CONSERVACIÓN EN AGROECOSISTEMAS: IMPORTANCIA DE REMANENTES DE VEGETACIÓN DE ESCALA ESPACIAL FINA PARA AVES INSECTÍVORAS DE LA REGIÓN PAMPEANA Y ESPINAL
González, Daniela Ateneaa Solari, Laura Maríab Cerezo, Alexisa Zaccagnini, Maria Elenab Gavier-Pizarro, Gregoriob . a
Facultad de Agronomia / Universidad de Buenos Aires.
b
Instituto de Recursos Biológicos (IRB), Centro Nacional de Investigación Agropecuária (CNIA) / Instituto Nacional de Tecnologia Agropecuária (INTA)
[email protected]
Palabras clave: biodiversidad, intensificación agrícola, imágenes de alta definición, servicios ecosistémicos. Resumen La simplificación de los agroecosistemas por la expansión e intensificación agrícola es una de las mayores amenazas a la biodiversidad y la provisión de servicios ecosistémicos. El mantenimiento de pequeños remanentes de vegetación natural y seminatural insertos en la matriz agrícola favorece la diversidad de aves. La conservación de aves insectívoras podría beneficiar los intereses productivos contribuyendo al control de plagas de cultivos. El objetivo de este trabajo fue analizar la relación entre elementos del paisaje y su configuración espacial a escala espacial fina con la riqueza de aves insectívoras en agroecosistemas de las regiones Pampa y Espinal, e identificar umbrales de respuesta. Se probó la hipótesis que predice que un aumento en la extensión y diversidad de ambientes naturales y semi-naturales, y su conectividad afecta positivamente la diversidad de aves insectívoras. Los datos de riqueza de aves se obtuvieron en 275 puntos de muestreo de aves en caminos secundarios y terciarios en un gradiente de intensificación agrícola en Entre Ríos y el sur de Santa Fe. En un área de 250 metros de radio alrededor de cada punto, se digitalizaron elementos del paisaje y se calcularon variables de composición y configuración. Para evaluar la relación entre la riqueza de aves y la estructura del paisaje se realizaron análisis con árboles de regresión múltiple aditiva (Boosted Regression Trees). El modelo realizado explicó el 38,2% de la variación observada en la riqueza de aves. La riqueza de aves insectívoras aumenta con mayor superficie, tanto de bordes arbustivo-arbóreos y herbáceos como de parches de monte, y con mayor heterogeneidad de ambientes naturales y semi-naturales. Estos resultados permiten hacer recomendaciones mas especificas de los elementos del paisaje necesarios para compatibilizar producción con mantenimiento de la biodiversidad y la provisión de servicios ecosistémicos.
Materiales y Métodos Área de estudio El estudio se llevó a cabo en las provincias de Entre Ríos y sur de Santa Fe, comprendiendo parte de las provincias fitogeográficas de Pampa y Espinal (Cabrera, 1994). La porción que comprende el sur de Santa Fe y el este de Entre Ríos (se encuentra altamente agriculturizada (Zaccagnini et al., 2011) mientras que en el norte de Entre Ríos aún quedan remanentes aislados de monte xerófilo en la matriz agrícola, modificados por el ganado y con tendencia a desaparecer (Goijman & Zaccagnini, 2008). El área de estudio presenta un gradiente desde zonas con una producción agrícola muy intensa, altamente homogeneizados, a otras con un mosaico de usos y una proporción considerable de ambientes naturales o semi-naturales. Riqueza de aves Los datos de riqueza de aves insectívoras se obtuvieron del Monitoreo Regional de Aves realizado por el INTA. Este monitoreo consta de 90 transectas de 30 kilómetros de largo ubicadas en 5 provincias de la Región Pampeana y Espinal, dispuestas en caminos secundarios y terciarios, con un punto de observación cada un kilómetro (Canavelli et al., 2003; Zaccagnini et al., 2010). En cada punto se registra la presencia de todas las especies vistas u oídas y la abundancia de 20 especies focales. Para el presente trabajo se seleccionaron solo las transectas ubicadas en el área de estudio, compuesto por las provincias de Entre Ríos y el sur de Santa Fe. Se tomó como variable respuesta la riqueza de aves insectívoras, tanto las que se alimentan principalmente de insectos como aquellas que consumen insectos durante el periodo reproductivo; excluyendo especies acuáticas, migratorias neárticas y las que perciben el ambiente a gran escala (Com. per. Dra. Andrea Goijman). En los puntos de muestreo seleccionados se registraron un total de 81 especies de aves insectívoras (Tabla 1). Para cada punto de muestreo se sumo el número de especies de aves insectívoras vistas u oídas en los años 2010, 2011 y 2012.
Tabla 1. Lista de especies registradas (81 especies) (Clements et al., 2014) Charadriidae Vanellus chilensis Cuculidae
Elaenia parvirostris Empidonomus aurantioatrocristatus
Anthus furcatus
Euscarthmus meloryphus
Anthus lutescens
Coccyzus melacoryphus
Machetornis rixosa
Guira guira
Myiarchus swainsoni
Tapera naevia Trochilidae Chlorostilbon lucidus Picidae
Anthus correndera
Myiodynastes maculatus
Parulidae Geothlypis aequinoctialis Thraupidae
Myiophobus fasciatus
Pipraeidea bonariensis
Pitangus sulphuratus
Thraupis sayaca
Pseudocolopteryx acutipennis
Emberizidae
Colaptes campestris
Pseudocolopteryx dinelliana
Ammodramus humeralis
Colaptes melanochloros
Pyrocephalus rubinus
Coryphospingus cucullatus
Melanerpes cactorum
Serpophaga subcristata
Cyanocompsa brissonii
Melanerpes candidus
Sublegatus modestus
Embernagra platensis
Picumnus cirratus
Suiriri suiriri
Paroaria coronata
Veniliornis mixtus
Tyrannus melancholicus
Poospiza melanoleuca
Furnariidae
Tyrannus savana
Poospiza nigrorufa
Anumbius annumbi
Xolmis irupero
Saltator aurantiirostris
Coryphistera alaudina Cranioleuca pyrrhophia Furnarius rufus Leptasthenura platensis Phacellodomus ruber Phacellodomus striaticollis
Cotingidae Phytotoma rutila Vireonidae Cyclarhis gujanensis Vireo olivaceus Troglodytidae
Pseudoseisura lophotes
Cistothorus platensis
Schoeniophylax phryganophilus
Troglodytes aedon
Synallaxis albescens Synallaxis frontalis Dendrocolaptidae Drymornis bridgesii Lepidocolaptes angustirostris Thamnophilidae Taraba major Tyrannidae Camptostoma obsoletum
Polioptilidae Polioptila dumicola Turdidae Turdus amaurochalinus Turdus rufiventris Mimidae Mimus saturninus Motacillidae Anthus chacoensis
Saltator coerulescens Saltatricula multicolor Sicalis flaveola Sicalis luteola Volatinia jacarina Zonotrichia capensis Icteridae Agelaioides badius Icterus cayanensis Molothrus bonariensis Molothrus rufoaxillaris Pseudoleistes virescens Sturnella superciliaris Fringillidae Spinus magellanicus Ploceidae Passer domesticus
De las transectas ubicadas dentro del área de estudio, se seleccionaron 23 para las que había disponibilidad de imágenes Quickbird (pixeles 0.64). Se decidió excluir el índice de productividad agrícola como una variable del modelo por su correlación con la precipitación anual (-0.8). Para evaluar la relación entre la riqueza de aves insectívoras y el contexto espacial se realizaron análisis con árboles de regresión múltiple aditiva (Boosted Regression Trees, BRT). BRT combina las fortalezas de dos algoritmos (“regression trees” y “boosted”) ofreciendo ventajas sobre los modelos de regresión clásicas ya que permite el uso de variables tanto cualitativas como cuantitativas, datos ausentes o correlacionados, es insensible a valores extremos y modela diferentes tipos de respuesta lineares y no lineares (De’ath, 2007; Elith et al., 2008). La calibración de BRT requiere especificar 4 parámetros: el número de árboles (nt), la complejidad de árboles (tc), la tasa de aprendizaje (lr) y el número de datos que son usados en cada corrida para ajustar cada árbol de decisión (bf). Nt define cuantos árboles de decisión son usados para generar el modelo, tc delimita el máximo número de interacciones entre variables predictoras y lr define la contribución de cada árbol de decisión en el modelo. El modelo se ajustó para una distribución normal de la variable respuesta (test Shapiro-Wilks p=0.58). La elección de los parámetros para el análisis de BRT consistió en realizar 25 modelos combinando la taza de aprendizaje (lr: 0.01, 0.0075, 0.005, 0.0025, 0.001) y la complejidad del árbol (tc: 1, 2, 3, 4 y 5) y seleccionar la combinación que logre el menor error de predicción. No se consideraron las combinaciones que generaran menos de 1000 árboles (Elith et al., 2008). Para cada iteración se utilizó el 50% de los datos para ajustar el modelo (bf: 0.5). De esta forma se estableció un lr de 0.005 y una tc de 4. Se interpretaron solo aquellas variables que tuvieran una contribución relativa mayor a la esperada por azar (100%/número de variables, 100%/15=6.66%). Todos los análisis se realizaron con el software R (R Development Team, 2014). Resultados El modelo ajustado explicó el 38.2% (cv2) de la variación observada en la riqueza de aves insectívoras en agroecosistemas de Entre Ríos y el sur de Santa Fe (Tabla 2). Las variables que contribuyeron al modelo fueron la superficie de bordes arbóreo-arbustivos
(12.1%), el Índice de Diversidad de Shannon (10.8%), la superficie de parches de monte (10,0%), la precipitación anual de enero (8.9%), la distancia a la vivienda más cercana (7.3%) y la superficie de bordes herbáceos (7.1%). Tabla 2: parámetros y desempeño del modelo Complejidad de árboles
4
Tasa de aprendizaje
0.005
Número de árboles
2200
Cv correlation
0.62
2
Cv correlation
mean total deviance mean residual deviance
0.38 15.45 2.52
Los resultados indican que al aumentar la superficie de bordes arbóreo-arbustivo y herbáceos aumenta la riqueza de especies de aves insectívoras hasta llegar a un umbral (1.5 ha.) donde la riqueza permanece constante (Fig. 2). La superficie de monte también tuvo un fuerte efecto positivo hasta alrededor de las 3 hectáreas, donde la riqueza de aves se estabiliza. Por otro lado, la riqueza fue máxima cuando el índice de Shannon, el cual representa la diversidad de ambientes naturales, alcanzo un valor cercano a uno. Finalmente, la respuesta de la riqueza de aves a la precipitación anual fue positiva hasta los 1100 milímetros anuales, mientras que el efecto de la cercanía a la vivienda también provocó un aumento en la riqueza, aunque el efecto de estas variables fue de menor importancia.
12.9%
10.8%
10,0%
8.9%
7.3%
7.1%
Figura 2: Dependencia parcial para las variables explicativas influyentes en el modelo (efecto de una variable considerando el efecto medio de las demás). Las respuestas fueron usando una interpolación spline suavizadas para mejorar la interpretación de los datos. (Elith et al., 2008). Las marcas en el eje de la x representan la distribución de los datos en el espacio en percentiles (Levers et al., 2014)
Conclusiones En los agroecosistemas la presencia de ambientes naturales y semi-naturales es fundamental para la conservación de la biodiversidad al proveer sitios de reproducción, refugio, forrajeo y para asistir en la dispersión (Batary et al., 2010; Benton et al., 2003; Fry, 1994; Kirk et al., 1996; Sparks et al., 1996). En el área de estudio, a una escala espacial fina los bordes arbóreo-arbustivos, los parches de monte y en menor medida los bordes herbáceos; como también la diversidad de ambientes naturales o semi- naturales son elementos claves para la presencia de aves insectívoras. Estos resultados concuerdan con otros trabajos de investigación realizados en el área de estudio a diferente escala (Cerezo et al., 2011; Schrag et al., 2009; Weyland et al., 2012). La riqueza de aves resultó mayor en aquellos puntos donde la diversidad de ambientes adoptó un valor intermedio. Los valores bajos de diversidad de ambientes naturales se relacionarían con una baja transformación antrópica del ambiente mientras que los valores altos se deberían a un alto grado de transformación y presencia humana. Si bien la diversidad de aves generalmente decrece con la urbanización (Boren et al., 1999; Cam et al., 2000; Lepczyk et al., 2008; Pidgeon et al., 2007), algunos estudios han mostrado un pico de riqueza a niveles intermedios de desarrollo (Allen & O’Connor, 2000; Blair, 1996; Malavasi et al., 2009). Esto se ha relacionado con la Hipótesis de Disturbio Intermedio, que sugiere que la mayor diversidad se mantiene con escalas intermedias de disturbio (Connell, 1978). La máxima riqueza se debería entonces a la coexistencia de especies de ambientes naturales (pastizal o monte) y aquellas que se benefician con los recursos que brindan los ambientes peridoméstico. La precipitación anual también resulto una variable de importancia para explicar la riqueza de aves insectívoras en la zona de estudio. A mayor precipitación, mayor riqueza de especies, hasta un punto donde la riqueza disminuye. Esta variable representaría un gradiente ambiental donde los mayores valores de precipitación se encuentran en zonas con un alto grado de transformación agrícola, lo que explicaría esta disminución en la riqueza de aves. En relación a la variable de configuración de ambientes naturales o semi-naturales (CONTAG), esta no resulto ser una variable de importancia para las aves insectívoras, coincidiendo con investigaciones previas (Cerezo et al., 2011). Este resultado era esperable ya que los procesos de fragmentación del paisaje afectan a este grupo biológico a escalas mayores y de forma específica según las capacidades de movimiento de cada especie. Además, la extensión del hábitat suele tener un impacto mayor en la diversidad de especies que la configuración espacial, especialmente en ambientes con un bajo porcentaje de cobertura de ambientes naturales (Bennett et al., 2006). El mediano poder explicativo del modelo indicaría que la riqueza de aves no solo responde a esta escala de análisis sino también podría estar relacionada con el contexto espacial a escalas mayores, como así también a otras características estructurales de los elementos del paisaje. A gran escala, la incorporación de variables de composición y configuración del paisaje, como así también otras variables ambientales podrían aumentar el poder explicativo del modelo. Por otro lado, la riqueza de aves también podría estar influenciada por el uso del suelo dentro de los campos y su manejo agrícola (Hinsley & Bellamy, 2000), como así también por la complejidad estructural de la vegetación en los ambientes naturales y semi-naturales (Zuria & Gates, 2013). Nuestros resultados sugieren que existen umbrales de respuesta de la riqueza de aves insectívoras en relación a las variables explicativas. La preservación de pequeños relictos de vegetación en estos agroecosistemas tendría un efecto sustancialmente positivo sobre la riqueza de aves insectívoras. La primer recomendación seria conservar la vegetación espontanea de las banquinas (herbácea, arbórea-arbustiva) la cual tiene valor para la conservación de aves insectívoras. En segundo lugar y en función de las
posibilidades, promover banquinas con vegetación espontanea de al menos 15 metros de ancho a cada lado del camino (1.5 hectáreas de borde) y conservar los parches de monte existentes. Estas acciones de manejo, al favorecer la riqueza de aves insectívoras, podrían incrementar la provisión de servicios ecosistémicos en los agroecosistemas, tales como el control de plagas y enfermedades de los cultivos. Bibliografía Allen, A. P., & O’Connor, R. J. (2000). Interactive effects of land use and other factors on regional bird distributions. Journal of Biogeography, 27, 889–900. Batary, P., Matthiesen, T., & Tscharntke, T. (2010). Landscape-moderated importance of hedges in conserving farmland bird diversity of organic vs. conventional croplands and grasslands. Biogological Conservation, 143, 2020–2027. Bennett, A. F., Radford, J. Q., & Haslem, A. (2006). Properties of land mosaics: Implications for nature conservation in agricultural environments. Biological Conservation, 133(2), 250–264. Benton, T. G., Vickery, J. A., & Wilson, J. D. (2003). Farmland biodiversity: is habitat heterogeneity the key? Trends in Ecology & Evolution, 18(4), 182–188. Bianchi, A. R., & Cravero, S. A. C. (2010). Atlas climático digital de la república argentina (pp. 1–56). INTA. Blair, R. B. (1996). Land Use and Avian Species Diversity Along an Urban Gradient. Ecological Applications, 6(2), 506–519. Boren, J. C., Engle, D. M., Palmer, M. W., Masters, R. E., & Criner, T. (1999). Land use change effects on breeding bird community com- position. Journal of Range Management, 52(5), 420–430. Cabrera, A. L. (1994). Regiones Fitogeográficas argentinas. In Enciclopedia argentina de agricultura y jardinería (p. Tomo 2, Fasciculo 1). Buenos Aires: Acme. Cam, E., Nichols, J. D., Sauer, J. R., Hines, J. E., & Flather, C. H. (2000). Relative Species Richness And Community Completeness: Birds And Urbanization In The Mid-Atlantic States. Ecological Applications, 10(4), 1196–1210. Canavelli, S. B., Zaccagnini, M. E., Rivera-Milan, F. F., & Calamari, N. (2003). Bird population monitoring as a component of pesticide risk assessment in Argentine agroecosystems. 3rd Wildlife International Management Congress. Christchurch, New Zeland. Cerezo, A., Conde, M. C., & Poggio, S. L. (2011). Pasture area and landscape heterogeneity are key determinants of bird diversity in intensively managed farmland. Biodiversity and Conservation, 20(12), 2649–2667. Clements, J. F., Schulenberg, T. S., Iliff, M. J., Roberson, D., Fredericks, T. A., Sullivan, B. L., & Wood, C. L. (2014). The eBird/Clements checklist of birds of the world: Version 6.9. Downloaded from http://www.birds.cornell.edu/clementschecklist/download/. Connell, J. H. (1978). Diversity in Tropical Rain Forest and Coral Reefs. Science, 199(4335), 1302–1310. De’ath, G. (2007). Boosted trees for ecological modeling and prediction. Ecology, 88(1), 243–251. Elith, J., Leathwick, J. R., & Hastie, T. (2008). A working guide to boosted regression trees. The Journal of Animal Ecology, 77(4), 802–13. Fry, G. L. A. (1994). The role of field margins in the landscape. In N. Boatman (Ed.), Field Margins: Integrating agriculture and conservation (pp. 31–40). BCPC Monograph No 58. Goijman, A. P., & Zaccagnini, M. E. (2008). The affects of habitat heterogeneity on avian density and richness in soybean fields in Entre Ríos, Argentina. Hornero, 23(2), 67– 76.
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