Diferenciación genética poblacional en róbalos (Pisces: Centropomidae) del Pacífico Mexicano

Rev. Int. Contam. Ambient. 21 (Supl. 1) 35-41, 2005

DIFERENCIACIÓN GENÉTICA POBLACIONAL EN ROBALOS (PISCES: CENTROPOMIDAE) DEL PACÍFICO MEXICANO

Edson SANDOVAL-CASTELLANOS, Manuel URIBE-ALCOCER y Píndaro DÍAZ-JAIMES

Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, Ciudad Universitaria, Coyoacán 04510 D.F. México. Correo electrónico: [email protected] Palabras clave: robalos, poblaciones, Centropomus, Pacífico, isozimas, electroforesis RESUMEN Se examinó la diferenciación y la variabilidad genética de poblaciones representativas de tres especies de robalos, Centropomus viridis, C. medius y C. robalito, de diversas localidades del litoral del Pacífico mexicano, agrupadas por sus características en tres zonas: Sinaloa, Nayarit y Guerrero. Por medio de electroforesis de isoenzimas en geles de almidón se analizaron 15 loci, de los cuales 9 fueron polimórficos: Gpi-1*, Gpi-2*, La-1*, La-2*, Pap*, Lgg-1*, Lgg-2*, Pgm* y 6Pgd*. Las heterocigosis totales observadas fueron semejantes en las 3 especies y se encontraron valores significativos de divergencia poblacional estimada mediante la Prueba Exacta, en C. viridis y C. medius. Las distancias genéticas (Nei 1972) de C. viridis y C. medius mostraron diferenciación moderada entre poblaciones vecinas que aumentó con la distancia geográfica. Estos valores implican un flujo génico restringido, debido a la distancia geográfica entre las poblaciones y a la presencia de barreras biológicas y oceanográficas.

Keywords: snooks, populations, Centropomus, Pacific, isozymes, electrophoresis ABSTRACT Genetic structure and variability of representative populations of the species Centropomus viridis, C. medius and C. robalito, were assayed. Samples from locations with similar characteristics were pooled into one of the next zones: Sinaloa, Nayarit and Guerrero. Electrophoresis of isozymes in starch gels resolved 15 loci, 9 of which showed polymorphism: Gpi-1*, Gpi-2*, La-1*, La-2*, Pap*, Lgg-1*, Lgg-2*, Pgm* and 6Pgd*. Observed total heterozygosities were similar in the three species and significant population divergence, estimated by the Exact Test, was found in C. viridis and C. medius. Genetic distances of Nei (1972) among the analyzed populations of C. viridis and C. medius showed moderate interpopulational differentiation that was proportional to their geographic distances. These values imply restricted genetic flow due to geographic distance among populations and to the presence of biological and oceanographic barriers.

INTRODUCCIÓN El género Centropomus está formado por doce especies distribuidas en las costas tropicales y subtropicales del Pacífico y del Atlántico americanos (Rivas 1986). En México se encuentran diez espe-

cies, cinco de ellas en el Pacífico: C. robalito, C. nigrescens, C. armatus, C. viridis y C. medius. Los robalos son peces demersales, eurihalinos semicatádromos (Muhlia-Melo et al. 1995). Son carnívoros que se alimentan de crustáceos y peces más pequeños (Chávez 1963). Los principales factores que

36

E. Sandoval-Castellanos et al.

determinan su distribución son la temperatura y la salinidad (Muhlia-Melo et al. 1995) ya que no soportan temperaturas bajas (Howells et al. 1990), aunque pueden habitar por períodos cortos en aguas con temperaturas inferiores a los 20 ºC. Toleran un espectro muy amplio de salinidad (desde 58.29 ppm a 0.07 ppm), pero prefieren aguas dulces o salobres con tendencia a permanecer en estuarios, ríos o lagunas costeras (Chung 1981, Muhlia-Melo et al. 1995). Ello los hace más propensos a los efectos de la contaminación, tanto en sus primeras etapas de crecimiento y desarrollo, que llevan a cabo en los ríos o lagunas costeras (Muhlia-Melo et al. 1995) donde sus juveniles pueden encontrar mayores concentraciones de algunas sustancias (Landau y Tucker 1984, Thompson y Tucker 1989) como en sus estadios adultos (Urdaneta 1982, Mol et al. 2001). Centropomus viridis es una especie cercanamente emparentada con C. nigrescens y con C. undecimalis, especies de morfología muy similar y presente ésta última en las costas del Atlántico (Rivas 1986). Alcanzan hasta los 2 metros de longitud aunque su talla comercial es de 60 cm. Centropomus medius por su parte alcanza una talla comercial de 40 cm y rara vez supera los 70 cm de longitud y es tan parecido a su contraparte del Atlántico (C. pectinatus) que sin los datos sobre su procedencia sólo es posible distinguirlos mediante marcadores isoenzimáticos (Tringali et al. 1999). C. viridis y C. medius llegan hasta las costas de Sonora. Centropomus robalito, la especie más pequeña junto con sus contrapartes del Atlántico, C. ensiferus y C. mexicanus, que por lo regular no superan los 30 cm (FAO 1995), es aparentemente la más abundante en el Pacífico y su distribución al norte llega hasta Sinaloa. La pesca del robalo se lleva a cabo en todos los estados costeros de la República Mexicana a excepción de Baja California. Los mayores volúmenes de pesca son obtenidos en el Pacífico mexicano, aunque la producción de cada estado registra variaciones considerables de un año a otro. La producción anual de Sinaloa, Nayarit, Colima, Guerrero, Oaxaca y Chiapas varía de las 40 a las 360 toneladas de peso vivo por estado y ha alcanzado en la costa occidental entre 500 a 900 toneladas anuales durante los últimos 10 años (SEMARNAP 2000). Los programas de administración pesquera deben considerar la presencia de unidades poblacionales discretas y de sus niveles de variabilidad para preservar el recurso y mantener su plasticidad adaptativa y potencial reproductivo, factores de la abundancia y de la producción. Las condiciones del litoral del Pacífico Mexicano permiten dividirlo en 3 grandes regiones: la zona norte, denominada en este trabajo Sinaloa, llega hasta

las costas de Baja California y de Sonora, donde los cuerpos de agua dulce, necesarios para la reproducción y crianza de los robalos, son escasos y representa una limitante importante para su distribución. En Sinaloa se encuentra un punto intermedio entre las zonas bioclimáticas continentales Neártica y Neotropical cuyas condiciones son muy diferentes incluso a nivel marino (Amezcua-Linares 1996). La segunda zona, denominada Nayarit en este trabajo, llega a tener diferencias de hasta 3 ºC sobre otras costas cercanas. Su sistema lagunar es complejo y sostiene gran variedad de especies de peces, siendo C. robalito una de las dominantes (Flores-Verdugo et al. 1990) . Por ello las muestras provenientes de este estado se consideraron como una unidad aparte, no obstante su cercanía geográfica a la zona de muestreo de Sinaloa. Al sur existen localidades de importancia pesquera por la homogeneidad de sus condiciones (temperaturas más elevadas, presencia de estuarios y desembocaduras de ríos) como son Lázaro Cárdenas, Zihuatanejo y Acapulco que, por ello, fueron agrupadas en la unidad designada Guerrero (Amezcua-Linares 1996). Este estudio tuvo como objetivo analizar la estructura y la variabilidad genéticas de algunas poblaciones de robalos del Pacífico mexicano, mediante la técnica de electroforesis de isoenzimas y la obtención de estimadores de su divergencia que muestran el grado de variabilidad y de diferenciación así como el flujo génico entre ellas. MATERIALES Y MÉTODOS En el cuadro I se registran las localidades de las colectas realizadas entre septiembre de 1995 y junio de 2000, las agrupaciones de muestras consideradas como una población de cada especie, las que también se pueden observar en la figura 1. Se obtuvieron los organismos de los pescadores locales o en los mercados. Una porción de tejido muscular fue extraída del tercio posterior del cuerpo y almacenada en nitrógeno líquido hasta su traslado al laboratorio en donde fue puesto en ultracongelación (a –70 ºC). Los procedimientos de obtención de los extractos proteicos y el tratamiento de las muestras fueron los señalados por Selander et al. (1971), excepto por las modificaciones de Díaz-Jaimes y Uribe-Alcocer (2003). La obtención de frecuencias alélicas y de las distancias genéticas, los estadísticos F de Weir y Cockerham (1984), la aplicación de las pruebas estadísticas de la prueba exacta de desviación del equilibrio de Hardy-Weinberg y la Prueba Exacta de homogeneidad de frecuencias alélicas según Raymond y Rousset (1995) se llevaron a cabo mediante el pro-

DIVERGENCIA POBLACIONAL EN TRES ESPECIES DE ROBALOS

37

fueron obtenidos según Slatkin (1993). Adicionalmente se elaboraron matrices de los logaritmos de las distancias geográficas y de los logaritmos de estimados de migración (Mθ), las cuales fueron correlacionadas mediante una prueba de Mantel (Hellberg 1994). RESULTADOS

Fig. 1. Ubicación de las localidades muestreadas (círculos pequeños) indicándose la población en la que fueron incluidas para el análisis

grama TFPGA (Miller 1998). Los estimadores de divergencia poblacional θ y GST y los estimadores de migración Mθ (número de migrantes por generación)

Las enzimas analizadas fueron: glucosa fosfato isomerasa (GPI, dos loci), peptidasas leucina-alanina (LA, dos loci), fenilalanina-prolina (PAP, un locus) y leucina-glicina-glicina (LGG, dos loci), fosfogluconato deshidrogenasa (6PGD, un locus), α-glicerofosfato deshidrogenasa (α-GPD, un locus), isocitrato deshidrogenasa (ICD, un locus), lactato deshidrogenasa (LDH, dos loci), malato deshidrogenasa (MDH, un locus), fosfoglucomutasa (PGM, un locus) y glutamato oxalacetato transaminasa (GOT, un locus). En C. viridis y C. medius se encontró polimorfismo en las enzimas GPI, LA, LGG, PAP, 6PGD y PGM, mientras que C. robalito en las enzimas GPI, LA, PAP y PGM. La separación de las

CUADRO I. LOCALIDADES DEL MUESTREO DE C. Viridis, C. Medius Y C. Robalito Y TAMAÑO DE MUESTRA DE CADA LOCALIDAD Y POBLACIÓN. Población

N pob.

Centropomus viridis Sinaloa

27

Nayarit

23

Guerrero

15

Centropomus medius Sinaloa

29

Nayarit

6

Guerrero

10

Centropomus robalito Sinaloa

29

Nayarit

30

Guerrero

23

Localidad

N

Fecha colecta

Mazatlán, Sinaloa Mazatlán, Sinaloa El Yugo, Mazatlán, Sinaloa Mazatlán, Sinaloa San Blas, Nayarit Laguna Agua Brava, Nayarit Laguna de 3 Palos, Guerrero Estero El Corralillo, Oaxaca

18 2 6 1 6 17 5 10

05/feb/98 05/may/99 06/may/99 11/sep/99 05/jul/99 10/sep/99 03/oct/98 03/jun/00

Mazatlán, Sinaloa Zona Mármol-Piaxtla, Sinaloa* Barra de Piaxtla, Sinaloa* San Blas, Nayarit Laguna Agua Brava, Nayarit* Acapulco, Guerrero Zihuatanejo, Guerrero Laguna de Chacahua, Oaxaca

9 19 1 3 3 6 2 2

10/sep/99 3,17/sep/95 19/mar/96 05/jul/99 19/ene/96 10/jul/99 09/jul/99 02/jun/00

Mazatlán, Sinaloa Mazatlán, Sinaloa Lag. Huizache-Caimanero, Sinaloa* Lag. Huizache-Caimanero, Sinaloa* Tuxpan, Nayarit El Chirimoyo, Nayarit San Blas, Nayarit Laguna de 3 Palos, Guerrero Acapulco, Guerrero

20 4 3 2 15 9 6 22 1

05/feb/98 05/may/99 27/jun/97 11,30/sep/97 06/may/99 07/may/99 05/jul/99 03/oct/98 10/jul/99

* Muestras donadas por el Laboratorio de Ictiología y Biodiversidad del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo (CIAD) de Mazatlán.

38

E. Sandoval-Castellanos et al.

CUADRO II. FRECUENCIAS ALÉLICAS DE LOS GENES POLIMÓRFICOS DE LAS ESPECIES ANALIZADAS Guerrero GPI-1*

108 107 105 100 93 90 86 n GPI-2* 107 105 100 n LA-1* 105 102 100 98 96 95 n LA-2* 105 103 100 98 95 93 n PAP* 108 105 100 95 93 n LGG-1* 105 100 95 n LGG-2* 100 98 95 n PGM* 104 100 95 n 6PGD* 108 105 102 100 98 n

C. viridis Nayarit

Sinaloa

C.medius Guerrero Nayarit Sinaloa

C. robalito Guerrero Nayarit Sinaloa

0.0217 1.0000

0.9348

0.9615

14

0.0435 23

0.2500 0.7500 14

0.5000 0.5000 23

0.0385 26 0.0577 0.4423 0.5000 26

0.0714 0.9286

0.9348

14

0.0652 23

1.0000

0.9500

1.0000

0.0500

0.9138 0.0862

0.4464 0.4643 0.0893

0.4667 0.5000 0.0333

0.0357 0.4643 0.5000

10 0.0500 0.8000 0.1500 10

5 0.1000 0.8000 0.1000 5

29 0.0333 0.9667 0.0000 30

28

30

28

1.0000

1.0000

1.0000

28

30 0.0167

28

0.8889 0.1111

1.0000

1.00000

1.0000

1.0000

0.9500 0.0167 0.0167

0.9483 0.0345 0.0172

27 0.0185

10

6

30

28

30

29

0.9348

0.9444

0.8500

1.0000

0.8500

0.0500 0.9500

0.0667 0.9167

14

0.0652 23

0.0370 27 0.1667

0.9821 0.1500 0.0179

1.0000

1.0000

0.8333

13

23

1.0000

1.0000

24 0.0769 0.9231

14 1.0000

14 1.0000

26 1.0000

9

23 0.0870 0.8913 0.0217 23 0.0833

27 0.1111 0.8704 0.0185 27 0.0370 0.0185

0.9167

0.9444

18

27

0.9167 0.0833 12 0.1429 0.7857 0.0714 14

0.1500

0.0167

10

6

30

28

30

30

0.2000 0.7000 0.1000

0.2000 0.8000

0.1538 0.8462

0.0179 0.6964

0.0172 0.6897

0.0333 0.5667

10

5

13

0.2857 28

0.2931 29

0.4000 30

1.0000

1.0000

1.0000

1.0000

1.0000

10 0.8500

5 1.0000

19 1.0000

21 1.0000

0.1500 10

13 0.9138 0.0862

0.9211 0.0789 19 1.0000

6

29

27

29

23

1.0000

1.0000 6

0.9630 0.0370 27

1.0000

10

0.8103 0.1897 29

29

0.9348 0.0652 23

1.0000

1.0000

1.0000

1.0000

1.0000

6

30

27

29

23

0.1000 0.8000 0.1000 10

Nomenclatura de acuerdo a Shaklee et al. (1989)

enzimas se logró con los sistemas de amortiguadores Tris-Glicina (GPI, LA y LGG) y Tris-Citrato II (PAP, 6PGD, α-GPD, ICD, LDH, MDH, PGM y GOT). Los resultados de la prueba de Raymond y Rousset (1995) permitieron considerar como homogéneas a las frecuencias alélicas entre las diversas localidades agrupadas en cada zona. El cuadro II muestra las

frecuencias alélicas de los genes polimórficos detectados en cada población de las tres especies, detallando las regiones de origen y el tamaño de muestra. Se detectaron 8 loci polimórficos (criterio del 95 %) en C. viridis y 6 en C. medius y C. robalito, con una heterocigosis total observada por especie de alrededor de 0.2 (Cuadro III).

39

DIVERGENCIA POBLACIONAL EN TRES ESPECIES DE ROBALOS

CUADRO III. POLIMORFISMO (P) Y DIVERSIDAD GENÉTICA (H) DETECTADOS EN LAS POBLACIONES ANALIZADAS C. viridis P* H**

Localidad Sinaloa Nayarit Guerrero Heterocigocidad total

C. medius P* H**

C. robalito P* H**

46.7 0.210 40.0 0.152 26.7 0.127

33.3 13.3 40.0

0.248 0.094 0.171

40.0 26.6 13.3

0.262 0.193 0.186

40.0 0.183

40.0

0.191

40.0

0.216

P*: polimorfismo tomado de 15 loci bajo el criterio de 95%.; H**: diversidad genética

La prueba exacta de Raymond y Rousset (1995) mostró diferenciación poblacional significativa en C. viridis y C. medius (P = 0.046 y 0.0001 respectivamente), mientras que en C. robalito no se encontró tal nivel de diferenciación (P = 0.106). En el cuadro IV se muestran los valores de los estimadores θ, ƒ, y F de Weir y Cockerham (1984). Se calculó también el número efectivo de migrantes por generación entre pares de poblaciones Mθ (Slatkin 1993) (Cuadro V) y se analizó la correlación entre matrices de sus logaritmos en función del logaritmo de la distancia geográfica, obteniéndose en el caso de C. viridis y C. medius una correlación significativa de 99 % (r2 = –0.998 y –0.994, respectivamente). Para C. robalito los valores de Mθ resultaron negativos, por lo que no se efectuó la correlación entre matrices. DISCUSIÓN El nivel de polimorfismo detectado (criterio de 95 %) en las tres especies fue de aproximadamente 40 %, valor superior al encontrado por Tringali y Bert (1996) en C. undecimalis. Este valor podría estar sobreestimado debido a que sólo se analizaron las enzimas que previamente se habían encontrado como polimórficas (Tringali y Bert 1996). Las heterocigosis totales de cada especie resultaron altas, alrededor de 0.2, comparadas con la de C.

undecimalis, 0.021 en promedio (Tringali y Bert 1996) y con otras especies marinas, anádromas y dulceacuícolas, cuyas cifras promedian 0.064, 0.057 y 0.062, respectivamente (Ward et al. 1994), aunque varias especies superan los niveles encontrados en los robalos, sobre todo las del medio dulceacuícola (Gyllensten 1985). También resultaron mayores al promedio de 0.055 de heterocigosis reportado por Smith y Fujio (1982) para 106 especies de teleósteos marinos y semicatádromos, cuyos valores más altos fueron para especies tropicales y subtropicales de amplia distribución, ambas características presentes en los robalos estudiados. La prueba exacta de Raymond y Rousset (1995) mostró que en las especies C. viridis y C. medius existe diferenciación poblacional significativa, pero no en C. robalito, probablemente porque su abundancia aumenta su diversidad, su movilidad y el número de migrantes por generación (Cuadro V). Asimismo, su tendencia a permanecer en alta mar, debido a su menor tolerancia a las bajas temperaturas que puede encontrar más fácilmente en aguas dulces (MuhliaMelo et al. 1995) puede favorecer junto con lo antes mencionado, un flujo génico mayor entre sus poblaciones. La diferenciación poblacional detectada en C. viridis y C. medius puede explicarse por la interacción de tres tipos de barreras al flujo génico. La primera son los factores biológicos y del ciclo de vida de los robalos ya que estos organismos muestran una

CUADRO IV. ESTIMADORES DE DIVERGENCIA POBLACIONAL (WEIR Y COCKERHAM (1984) F Promedio Desviación estandar

0.1578 0.2304

C. viridis θ 0.0132 0.0132

f 0.1471 0.2346

F 0.5881 0.1133

C. medius θ

f

F

0.0129 0.0343

0.5853 0.1248

0.0507 0.2254

θ: índice de divergencia entre poblaciones; f: índice de divergencia dentro de las poblaciones F: suma ponderada de ƒ y θ

C. robalito θ -0.0038 0.0047

f 0.0534 0.2221

40

E. Sandoval-Castellanos et al.

CUADRO V. VALORES DE DISTANCIA GENÉTICA DE NEI (1972) ENTRE POBLACIONES ARRIBA DE LA DIAGONAL. ESTIMADORES DE MIGRACIÓN INTERPOBLACIONAL Mθ (SLATKIN 1993) BAJO LA DIAGONAL C. viridis Guerrero Nayarit Guerrero Nayarit Sinaloa

0 3.635 3.188

0.0153 0 17.663

Sinaloa 0.0183 0.0072 0

C. medius Guerrero Nayarit 0 0.297 0.168

fuerte disposición a alimentarse y crecer en cuerpos de agua dulce costeros (Muhlia-Melo et al. 1995) y aunque el desove se lleva a cabo en el mar frente a la costa, poco tiempo después de que las larvas eclosionan ingresan a la laguna o estero donde crecen y se alimentan (Green 1993). La dispersión puede ocurrir cuando los adultos desovan junto con poblaciones adyacentes, o bien cuando retornan a cuerpos de agua dulce distintos, lo cual aparentemente no es muy común, por lo que el intercambio de migrantes (y por lo tanto el flujo génico) entre lagunas costeras o estuarios es reducido. Por ello el modelo de islas parece ser el que mejor se ajusta a la dinámica genético poblacional de los robalos. El segundo tipo de barreras son las variables ambientales o físicas, particularmente la temperatura y la salinidad, cuya interacción puede limitar la distribución de estos organismos. Así las costas de Jalisco resultan poco favorables para los robalos debido probablemente a la escasez de cuerpos de agua dulce donde encuentren condiciones idóneas para su reproducción. Esto dificulta la difusión de las variantes alélicas entre las localidades del sur de Jalisco (Guerrero, Oaxaca) hacia las del norte (Nayarit, Sinaloa) y viceversa, lo que se refleja en las distancias genéticas entre las poblaciones del norte y del sur. El tercer tipo, la distancia geográfica, implica la presencia de una continuidad reproductiva a lo largo de toda la costa, condición no presente en los robalos por su fuerte vinculación a los cuerpos de agua dulce. No obstante en las poblaciones de C. viridis y C. medius se encontró una alta correlación entre las matrices de logaritmos de distancias geográficas y las estimaciones de migración (Mθ) (r = –0.994 y –0.998, respectivamente). Por ello se considera que, aunque el modelo de islas sea el más adecuado para describir la dinámica de las poblaciones de robalos, existe un componente de aislamiento por distancia ya que las poblaciones más alejadas entre sí tienen un flujo génico todavía menor que con las contiguas Se puede concluir que las especies de robalos de más talla (C. medius y C. viridis) son las que tienen mayor diferenciación interpoblacional, como lo reflejan sus distancias genéticas y los estimadores de migración, mientras que C. robalito muestra mayor ho-

0.0112 0 1.310

Sinaloa

Guerrero

0.0261 0.0150 0

0 -22.99 33.71

C. robalito Nayarit

Sinaloa

0.0015 0 114.02

0.0061 0.0047 0

mogeneidad poblacional y presenta una migración más elevada debido probablemente a su tendencia a permanecer más tiempo en alta mar. La diferenciación observada en C. viridis y C. medius se puede atribuir a la historia de vida de estos organismos y su vínculo a las aguas dulces con condiciones más favorables de temperatura y salinidad, a la limitada distribución de estos cuerpos en algunas zonas costeras y a la distancia geográfica entre unidades poblacionales discretas (islas) que actúan como factor limitante del flujo génico. AGRADECIMIENTOS Se agradece a Yolanda Hornelas Orozco y a Mónica Domínguez la ayuda prestada. REFERENCIAS Amezcua-Linares F. (1996). Peces demersales de la plataforma continental del Pacífico central mexicano. ICMyL, UNAM, México, D.F., 184 p. Chávez H. (1963). Contribución al conocimiento de la biología de los robalos chucumite y constantino (Centropomus spp.) del estado de Veracruz (Pisces: Centropomidae). Ciencia Mex. 22, 141-161. Chung K.S. (1981). Critical thermal maxima of some tropical fishes of the Northeastern Venezuela. En: Memorias VII Simposio Latinoamericano sobre Oceanografía Biológica. (S. Gómez-Aguirre, Ed.) México, D.F. pp. 573-589. Díaz-Jaimes P. y Uribe-Alcocer M. (2003). Allozyme and RAPD’s variation in the eastern Pacific yellowfin tuna, Thunnus albacares. Fish. Bull. 101, 769-777. FAO (1995). Species identification sheets for fishery purposes. Pacific Center Oriental. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación. Roma, Vol II. 1995. Flores-Verdugo F., Gonzáles-Farías O., Ramírez-Flores F., Amezcua-Linares A., Yánez-Arancibia M., Alvarez-Rubio M. y Day Jr. J.W. (1990) Mangrove ecology, aquatic primary productivity and fish community dinamics in the Tecapán-Agua Brava lagoon estuarine system (Mexican Pacific). Estuaries 13, 219-230.

DIVERGENCIA POBLACIONAL EN TRES ESPECIES DE ROBALOS

Green Y. A. (1993). Ictioplancton del canal Agua Dulce, estero Huizache-Caimanero, Sin. Tesis de Maestría en Ciencias. Centro Interdisciplinario en Ciencias del Mar/ Instituto Politécnico Nacional. 68 pp. Gyllensten U. (1985). The genetic structure of fish: differences in the intraspecific distribution of biochemical genetic variation between marine, anadromous, and freshwater species. J. Fish Biol. 26, 691-699. Hellberg M.E. (1994). Relationships betweeen inferred levels of gene flow and geographic distance in a phylopatric coral, Ballanophyllia elegans. Evolution 48, 1829-1854. Howells R.G., Sonski A.J., Shafland P.L. y Hilton B.D. (1990). Lower temperature tolerance of snook, Centropomus undecimalis. Northeast Gulf Sci. 11, 155-158. Landau M. y Tucker H. W. Jr. (1984) Acute toxicity of EDB and aldicarb to young of two estuarine fish species. Bull. Environ. Contam. and Toxicol. 33a, 127-132. Miller M.P. (1998). Tools for population genetic analyses (TFPGA) 1.3: a windows program for the analysis of allozyme and molecular population genetic data. Computer software distributed by author. Mol J. H., Ramlal J. S., Lietar C., Verloo M. (2001). Mercury contamination in freshwater, estuarine, and marine fishes in relation to small-scale gold mining in Suriname, South America. Environ. Res. 86, 183-197. Muhlia-Melo A., Arvizu-Martínez J., Rodríguez-Romero J., Guerrero-Tortolero D., Gutiérrez-Sánchez F.J. y MuhliaAlmazán A. (1995). Sinopsis de información biológica, pesquera y acuacultural acerca de los robalos del género Centropomus en México. Programa de Evaluación de Recursos Naturales del Centro de Investigaciones Biológicas del Noreste, S. C. La Paz, B.C.S. Volumen Especial, 52 p. Nei M. (1972). Genetic distance between populations. Am. Nat. 106, 283-292. Raymond M.L. y Rousset F. (1995). An exact test for population differentiation. Evolution 49, 1280-1283. Rivas R.L. (1986). Systematic review of the perciform fishes of the genus Centropomus. Copeia 1986, 579-611. Selander R.K., Smith M.H., Yang S.Y., Johnson W.E. y

41

Gentry J.B. (1971). IV. Biochemical polymorphism and systemics in the genus Peromyscus. I. Variation in the old-field mouse. Studies in Genetics VI. Univ. Texas Publ. 7103, 49-90. SEMARNAP (2000). Anuario estadístico de pesca. Estadísticas por: especies, volumen en peso vivo, destino, origen (por estados), valor comercial y litoral: de los años: 1979-1999, Subsecretaría de pesca. En: http:// www.semarnap.gob.mx/sspesca/anua. Septiembre 2000. Shaklee J.B., Allendorf F.W., Morizot D.C. y Whitt G.S. (1989). Genetic nomenclature for protein coding loci in fish: proposed guidelines. Trans. Am. Fish. Soc. 118, 218-227. Slatkin M. (1993). Isolation by distance in equilibrium and non-equilibrium populations. Evolution 47, 264-279. Smith P.J. y Fujio Y. (1982). Genetic variation in marine teleosts: high variability in habitat specialists and low variability in habitat generalists. Mar. Biol. 69, 7-20. Thompson C. Q. y Tucker J. W. (1989). Toxicity of the organophosphate insecticide fenthion, alone and with thermal fog carriers, to an estuarine copepod and young fish. Bull. Environ. Contam. Toxicol. BECTA6 43, 789796. Tringali M.D. y Bert M.T. (1996). The genetic stock structure of common snook (Centropomus undecimalis). Can. J. Fish. Aquat. Sci. 53, 974-984. Tringali M.D., Bert M.T., Seyoum S., Bermingham E. y Bartolacci D. (1999). Molecular phylogenetics and ecological diversification of the transisthmian fish genus Centropomus (Perciformes: Centropomidae). Mol. Phylogenet. Evol. 13, 193-207. Urdaneta H. E. (1982) Lymphocystis in robalo, Centropomus undecimalis (Bloch), in Lake Maracaibo, Venezuela. J. Fish. Dis. 5, 347-348. Ward R.D., Woodwark M. y Skibinski D.O.F. (1994). A comparison of genetic diversity levels in marine freshwater, and anadromous fishes. J. Fish Biol. 44, 213232. Weir B.S. y Cockerham C.C. (1984). Estimating F-statistics for the analysis of population structure. Evolution 38, 1358-1370.