duplicar sus resultados reproductivos. Cuando se produce el nacimiento de mellizos, los padres acarrearán ambas crías (Aquino y Encarnación 1994). Las observaciones de los adultos solitarios son infrecuentes por lo que se sabe poco de ellos. Aquino y Encarcion (1990) han visto a adultos solitarios de A. nancymae desplazándose enseguida conforme el tamaño del grupo disminuye. Los adultos solitarios pueden ser tanto machos como hembras. Los adultos solitarios evitan los grupos familiares cuyo rango ocupan (Wright, 1985). Es probable que los adultos solitarios sean descendientes de los grupos familiares locales, colocándolos en una edad de alrededor de los 2 a 3 (Wright 1985). Los grupos familiares de Aotus son territoriales hacia los grupos vecinos. Los territorios son pequeños (de área media 9,2 ha) en comparación con otros primates y tienen longitudes bajas diarias de desplazamientos (media longitud 708 sd 243) (Wright 1994). Los territorios tienen poca superposición, excepto en árboles frutales en las fronteras entre dos territorios (*** REFERENCE ***). Los monos de noche defienden sus territorios a través de vocalizaciones, marcando aromas y, en ocasiones, con comportamiento agonístico. Durante las noches de luna, un individuo, macho o hembra, adulto o subadulto, de un grupo familiar se alejará del grupo familiar dentro de los 25 m del límite del territorio dando llamadas de baja frecuencia que llevan poco más de 500 m y se repiten durante 1 o 2 horas. Vocalizadores vecinos responden igual, pero los que vocalizan rara vez se acercan a más de 50 m uno de la otro y se retiran al centro de sus territorios después de unas pocas horas (Wright 1994). Además de la vocalización, Aotus también utilizará la orina y secreciones glandulares en la defensa territorial ( Moynihan 1964 ).La agresión, cuando ocurre, es siempre sobre los árboles frutales ubicados en las fronteras entre territorios, e implica vocalizaciones en voz alta, piloerección, micción y defecación , persecución y lucha ( Moynihan 1964; Wright1978; Wright 1994) . En estudios en cautiverio se ha encontrado que los machos atacan a otros machos, y las hembras atacan otras hembras (Wright 1985 ). La agresión dura unos 10 minutos, después de

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lo cual ambos contendientes regresan al centro de sus propios territorios (Wright 1994). Los individuos solitarios en el territorio de un grupo familiar evitarán los sitios de alimentación y los sitios para dormir del grupo familiar (Wright 1985), y no hay reportado contacto entre los individuos solitarios y grupos familiares. A escala regional, Aotus vive en densidades relativamente altas de población. En la mayoría de las áreas, Aotus está al doble de la densidad de Callicebus, que es de tamaño similar (Wright 1985). La tabla 2 resume las densidades de población de monos de noche a través de las diferentes especies y hábitats.

Patrones temporales Concepción e infancia

Aotus se caracteriza por poseer uno de los períodos de gestación más rápido de cualquier primate neotropical. En 133 días (Hunter y otros 1979), nacen las crías de mono de noche, un mes antes de lo que sucede en Callicebus (Garber y Leigh 1997). El único primate neotropical con una gestación reportada ser muy rápida es el tití león dorado (Leontopithecus rosalia) con 129 días (Dietz y otros 1994). Las crías de Aotus tienen, en realidad, un mayor porcentaje del peso corporal adulto al nacer (10 a 13 %, Ross 1991) que los Callicebus (alrededor del 8%, Garber y Leigh 1997). Al nacer, las crías Aotus pesan aproximadamente 97 g (rango de 90 a 105 g) y tienen una cobertura de piel desarrollada, que les sirve de abrigo (Dixson 1994). Un recién nacido se aferra en una posición ventrolateral a la madre, y como nodriza que le da la leche y lo acarrea, durante la primera semana. El macho padre comienza a llevar a las crías ya en el primer día después del parto, y para el final de la primera semana es el cuidador primario ( Dixson 1994) . Las crías se transfieren a la madre para la lactancia cada 2 a 3 horas (Wright 1994). Después de amamantar, la madre muerde al bebé en la cola, las manos o los pies hasta que vuelve con el padre (Dixson 1994). A las tres o seis semanas, la cría comienza a pasar tiempo lejos del padre y en alrededor de cuatro a seis semanas comienza a comer alimentos sólidos (Dixson 1994), a menudo compartida por el padre (Wright 1994). A las 18 semanas, la cría se mueve de forma independiente, volviendo hacia el padre sólo cuando está asustado (Dixson 1994). Los infantes son destetados a cerca de los 8 meses (Garber y Leigh, 1997). No ha habido informes de infanticidio en Aotus en estado salvaje o en cautividad.

Los subadultos y adultos solitarios Los subadultos destetados se mantienen con el grupo familiar hasta que están entre los 2 y 2,5 años de edad (Wright 1994). En 211 a 400 días, los subadultos pasan por la pubertad (Dixson 1994).

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Los subadultos son a menudo los individuos que vocalizan durante la defensa del territorio y se ha sugerido que estas vocalizaciones también pueden funcionar en la atracción de parejas (Wright 1985). A los 2 1/2 años, los individuos Aotus son sexualmente maduros y emigran del grupo por aproximadamente a los 3 años de edad (Wright 1994). CharlesDominique (1980) ha sugerido que el adulto que emigra probablemente pasa por una etapa de vagabundo durante la cual busca a un pareja. Esto es apoyado por la observación de los adultos solitarios y por una observación de un subadulto macho que viajó más de 3 km, vocalizando por 8 horas, presumiblemente por una pareja (Wright 1985). La larga distancia recorrida puede sugerir que los machos emigran más que las hembras pero hasta ahora no se han realizado estudios para demostrar esto. Los adultos solitarios evitarán los sitios de alimentación y de dormideros de los grupos familiares en donde el territorio es compartido (Wright, 1985).

Hembras adultas

El ciclo ovárico de las hembras adultas tiene una duración de 13 a 19 días (Dixson 1994). Las hembras no parecen menstruar (Dixson 1994). Durante pre-ovulación, las hembras no tienen ningún cambio en los genitales externos y no solicitan apareamientos (Dixson 1994). Wright (1985) encontró en Perú, que Aotus tiene nacimientos estacionales durante el final de la estación seca y durante la mitad de la temporada de lluvias. Estudios en cautiverio no son compatibles con estos datos (Dixson 1994) y sugieren que la estacionalidad de parto pueden ser fuertemente influenciada por la estacionalidad en la abundancia de los recursos (Wright 1994). Las hembras dan a luz a gemelos en ocasiones, más a menudo en cautiverio (Cicmanec y Campbell 1977) que en su hábitat natural ( Aquino y Encarnación 1994). Después del nacimiento, la madre lleva a la cría sólo en la primera semana, después de rechazarlo, con excepción del amamantamiento (Dixson 1994). Las madres rara vez, o nunca, muestran un comportamiento afiliativo hacia la prole y, mientras se alimentan, evitará a un macho adulto que lleve a una cría, a menudo dejándolo atrás (Wright 1985). Los intervalos entre nacimientos en monos nocturnos son sólo de 8 meses (271 días) en promedio (Dixson 1994).

Machos adultos Los machos adultos muestran una sorprendente falta de espermatozoides (Dixson 1994) y tienen muy pequeños testículos respecto de su masa corporal (promedio de volumen 514 mm3) (Dixson y otros 1980). Los machos se aparean con poca frecuencia (Kleiman 1977) y sin tener en cuenta el período de ciclo ovárico de la hembra (Dixson 1994). Las cópulas son breves y es probable que el macho eyacule después de una sola estocada pélvica (Dixson

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1983). Los machos llevan la descendencia casi continuamente durante dos o tres semanas hasta que la cría es capaz de viajar de forma independiente (Dixson 1994). Hay un significativo costo energético involucrado en el acarreo de la cría: un macho acarreando a menudo llegar a un sitio de alimentación en 10 a 15 minutos después que el resto de su grupo familiar (Wright 1994) .

Discusion: Maynard Smith (1977) y la Evolución del cuidado paternal obligado.

El cuidado paternal es un fenómeno poco frecuente en los mamíferos: más del 90 % de todos los mamíferos tienen a las hembras cuidando a las crías ellas solas (Woodroffe y Vincent 1994). Dado que los machos a menudo aumentarán su éxito reproductivo en el apareamiento con tantas hembras como sea posible, sólo en circunstancias excepcionales los machos invertirán fuertemente en una descendencia individual. Woodroffe y Vincent (1994) revisan los factores que aumentarán la probabilidad de que los machos cuiden a sus crías: aumento de la supervivencia de las crías, alta certeza paterna, bajas posibilidades de apareamiento adicionales, y que el cuidado mejore las posibilidades de futuros apareamientos con la hembra. Una vez que el cuidado paterno se " introdujo " como una estrategia viable por los machos, las hembras pueden desarrollar estrategias para maximizar los beneficios que obtienen del cuidado por parte del macho. El modelo (Maynard Smith, 1977) para la inversión parental permite un examen de los posibles orígenes de la estrategia de apareamiento relativamente único de Aotus, respuestas evolutivas de ambos sexos al cuidado "ancestral " paterno, y posibles trayectorias evolutivas dadas las diferentes influencias ambientales. Sea Px(g) la probabilidad de supervivencia de las crías, donde x es el número de padres cuidando y g indica el género del que cuida a las crías en el caso de x = 1 ( M es progenitor masculino y F es progenitor femenino : tener en cuenta que el modelo se aplicó originalmente a las aves , y la inclusión del género, g, de la madre sin emparejar es mi propia modificación del modelo). Podemos suponer que las crías que reciben atención de ambos progenitores tendrán una mayor probabilidad de supervivencia que los que son cuidados por un solo progenitor o sin cuidado parental de la descendencia. Del mismo modo, podemos suponer que algo de cuidado parental es mejor que nada, por lo que: P2 > P1 ( g ) > P0 Dado que todos los mamíferos dependen de la lactancia temprana en la vida, las crías no pueden sobrevivir con sólo el cuidado paternal. Como tal, P1F > P1M = P0 = 0 y la relación puede ser reescrita como: P2 > P1F > P1M = P0 = 0.

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Si un macho no se preocupa por su descendencia, tendrá p futuros apareamientos. Si una hembra se preocupa por su descendencia, ella será capaz de un número de nacimientos adicional w de la descendencia en una época de celo y si ella la abandona será capaz de dar a luz W número de descendientes adicional. W debe ser mayor que w. Para que el cuidado biparental sea una estrategia evolutivamente estable, se deben cumplir estas dos condiciones:

1. wP2 > WP1M 2. P2 > P1F (1 + p)

Dado que, para todos los mamíferos las posibilidades de que una cría sobreviva sin atención materna es nula, la condición (1) se cumple. Para (2) se cumple la condición, y los machos no deben ser capaces de adquirir muchas cópulas fuera de la pareja, o la supervivencia de la cría a partir del cuidado biparental debe ser mucho mayor que si las hembras cuidan a la cría ellas solas. Una serie de condiciones ambientales ancestrales podría haber favorecido fuertemente el cuidado biparental en Aotus. Estas teorías asumen que el cuidado paterno está presente en algún grado en la población ancestral. En aras de la simplicidad, asumiremos que la monogamia "estándar" es la regla cuando los machos no pueden defender rangos más grandes que una sola hembra, pero que cópulas extra- pareja se realizan cuando es posible. Si las poblaciones de monos de noche fueron experimentando una extrema escasez de alimentos, P1F puede aproximarse o ser igual a cero. En situaciones en donde P1F = 0, si P2 es mayor que cero, los pocos grupos con los machos cuidando serían los únicos con algún éxito reproductivo. Si P1F no fuera sustancialmente menor que P2, el cuidado biparental aún podría verse favorecido si las futuras posibilidades del macho de acoplamiento disminuyeran significativamente. Esto puede haber ocurrido en períodos de baja densidad de población (recursos alimenticios muy dispersos), alta depredación o la evolución de una fuerte selección de las hembras favoreciendo machos que cuidan la cría. Si p toma el valor de cero (no hay apareamientos futuros independientes de la hembra en estudio), desde P2 > P1F, el macho debe cuidar a las crías para maximizar su éxito reproductivo. Las condiciones actuales en las que Aotus actualmente vive sugieren que el entorno en el que se originó el cuidado paterno era muy diferente a la actual. Aotus vive en altas densidades de población, experimenta una alta rotación de los nuevos machos y hembras en el pool de cría y ha mostrado poca evidencia de que la comida sea presión selectiva significativa. La pregunta más aproximada es: si las condiciones ambientales se han relajado, ¿por qué no regresa Aotus a un estado ancestral de la monogamia?. En la condición ancestral, el cuidado por parte del macho puede haber proporcionado suficiente energía extra para la madre que las hembras con muy bajos insumos energéticos en la descendencia fueron favorecidas. Las hembras con intervalos entre nacimientos acortados o desarrollo de la cría

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acelerado, acompañados por un periodo de amamantamiento corto, tienen más sobrevivencia de la descendencia por temporada de cría. En otras palabras, la ventaja del cuidado biparental sobre el cuidado maternal solo (P2 - P1F) se ha incrementado desde la condición ancestral. En esta situación, los machos pueden ser vistos como una fuente de energía para las hembras. Las hembras Aotus sí muestran estas características de los intervalos entre nacimientos más cortos a través del desarrollo rápido de la cría y una lactancia más corta. Para hembras que evolucionan con intervalos entre nacimientos más cortos, incluso a pesar de una mayor abundancia regional de alimentos, P1F puede seguir siendo bajo y la selección en los machos para seguir cuidando de la cría permanecerá en su lugar. En la actualidad, la probabilidad de cópulas extra pareja incrementando el éxito reproductivo del macho " haciendo trampa " es probable que sea baja. Esto es evidente en la falta de evidencia morfológica o fisiológica de la competencia entre machos. Aotus es sexualmente monomórfico y los machos tienen muy bajo volumen de espermatozoides y testículos. La única prueba real de la competencia entre machos es por disputas territoriales cuando los machos luchan contra otros machos, y las hembras luchan contra otras hembras (Wright, 1985). Esto, por supuesto, podría ser debido a las hembras que inician la competencia con otras hembras y los machos luchando contra el adulto restante. A través de la conducta (morder a la cría) y, potencialmente, la confusión del estro, las hembras hacen cumplir el cuidado paternal por parte del macho, disminuyendo aún más p. El sistema de apareamiento en Aotus puede ser un "prototipo" de un sistema que finalmente llevó al nacimiento de mellizos, sistema de apareamiento poliándrico de muchos Callitrichidos. La duración de la gestación es extremadamente corta, y para aumentar el éxito reproductivo, además, una posible respuesta sería la producción de gemelos. Existe alguna evidencia de que al aumentar los recursos alimentarios, como se ve en cautiverio en Aotus (Cicmanec y Campbell 1977), el nacimiento de mellizos se vuelve más común. La limitación al sistema en Aotus es el padre, que llevaría a ambos gemelos (Aquino y Encarnación 1994) . Sistemas poliándricas como los encontrados en tamarinos y titíes son una respuesta a esta posibilidad. Ha habido algunos informes de grupos poliándricos en Aotus (Aquino y Encarnación 1994), pero no se ha trabajado en la relación de los miembros del grupo y la frecuencia en que estos sistemas aparecen en la naturaleza.

Conclusiones y sugerencias para futuras investigaciones.

Una investigación con un fuerte respaldo sociobiológico ha estado relativamente ausente de la literatura en Aotus. Es necesario un examen en la variación de los sistemas sociales en todo el taxón Aotus con énfasis en los " valores atípicos " poligínicoss y poliándricos. Un análisis de los costos energéticos de la crianza de una cría junto con la entrada de energía de ambos padres puede mostrar si una madre es aún

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capaz de poner de pié una descendencia por ella misma ( Woodroffe y Vincent 1994 ) . Los monos de noche pueden proporcionar fuertes conocimientos sobre la evolución del cuidado paterno en los mamíferos. Muchos aspectos de su anatomía, fisiología y el comportamiento proporcionan evidencia de fuertes presiones selectivas trabajando en estrategias de apareamiento de Aotus. La evidencia histórica es, por supuesto, muy escasa, pero la persistencia del mismo sistema social a través de las especies, a través de los hábitats y con independencia de la disponibilidad de recursos sugiere que la obligación de los machos para cuidar de sus crías ha pasado hace tiempo un umbral donde los monos de noche machos pueden no ya se beneficiarse de actuar como machos mamíferos estándar, aumentando su éxito reproductivo a través de múltiples apareamientos.

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Traducción CAR.