ASOCIACIÓN ENTRE MANATÍES (Trichechus manatus manatus) EN LA POBLACIÓN AISLADA DE LA LAGUNA DE LAS ILUSIONES, TABASCO, MÉXICO
Descripción
UNIVERSIDAD JUÁREZ AUTÓNOMA DE TABASCO DIVISIÓN ACADÉMICA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
"ASOCIACIÓN ENTRE MANATÍES (Trichechus manatus manatus) EN LA POBLACIÓN AISLADA DE LA LAGUNA DE LAS ILUSIONES, TABASCO, MÉXICO”
T E S I S Que para obtener el grado de:
LICENCIADO EN BIOLOGÍA
Presenta:
CARLOS CLEMENTE ACOSTA TAFOYA
DIRECTOR DE TESIS: DR. LEÓN DAVID OLIVERA GÓMEZ
Villahermosa, Tabasco. Febrero de 2014.
Agradecimientos.
A mi familia, por la confianza que pese a todo lograron mantener en mí, por apoyarme en todo momento, aun en los tiempos difíciles. Pague un precio muy alto por conseguir mi sueño; irme de casa cuando después de tanto tiempo no estábamos todos, perderme de verla crecer a Sofía, no estar ahí cuando una de ustedes lo necesitaba y un sin fin de momentos que sé nunca podré recuperar; pero créanme cuando les digo que todo valió la pena. Por todas mis mujeres que son parte de mi vida, a ti Ma. Guadalupe Tafoya Flores, a ti Anabel Acosta Tafoya, a ti Sandra Miriam Acosta Tafoya y claro que a ti Ana Sofía Gill Acosta por sacarme sonrisas aunque no quiera, solo me queda decirles “GRACIAS”. Al Dr. León David Olivera Gómez y al M. en C. Darwin Jiménez Domínguez, que más que verlos como maestros, se convirtieron en unos muy buenos amigos, despistados pero siempre estuvieron ahí para apoyarme. Quiero darles las gracias por invitarme la primera vez a las capturas de manatí, sin saber que vendría a cambiar mi vida a partir de ese momento. Gracias por todo su apoyo, paciencia y por todo lo que me han enseñado en este tiempo. A Gissel Puc, Jose luis García, Juan Enrique Mendoza, Arianna Aragón, a todos los que colaboraron en el proyecto Manatí UJAT, y a los que de una forma u otra ayudaron en la realización de este trabajo. A todos mis sinodales Dr. Stefan L. Arriaga Weiss, Dra. Claudia E. Zenteno Ruiz, Dr. Mircea G. Hidalgo Mihart, M. en C. Darwin Jiménez Domínguez y M. en C. Marco A. López Luna por todos sus comentarios hechos para mejorar este trabajo. Este estudio se realizó como parte del proyecto Interno de la DACBiol UJAT: “Asociaciones entre manatíes (T. manatus) en una laguna urbana aislada y su efecto en la prevalencia y tasa de infección de dos patógenos con potencial zoonótico”. Agradezco a la Secretaría de Recursos Naturales y Protección Ambiental de Tabasco por el apoyo logístico a este proyecto y al Programa PIFI Institucional de la DACBiol, UJAT por los equipos de telemetría usados en el proyecto. A María Eugenia Vega Cendeja y Nereyda Pablo Rodríguez del CINVESTAVMérida, por el financiamiento parcial en las capturas de investigación.
ÍNDICE 1.
INTRODUCCIÓN. ................................................................................................................. - 1 -
2.
JUSTIFICACIÓN................................................................................................................... - 3 -
3.
ANTECEDENTES. ............................................................................................................... - 3 3.1
VIDA EN GRUPO. ........................................................................................................ - 3 -
3.2
AGRUPACIONES TERRESTRES............................................................................. - 4 -
3.3
AGRUPACIONES ACUÁTICAS................................................................................. - 5 -
3.4
ESTUDIOS EN MANATÍES. ....................................................................................... - 7 -
3.5
ÍNDICES DE ASOCIACIÓN. ....................................................................................... - 9 -
4.
HIPÓTESIS. ........................................................................................................................ - 11 -
5.
OBJETIVOS. ....................................................................................................................... - 11 -
6.
ÁREA DE ESTUDIO. ......................................................................................................... - 12 -
7.
MÉTODO. ............................................................................................................................ - 14 -
8.
9.
7.1
MARCAJE Y CAPTURA. ........................................................................................... - 14 -
7.2
TOMA DE DATOS. ..................................................................................................... - 16 -
7.3
ANÁLISIS DE DATOS. .............................................................................................. - 17 -
RESULTADOS.................................................................................................................... - 19 8.1
ASOCIACIONES ENTRE PARES DE INDIVIDUOS. ........................................... - 20 -
8.2
ASOCIACIÓN GENERAL CON OTROS INDIVIDUOS. ....................................... - 22 -
DISCUSIÓN. ....................................................................................................................... - 23 -
10. CONCLUSIÓN. ................................................................................................................... - 27 11. BIBLIOGRAFÍA. .................................................................................................................. - 28 -
ÍNDICE DE TABLAS Tabla 1. Descripción de los manatíes capturados. ........................................... - 15 Tabla 2. Fórmulas de los índices utilizados. ..................................................... - 18 Tabla 3. Variables utilizadas en las fórmulas de los índices. ............................ - 19 Tabla 4. Descripción de los registros y tiempos de seguimiento para cada manatí radio marcado en la Laguna de la Ilusiones. .................................................. - 19 Tabla 5. Matriz de asociación con los índices de Cole, obtenido entre pares de manatíes radiomarcados, en el estudio realizado en Laguna de las Ilusiones en 2012. .............................................................................................................. - 20 Tabla 6. Matriz de asociación de los índices de Jaccard, obtenido entre pares de manatíes radiomarcados, en el estudio realizado en Laguna de las Ilusiones en 2012. .............................................................................................................. - 21 Tabla 7. Matriz de asociación de los índices de Sörensen, obtenido entre pares de manatíes radiomarcados, en el estudio realizado en Laguna de las Ilusiones en 2012. ......................................................................................................... - 21 Tabla 8. Porcentajes de registros solitarios y Prueba Binomial. ....................... - 22 -
ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Laguna de las Ilusiones, Villahermosa, Tabasco…………….….……- 13 Figura 2 Captura y marcaje de los manatíes en la Laguna de las Ilusiones, Tabasco, México…………………………………………………………….....…….- 16 Figura 3. Localización de los individuos con antena tipo Yagi de tres elementos..…………………………………………………………………….…...…- 17 Figura 4. Ubicación visual del transmisor…………………………………….…...- 17 Figura 5. Registros de encuentros entre manatíes asociados a zonas de alimentación………………………………………………………………………...…- 26 -
1. INTRODUCCIÓN. La preocupación por la conservación de la biodiversidad en México se ha incrementado considerablemente a través de proyectos individualizados para un conjunto de plantas y animales, seleccionados por ostentar alguna categoría de riesgo reconocida internacionalmente, por la factibilidad de recuperar y manejar estas especies, por producir un efecto de protección indirecta que permita conservar a otras especies y a sus hábitats, por ser especies carismáticas y poseer un alto grado de interés cultural ó económico y cuyas poblaciones silvestres han disminuido considerablemente (SEMARNAT, 2001). El manatí del Caribe (Trichechus manatus), mamífero acuático herbívoro del orden Sirenia, es considerado desde 1975, como una especie en peligro de extinción por la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES, 2012) y desde el año 1982, como especie vulnerable por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). La UICN enlistó a la subespecie Antillana (Trichechus manatus manatus) como en Peligro de Extinción (Self-Sullivan y Mignucci-Giannoni, 2008). Además en el país se encuentra enlistada en la categoría de peligro de extinción (P) por la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010. El manatí, es un animal que ha sido poco estudiado debido a que en condiciones naturales, son muy difíciles de observar y a que existen muy pocos ejemplares en cautiverio (Marsh et al., 2012). Las investigaciones en México se han dirigido especialmente a conocer su distribución espacial y a estimar su abundancia (SEMARNAT, 2001). Hay muy pocos trabajos sobre la conducta de los manatíes, en especial sobre la conducta social o de agrupación (Connor, 2002; Marsh et al., 2012). El manatí ha sido descrito como un mamífero esencialmente solitario o semisocial (Hartman, 1979; Reynolds, 1981) sin una estructura social cohesiva, la asociación más estable y duradera es la de madre-cría (Marsh et al., 2012), sin embargo bajo
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ciertas circunstancias pueden formar pequeños grupos que no son estables en el tiempo, por ejemplo en sitios donde los recursos son abundantes o en áreas de agregación invernal, en el caso de Florida (Marsh et al., 2012). Sin embargo, en reconocimientos aéreos, las agrupaciones de dos o más individuos no son raras (Morales et al., 2000; Olivera-Gómez y Mellink, 2002; Marsh et al., 2012). En Tabasco, por observaciones desde lancha se observan frecuentemente grupos de dos o tres individuos (Olivera-Gómez, 2007; Pablo-Rodríguez y Olivera-Gómez, 2012). Ramírez-Jiménez (2008) encontró heterogeneidad en los índices de asociación de algunos animales radiomarcados en una laguna aislada, un individuo mostró poco grado de afinidad durante su estudio mientras que otros tres se asociaron frecuentemente con otros individuos. En ese trabajo, aunque preliminar, se observó que las agrupaciones no fueron aleatorias aunque por el tamaño de la laguna había alta probabilidad de encuentros fortuitos entre individuos, para la alta asociación entre dos hembras en ese estudio la explicación podría estar en la afinidad familiar de los individuos. En los últimos años se han venido desarrollando esfuerzos por caracterizar sitios y conocer las poblaciones en el sur del Golfo de México. Una preocupación latente para la conservación en esta región son las poblaciones que han quedado aisladas por causa antrópicas o naturales. Una de estas poblaciones, con cerca de tres decenas de individuos (Pérez-Garduza, 2013), se localiza en la Laguna de las Ilusiones, en plena zona urbana de la ciudad de Villahermosa, capital del estado de Tabasco (Olivera-Gómez et al., 2009; Pablo-Rodríguez y Olivera-Gómez, 2012). La población aislada de manatíes en Laguna de las Ilusiones, brinda un potencial importante para el estudio de la formación de grupos en el manatí, aspecto poco estudiado hasta la fecha. Por eso en este trabajo se pretende cuantificar las asociaciones espaciales entre individuos marcados con un sistema de telemetría con radios tipo VHF, describiendo la cohesión y estabilidad de esos grupos durante una temporada de muestreo
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2. JUSTIFICACIÓN. La mayoría de los trabajos realizados sobre manatíes tratan sobre distribución y abundancia, de manera que la ecología social de estos animales ha sido poco atendida, describiéndolo como un animal solitario, estableciendo vínculos cortos, sobre todo en la temporada de alta disponibilidad de alimento y en las parejas madre-cría. El trabajar con una población aislada como la de la Laguna de las Ilusiones, nos permite tener mayor oportunidad de conocer e identificar pautas conductuales, que nos permitan reconocer si existe una asociación más firme y duradera entre estos animales. Este estudio en conjunto con trabajos anteriores que reportan la formación de grupos más duraderos, podrían redefinir aspectos sobre la conducta de los manatíes y hacer un manejo adecuado de sus poblaciones. Igualmente, en una población la tasa de contacto entre individuos juega un papel importante en la transmisión de patógenos y parásitos (Arrivillaga y Caraballo, 2009), así como en el aprendizaje de estrategias entre los individuos.
3. ANTECEDENTES. 3.1
VIDA EN GRUPO.
Existen varias razones por la cual la vida en grupo puede llegar a ser más eficaz. El mecanismo de defensa contra los depredadores está relacionada con la mejora en la tasa de vigilancia del grupo con respecto al individuo solo, a la vez que el animal dispone de más tiempo útil para alimentarse (Lima y Dill, 1990; Pulliam y Carasco 1984). Los beneficios de la alimentación cooperativa también pueden favorecer la formación de grupos (Connor, 2002). Los riesgos de depredación es probablemente la razón más común por la que los animales forman grupos (Connor, 2002). La ventaja de vivir en grupo es el llamado efecto de “disolución”, que reduce la probabilidad de que si el depredador logra capturar a alguien, él sea la víctima (Hamilton, 1971; Krebs y Davies, 1987).
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Un factor que reduce la tasa de depredación de los animales que viven en grupo es el llamado “efecto confusión” (Krebs y Davies, 1987; Pulliam y Caraco, 1984), y el éxito reproductor de los animales coloniales es así mucho más elevado que el de los solitarios (Wicklund y Andersson, 1980). También los animales que viven en grupo pueden defenderse conjuntamente contra los depredadores (Connor, 2002) Esta estrategia no la comparte los manatíes, que son descritos como animales “medianamente sociales", esencialmente solitarios y que pasan la mayor parte del tiempo solos (Hartman, 1979); sin embargo se les logra ver en grandes agrupaciones en sitios donde se concentra el alimento a lo largo de su distribución y durante el invierno en afloramientos de aguas cálidas (Husar, 1978), para el caso particular de los manatíes de Florida, donde la temperatura del agua baja considerablemente en esa época del año; también es común ver estos grupos durante la actividad de apareamiento debido a que los manatíes adoptan un sistema reproductivo promiscuo, en el cual los machos siguen a la hembra que sólo es receptiva en el periodo de estro y puede aparearse en corto tiempo con 5 a 17 machos para asegurar la reproducción (SEMARNAT, 2001). Los manatíes tienen pocos depredadores naturales, principalmente el tiburón, el cocodrilo y el hombre (Hartman, 1979), compensado así el hecho de ser un animal solitario
y
verse
más
expuesto
y
aparentemente
vulnerable
ante
sus
depredadores; siendo el hombre el más importante, ya que es el que ha eliminado al mayor número de ejemplares para su aprovechamiento. 3.2
AGRUPACIONES TERRESTRES.
Las agrupaciones en los herbívoros están dictadas por la búsqueda de alimento y como estrategia de defensa contra depredadores, como se explicó anteriormente. Las interacciones sociales en elefantes implican la comunicación acústica y una gran cantidad del contacto físico. Las hembras de elefantes africanos viven en grupos familiares que incluyen a varones jóvenes y son guiados por una matriarca (Anderson, 2002).
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Los suricatos (Suricata suricatta) viven en grupos de 2 a 30 donde todos los miembros adultos del grupo contribuyen a la protección y la alimentación; la tasa de crecimiento y la supervivencia de crías de suricatos aumentan en relación con el número de animales del grupo (Clutton-Brock et al., 2001). En algunos carnívoros, la vida en grupo se ha desarrollado principalmente como una adaptación para la adquisición de alimento vivo, especialmente presas que son más grandes o más rápidas; de la misma manera la defensa de los alimentos también puede requerir un esfuerzo de grupo (Bekoff y Wells, 1986); aumentando de esta manera la probabilidad de una caza exitosa de forma grupal que realizándolo de forma individual. Otras especies de amplio alcance, son difíciles de observar directamente durante largos períodos de tiempo o durante toda su área de distribución. En estos casos, el seguimiento de radio se puede utilizar para complementar las observaciones directas (Bekoff y Wells, 1986). 3.3
AGRUPACIONES ACUÁTICAS.
La evolución del comportamiento social en los mamíferos marinos ha sido formada, fundamentalmente, por tres principales características ecológicas: donde dan a luz, donde se alimentan y lo que comen (Connor, 2002). Al igual que en los animales terrestres, los acuáticos basan su estrategia de agrupación para la adquisición de alimento y como estrategia reproductiva. En pinnípedos (en todos los otáridos y muchos fócidos), un macho puede ser capaz de controlar el acceso a un grupo de hembras (harén poliginia) o defender un sitio de apareamiento frente a otro macho (Anderson, 2002). Las relaciones sociales más complejas descritas hasta ahora en los cetáceos se encuentran en los delfines nariz de botella (Tursiops aduncus) que viven en Shark Bay, Australia (Connor, 2007).
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A partir de la información publicada sobre esta especie de delfín, se conoce que forma agrupaciones con fuertes vínculos de duración variable. Estos vínculos son especialmente fuertes entre las hembras con sus crías, los cuales duran por lo menos 4 años, edad a la que generalmente son destetados por completo (Smolker et al., 1992; Richards, 1996). Un comportamiento que es más fácil de cuantificar y potencialmente interesante desde la perspectiva de la "cognición social" es la sincronía. Comúnmente dos o tres veces, los delfines saldrán a la superficie de lado a lado de forma sincrónica (Connor et al., 2006). La sincronía de las madres y las crías en la superficie se ha informado en los mamíferos marinos tan diversos como los delfines mulares y manatíes, y puede ser importante para la protección infantil (Hartman, 1979). Por otro lado, los cachalotes presentan una sociedad muy compleja, con diferentes niveles de organización. Las hembras y los jóvenes viven en unidades sociales estables, integrada de 10 a 12 individuos que mantienen una relación entre años y décadas. Dentro de estas unidades existen evidencias de cooperación entre individuos, asistencia a crías y defensa contra depredadores sobre todo por las orcas y los tiburones (Álvarez-Torres, 2006; Best et al., 1984; Arnbon et al., 1987; Brennan y Rodríguez, 1994). El éxito de los cetáceos en la caza, sobre todo de los odontocetos (cetáceos dentados) como delfines, Orcas, Belugas entre otros, es la comunicación y la coordinación que se da entre los miembros de sus grupos, a la hora de realizar un ataque a sus presas. Delfines manchados del Atlántico (Stenella frontalis) en el Golfo de México y las orcas en Noruega utilizan explosiones de burbujas mientras se alimentan cooperativamente de cardúmenes (Similä y Ugarte, 1993; Fertl y Würsig, 1995; Similä, 1997).
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3.4
ESTUDIOS EN MANATÍES.
Los manatíes son animales inofensivos, tímidos y moderadamente sociales. Los grupos más comunes son de dos a cuatro animales, carecen de organización social permanente, con excepción de la que se establece entre la madre y la cría durante el periodo de la lactancia. Forman agrupaciones grandes durante la actividad de apareamiento, en los sitios en donde se concentra el alimento y a las poblaciones de Florida se les suele ver congregados en aguas que son cálidas (Husar, 1978; SEMARNAT, 2001; Castelblanco-Martínez, 2010). De acuerdo a Hartman (1979), los manatíes son animales “medianamente sociales", esencialmente solitarios y que pasan la mayor parte del tiempo solos, y que las asociaciones entre individuos suelen ser esporádicas y con periodos cortos de tiempo. Del mismo modo señala que la mayoría de los encuentros que duran varios minutos se dan entre animales emparentados, ya que los manatíes permanecen con cierto grado de asociación con la madre, aún después que esta tiene otra cría. Reynolds (1981), por otra parte, en Blue Lagoon, Florida EUA, con una población semiaislada, encontró que los animales tendían a estar en asociación. Así como que la vocalización juega un papel importante en mantener el contacto entre la madre y su cría. King y Heine (2004), indica dos sitios ubicados en Crystal River y Homosassa en el condado de Citrus a lo largo de la costa oeste de Florida central, donde los manatíes se congregan en gran número en el invierno debido a la presencia de aguas termales. Carr (1993), encontró 26 manatíes durante dos censos aéreos, en el sector sur de Bismuna, Bismuna Tara y otras lagunas menores en Nicaragua. Durante estos conteos, se vieron dos grupos de siete individuos cada uno. Varios autores (Jiménez 2000; Paludo y Langguth, 2002; Quintana-Rizzo, 2005a, b), han reportado grupos de 13 hasta 20 manatíes alimentándose en sitios donde
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la disposición de alimento es basta, hacia los países de Brasil, Guatemala y Nicaragua, que cuentan con abundantes bancos de pastos sumergidos y arrecifes densamente colonizados por algas. Colmenero y Hoz (1986), mencionan factores que hacen difícil estudiar a los manatíes en condiciones naturales, como: su escasez o rareza; el ambiente turbio donde habitan; la agudeza auditiva que presentan y la susceptibilidad a la presencia del hombre; el ser solitarios preferentemente o formar agrupaciones sólo en ocasiones y el tener un amplio ámbito hogareño. Hénaut et al. (2010), en un estudio hecho con cuatro manatíes en cautiverio en el parque acuático Dolphin Discovery, en Quintana Roo, observó que las actividades realizadas durante el día estaban conectadas directamente con la alimentación y el descanso, mientras que por la noche se dividieron en la interacción social, la exploración del ambiente y las actividades de descanso; mostrando un alto grado de aceptabilidad de la cría por parte de los otros manatíes. Morales et al. (2000), en reconocimientos aéreos llevados a cabo en enero y mayo de 1994 y enero de 1995 en las áreas costeras de Belice y la Bahía de Chetumal, México, registraron grupos de manatíes, siendo de 9 a 11 individuos los grupos más numerosos. En 17 censos aéreos en la Bahía de Chetumal, realizados entre noviembre de 1998 y abril de 2000, Olivera-Gómez y Mellink (2002), lograron registrar grupos de hasta 12 manatíes y grupos de menos de tres individuos fueron el 92.1% de los avistamientos registrados. Olivera-Gómez y Mellink, (2005), en su estudio hecho en el norte de la Bahía de Chetumal, reportan la distancia a las fuentes de agua dulce, la cubierta vegetal, la profundidad y la pendiente como factor importante en las agregaciones de manatíes observadas en esta zona.
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En 2006 en Laguna de las Ilusiones, se comenzó con el radiomarcaje de algunos individuos acompañado de técnicas acústicas para la localización de manatíes sumergidos en aguas turbias (Ramírez-Jiménez, 2008; González-Socoloske et al., 2009; Jorge-Vargas, 2009). De acuerdo a las entrevistas realizadas por PabloRodríguez (2012), los pobladores de la zona durante el periodo de Abril a Julio, observan más a los animales y los ven en grupos. Ramírez-Jiménez (2008) observó en su estudio que cerca de la mitad del tiempo total de observación los animales se encontraban en compañía, reportando que las actividades que se realizan con mayor frecuencia en asociación, son la alimentación y el desplazamiento. Para el caso de dos hembras (una de ellas que se observó muchas veces con una cría) se registró una asociación espacial durante el desplazamiento y la alimentación. Las observaciones hacen pensar que estas hembras están emparentadas. 3.5
ÍNDICES DE ASOCIACIÓN.
Un índice es una proporción numérica entre dos conjuntos de objetos, los cuales expresan valores sencillos observados (Krebs, 1985). Dentro de las medidas de similitud ecológica, existen aquellas que tratan de medir el grado de coexistencia entre dos especies sobre diferentes localidades, es decir, la frecuencia con que se encuentran dos especies en las mismas localidades (Janson y Vegelius, 1981). Los índices de similitud han sido muy utilizados, especialmente para comparar espacial
y temporalmente comunidades con
atributos similares. (Rocha–Ramírez et al., 2011). El grado de recambio de especies (diversidad beta), ha sido evaluado principalmente teniendo en cuenta proporciones o diferencias. Las proporciones pueden evaluarse con ayuda de índices o coeficientes que nos indican qué tan similares o diferentes son dos comunidades o muestras. Estas similitudes o diferencias pueden ser tanto de índole cualitativa (utilizando datos de presencia- ausencia) como de carácter cuantitativo (utilizando datos de abundancia proporcional de cada especie o grupo
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de estudio) (Moreno, 2001; Villarreal et al., 2006). Legendre y Legendre (1983) afirman que de forma simple, la similitud de dos muestras está basada en la presencia o ausencia de ciertas características en ellos. Los datos básicos para el empleo de los coeficientes binarios se generan a partir de las tablas de contingencia de 2 x 2. Donde a= número de especies comunes en la muestra de A y en la muestra B; b= número de especies en la muestra B pero ausente en la muestra A; c= número de especies en la muestra A pero ausente en la muestra B; c= número de especies ausentes en ambas muestras (Rocha– Ramírez et al., 2011). Los estudios de asociación tienen un gran valor potencial para la detección de fenómenos ecológicos como la similitud de los requerimientos de hábitat y las interacciones entre especies. La relevancia que adquiere un coeficiente satisfactorio de la asociación es, sin duda, que el coeficiente tiene un significado uniforme y comprensible que se recupere información definitiva para el investigador y permitir comparaciones significativas entre diferentes series de datos (Cole, 1949). El índice de Cole (1949), contempla la doble presencia, las ausencias en ambos casos y es el único de los tres índices utilizados en este trabajo que toma en cuenta la doble ausencia. El índice mejor conocido es el de Jaccard, el cual considera la proporción entre localidades donde ambas especies se encontraron y el número total de localidades, donde al final una de ellas se encontró (Janson y Vegelius, 1981). El índice de Sörensen es una variante del índice de Jaccard, el cual proporciona doble valor a los términos de doble presencia.
Sörensen considera que la
presencia de una especie provee mayor información que su ausencia; la ausencia puede deberse a diferentes factores y no necesariamente refleja diferencias en el ambiente (Legendre y Legendre, 1983)
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4. HIPÓTESIS. Al ser una población aislada y por la extensión de la Laguna de las Ilusiones, es inevitable que un individuo tenga contacto con otros miembros de la población, se espera entonces que el nivel de asociación entre los manatíes sea alto. Por otra parte, observaciones oportunistas y con base en lo registrado por RamírezJiménez (2008) con algunos individuos, al parecer la asociación no es al azar, sino que los animales tienden a formar grupos discretos (grupos de animales, que permanecen juntos en el tiempo y se han registrado juntos en más de una ocasión).
5. OBJETIVOS. Objetivo general. •
Determinar el grado de asociación que presentan los individuos de la
población aislada de manatíes (T. manatus manatus) en la laguna de Las Ilusiones y si la asociación es al azar.
Objetivos particulares. •
Calcular el índice de asociación entre cada par de los animales marcados,
para determinar si los animales tienden a formar grupos estables. •
Determinar si la asociación se presenta al azar.
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6. ÁREA DE ESTUDIO. La Laguna de Las Ilusiones, fue decretada como Área Natural Protegida (ANP) el 8 de Febrero de 1995 con categoría de manejo de Reserva Ecológica Estatal por el Diario Oficial del Estado de Tabasco (Periódico Oficial del Estado de Tabasco, 1995). Muchas de las lagunas, incluyendo la de las Ilusiones, presentan diversos problemas como: contaminación por descargar agua de uso doméstico y desechos sólidos, el relleno de los márgenes y cuerpos de agua de las lagunas, la caza y pesca furtiva y la proliferación de la maleza acuática (SERNAPAM, 2007). La Laguna de las Ilusiones (Fig. 1) cuenta con una superficie de 259.27 hectáreas, que incluyen su zona federal, sus coordenadas geográficas son: 17° 59' 22” y 18° 01'22” de latitud Norte y los 92° 55' 20”, 92° 56' 40” longitud Oeste; presenta una profundidad promedio de 2 metros y en alguna de sus partes podemos tener hasta los 4 metros; su fisiografía está representada por valle y lomerío, la geología de la zona es tipo cenozoica sedimentario; su clima es cálido húmedo con abundantes lluvias en verano (Am (f)), la precipitación media anual es de 1500-2000 mm. y la temperatura media anual es de 24 a 28°C (INEGI, 2001). Algunos de los servicios ambientales de los que nos beneficiamos al seguir manteniendo este cuerpo de agua, es la regulación del microclima y que funge como receptor de aguas pluviales y fluviales; sin olvidar que la superficie comprendida en la reserva, está destinada a la protección, conservación y restauración del cuerpo lagunar, con la finalidad de brindar espacios para la recreación, educación, aprovechamiento e investigación científica. En los aspectos ecológicos la laguna es utilizada por diversas aves como zona de anidación, reproducción, alimentación, protección y reposo, tanto para especies nativas como migratorias; además de poseer poblaciones de peces, anfibios, reptiles y mamíferos como el manatí (SERNAPAM, 2007).
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Figura 1. Laguna de las Ilusiones, Villahermosa, Tabasco.
La flora en la laguna está formada por 239 especies, 200 géneros y 82 familias, la cual representa alrededor del 10% de la flora en el Estado conocida hasta el año 1988. La vegetación acuática característica de la zona consiste en lechuga de agua (Pistia stratiotes), helecho (Achrosticum donaefolium), jacinto o lirio acuático (Eichornia crassipes) y espadaño (Thypha latifolia). Los componentes de la vegetación arbórea circundante al cuerpo lagunar son jobo (Spondias mombin), corozo (Scheela liebmanii), el chelele (Inga sp.), macuilís (Tabebuia rosea), ceiba (Ceiba pentandra), zapote de agua (Pachira acuatica), palo mulato (Bursera simaruba), pochote (Cochlospermum vitifolium), almendro (Terminalia catppa), macayo (Andira galeottina), framboyán (Delonix regia), guanacaste (Enterolobium cyclocarpum), entre otros (INEGI, 2001; Magaña, 1988; Padrón, 2004). La fauna en esta área natural protegida está constituida por sardina (Dorosoma petenense), poecílidos como: (Poecilia petenensis), bagre (Cathorops melanopus), pejelagarto (Atractosteus tropicus), mojarra tenhuayaca (Petenia splendida),
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mojarra paleta (Chiclasoma synspilum), cocodrilo de pantano (Crocodylus moreletti),
pochitoque
(Kinosternon
leucostomun),
chiquiguao
(Chelydra
rossignoni), hicotea (Trachemys venusta, iguana verde (Iguana iguana), garza blanca (Casmerodius albus), garza morena (Ardea herodias), garza ventriblanca (Egretta tricolor), halcón guaco (Herpetotheres cachinnans), gavilán caracolero (Rosthramus sociabilis), martín pescador (Ceryle torquita), pijije (Dendrocygna autumnales) y manatí (Trichechus manatus manatus) (INEGI, 2001), así como garza ganadera (Bubulcus ibis), garza dedos dorados (Egretta thula), garza nocturna coroninegra (Nycticorax nycticorax), gacita oscura (Butorides virescens), aguililla caminera (Buteo magnirostris). Anteriormente estaba conectada con el Rio Mezcalapa, a través del arroyo El Espejo; en la actualidad es un sistema lentico donde solo se mantiene la desembocadura que conlleva al Rio Carrizal por el Arroyo el Borrego, regulado el flujo de agua por una compuerta (INEGI, 2001).
7. MÉTODO. 7.1
MARCAJE Y CAPTURA.
Se marcaron siete manatíes en Laguna de las Ilusiones (Tabla 1), con un sistema de radio marca tipo VHF (modelo Telenax Tx-345Y) con frecuencia entre 164 y 165MHz, como se describe en estudios previos (Ramírez-Jiménez, 2008; JorgeVargas, 2011, Morales-López et al., 2012). Que consiste básicamente en un radio transmisor localizado dentro de una boya y unido, a través de una varilla de nylon semirrígido, a un cinturón sujeto al pedúnculo caudal del animal (Rathbun et al., 1987). Este sistema es ampliamente utilizado en Florida y en México su uso se inició en 1994 (Morales-Vela et al., 1996).
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Tabla 1. Descripción de los manatíes capturados.
Fecha de captura
ID*
13/06/2012
1
14/06/2012
Talla (cm.)
Peso (kg.)
Rectilínea
Curvilínea
Frecuencia del radio VHF
Macho
342.2
273.6
286.2
164.9170
2
Hembra
405
290.1
306
164.8570
14/06/2012
3
Macho
245.4
246
263
164.7990
14/06/2012
4
Macho
214.6
234.6
248
164.8780
15/06/2012
5
Hembra
190
220
235
164.8390
15/06/2012
6
Hembra
440
307
320
164.8960
15/06/2012
7
Macho
163.6
209.6
220
164.7385
*
Sexo
Individuos.
Para marcar a los animales se capturan con ayuda de una red de cerco, desde una lancha con motor fuera de borda (Morales-López et al., 2012). El procedimiento consiste en hacer un encierro alrededor del animal (Fig. 2a), provocando que el individuo se pegue a uno de los costados de la red para ser atrapado e inmovilizado, acción que se consigue en la maniobra de levantar los plomos al mismo tiempo que el animal tira de la red; una vez atrapado y tranquilizado el manatí, es subido de forma rápida al interior de la embarcación (Fig. 2b), donde se recuesta en una espuma de poliuretano para aminorar la presión de su propio peso sobre sus órganos. Cada animal se trasladó a un punto en la orilla donde se le fijó el sistema de radiomarca (Fig. 2c, d), se midió, se pesó, se le colocó un chip (marca AVID) de forma subcutánea, entre el cráneo y el omóplato para poder ser identificado en posteriores trabajos al igual que se le tomaron muestras para otros estudios y finalmente se regresó al agua en un transcurso de menos de dos horas después de capturado. Cada transmisor se marcó externamente con cintas fluorescentes de color para identificar al individuo.
- 15 -
Figura 2 Captura y marcaje de los manatíes en la Laguna de las Ilusiones, Tabasco, México.
7.2
TOMA DE DATOS.
Se realizaron recorridos diarios en la laguna, durante un período de 63 días para localizar aleatoriamente a cada uno de los animales marcados, utilizando una antena direccional tipo Yagi de tres elementos y un receptor digital para frecuencia entre 148 y 174 MHz (modelo R1000, Comunications Specialists Inc.) (Fig. 3). Se realizaron aproximaciones sucesivas siguiendo la dirección de la señal, hasta ubicar visualmente al transmisor en la superficie del agua (Fig. 4), cuidando de ubicarse a una distancia promedio de 100m y se siguió al animal focal durante un periodo promedio de 10 minutos. En este período se registró la posición del animal con ayuda de un sistema de posicionamiento global (GPS) y mapas de las diferentes zonas de la laguna y se registró cualquier otro manatí que se encontrara - 16 -
en proximidad del animal focal en un radio de 50m; debido a que los manatíes de la laguna suelen realizar actividades relacionadas con la alimentación, descanso y sociabilidad en distancias cortas (Jorge-Vargas, 2011) y todas las conductas que pudieran ayudar a establecer si existió alguna asociación, como la sincronización en la respiración (Connor et al., 2006; Hartman, 1979) y la dirección de sus desplazamientos.
Figura 3. Localización de los individuos con antena tipo Yagi de tres elementos.
7.3
Figura 4. Ubicación visual del transmisor.
ANÁLISIS DE DATOS.
Los datos conseguidos en campo, se vaciaron en una hoja de cálculo y se elaboró una matriz con la frecuencia de los encuentros entre pares de individuos, para determinar el grado de asociación de cada uno de los animales marcados. Se resumió la frecuencia de casos en que se encontró un animal solitario o con cada uno de los demás animales marcados, así como con otro animal no marcado. La asociación entre individuos se determinó con tres índices (Tabla 2 y 3.): el índice de Cole, el cual contempla la doble presencia, las ausencias en ambos casos y la doble ausencia, donde valores 0.5 indican alta asociación (Cole, 1949). También se calculó el Índice de similitud de Jaccard (IJ=C/(A+B-C), donde C es el número de ocasiones en que los individuos A y B han sido vistos juntos, A el número de ocasiones en que A se vio
- 17 -
sin B y B el número de ocasiones en que B es visto sin A. El rango del índice está entre 0 (no asociación) y 1 (asociación máxima); asimismo se utilizó el índice de Sörensen, el cual le da doble importancia a la doble presencia (I s=2(C)/(A+B)) y utiliza el mismo rango que el índice de Jaccard (Moreno, C.E. 2001; Villarreal et al., 2006). Bajos valores de los índices significan que el animal reparte el tiempo aleatoriamente con otros individuos. Se calculó la frecuencia con que cada animal marcado fue registrado sin compañía y se realizó una prueba binomial (Zar, 1985) para probar si la probabilidad de registrarlos solitarios es diferente a 0.5, indicando una tendencia a permanecer solitarios o a asociarse con otros animales. La probabilidad de 0.5 indicaría que el agruparse o no, es debido simplemente al azar. Se realizó una Prueba de Hipótesis al promedio del porcentaje de los avistamientos solitarios, y con ello se pudo saber si el promedio y el intervalo de confianza pueden provenir de una población que tenga 50% de probabilidad de estar solos.
Tabla 2. Fórmulas de los índices utilizados. Índices
Formulas
IC =
(A) (D) - (B) (C ) (A + B) (B + D)
*IC =
(A) (D) - (B) (C ) (A + B) (A + C)
Cole
Jaccard
IJ =
Sörensen
IS =
C A+B-C 2(C) A+B
* Cuando el índice de Cole da un valor negativo, B + D es sustituido por A + C.
- 18 -
Tabla 3. Variables utilizadas en las fórmulas de los índices. A=
Número de veces en que A ha sido visto sin B.
B=
Número de veces en que B ha sido visto sin A.
C=
Donde C es el número de veces en que A y B han sido vistos juntos
*D =
Donde D es el número de veces en que A y B no han sido vistos juntos
* Solo se toma en cuenta en el índice de Cole.
8. RESULTADOS. Durante los 63 días de seguimiento de los manatíes radiomarcados, se lograron obtener un total de 217 registros, de los cuales, 70 fueron en compañía de otro individuo radiomarcado y 18 registros en compañía de animales no marcados, mientras que los 129 registros restantes, fueron en los que el animal se encontraba sin compañía de otro manatí. Dentro de este periodo en el que se siguieron a los manatíes, el tiempo de duración de seguimiento para cada individuo vario, debido a que el radiotransmisor se desprendió en diferentes momentos a lo largo del estudio (Tabla 4).
Tabla 4. Descripción de los registros y tiempos de seguimiento para cada manatí radio marcado en la Laguna de la Ilusiones.
ID
Registros C/Marca
Registros S/Marca
Registros Solos
Registros totales
1 2 3 4 5 6 7
7 11 9 12 12 3 16
1 2 2 2 3 2 6
16 31 29 3 16 6 28
24 44 40 17 31 11 50
- 19 -
Tiempo de seguimiento (días) 32 56 55 29 38 20 63
8.1
ASOCIACIONES ENTRE PARES DE INDIVIDUOS.
Con respecto al índice de Cole, sólo el 14.29% de los índices fueron valores positivos, siendo el más alto el observado entre los individuos 2 y 4 (I C= 0.157), mientras que el 61.90% de las posibles combinaciones mostraron valores negativos y el 23.81% fueron valores nulos (Tabla 5). Tabla 5. Matriz de asociación con los índices de Cole, obtenido entre pares de manatíes radiomarcados, en el estudio realizado en Laguna de las Ilusiones en 2012.
INDIVIDUOS 1 1 2
2
3
-0.323 -0.748 0
3
4
5
6
7
-0.650
0
-0.462
-0.748
0.157
-0.652
-0.533
-0.790
-0.665
-0.423
0
-0.512
-0.665
-0.222
0.081
0
0.018
4 5 6
0
7 Nota: Baja asociación (< 0.5), Alta asociación (> 0.5).
Los resultados de los índices de similitud de Jaccard y Sörensen (Tabla 6 y 7.), reflejan una baja asociación entre los animales radiomarcados, con valores máximos de 0.200 y 0.333 respectivamente; siendo estos dos resultados los de mayor valor dentro de todos los encuentros registrados.
- 20 -
Tabla 6. Matriz de asociación de los índices de Jaccard, obtenido entre pares de manatíes radiomarcados, en el estudio realizado en Laguna de las Ilusiones en 2012.
INDIVIDUOS 1 1
2
3
4
5
6
7
0.068
0.021
0.028
0
0.048
0.021
0
0.200
0.036
0.043
0.012
0.027
0.060
0
0.058
0.027
0.059
0.148
0
0.140
2 3 4 5 6
0
7 Nota: 0 = No Asociación, 1 = Asociación máxima.
Tabla 7. Matriz de asociación de los índices de Sörensen, obtenido entre pares de manatíes radiomarcados, en el estudio realizado en Laguna de las Ilusiones en 2012.
INDIVIDUOS 1 1 2
2
3
4
5
6
7
0.128
0.042
0.054
0
0.091
0.042
0
0.333
0.069
0.083
0.024
0.053
0.0113
0
0.110
0.053
0.111
0.258
0
0.245
3 4 5 6
0
7 Nota: 0 = No Asociación, 1 = Asociación máxima.
- 21 -
8.2
ASOCIACIÓN GENERAL CON OTROS INDIVIDUOS.
Respecto a la proporción de veces en que cada animal radiomarcado se registró sin compañía, utilizando la prueba binomial, se observó que de los siete animales que se marcaron, en tres de ellos (ID: 5, 6, 7), la probabilidad de encontrarlos sin compañía no fue distinta de 0.5, mientras que en los otros cuatro animales marcados
la probabilidad fue diferente de 0.5 indicando una tendencia a
agruparse o bien a evitar las asociaciones, los individuos ID1, ID2, ID3 tendieron a ser solitarios, mientras que el individuo ID4 presento una tendencia a estar agrupado (Tabla 8). El porcentaje promedio de los individuos que se registraron sin compañía fue de 55.63% y este resultado no difiere significativamente de una población con el 50% de probabilidad de estar sólo (t = 0.73931275, p = 0.48762165).
Tabla 8. Porcentajes de registros solitarios y Prueba Binomial. ID
1
2
3
4
5
6
7
8
13
11
14
15
5
22
Solo
16
31
29
3
16
6
28
Total
24
44
40
17
31
11
50
%
66.66
70.45
72.5
17.64
51.61
54.54
56.70
0.032
0.002
0.001
0.006
0.360
0.274
0.161
En compañía
Probab. Binomial
- 22 -
9. DISCUSIÓN. Varios autores han descrito al manatí como un animal esencialmente solitario o débilmente social (Husar, 1978; Hartman, 1979; Reynolds, 1981) y más recientemente se propone como una especie semisocial (Harper y Schulte, 2005). Las principales agrupaciones son las de
madre y cría, y la confluencia de
individuos en sitios donde el alimento es abundante (Husar, 1978; Jiménez-Pérez, 2000; Paludo y Langguth, 2002; Quintana-Rizzo, 2005a, b) y durante el invierno, en refugios de aguas cálidas en el caso de las poblaciones de Florida (Husar, 1978; King y Heine, 2004). En este estudio la asociación observada entre pares particulares de individuos fue baja; sin embargo el porcentaje promedio de veces que un individuo estuvo en proximidad de algún otro animal no fue significativamente diferente del
50%, lo que indica que tienden a agruparse
aunque no sea con los mismos individuos. Ramírez-Jiménez (2008), observó un alto índice de asociación entre un par de manatíes de la Laguna de las Ilusiones, tratándose de una hembra que tenía una cría y que se le vio fuertemente relacionada con otra hembra más joven de quien se piensa podría ser una cría anterior, que mantuvo cierto grado de contacto con la madre, esto debido a la actividades registradas por la misma autora, como el desplazamiento y la alimentación en conjunto, e incluso, en ocasiones la madre se desplazó momentáneamente a otro sitio sin su cría, dejándola aparentemente a cargo de la hembra más joven. En el presente estudio, no se reporta ninguna asociación importante entre algún par de individuos radiomarcados. Esto puede deberse a que dos de las tres hembras capturadas eran jóvenes, aminorando así la probabilidad de encontrarlas con una cría. Por otra parte, para la hembra de mayor edad con mayores posibilidades de encuentros con crías anteriores, se obtuvieron pocos datos a causa del desprendimiento del radiotransmisor en los primeros días de registro, por lo que no se lograron registrar asociaciones con posibles crías que haya tenido con anterioridad.
- 23 -
Es importante dejar claro que el estudio realizado por Henaut et al. (2010), se realizó un ambiente totalmente de cautiverio donde los animales son expuestos a un manejo intensivo sobre la alimentación y por esta misma razón se recomienda tomar con cautela los resultados que se obtuvieron; en este estudio reportan que los manatíes son más sociables en relación a lo reportado y que las interacciones sociales se incrementan en horarios nocturnos. Estos autores estudiaron manatíes donde la alimentación se concentra durante el día, por lo que en la noche los animales no invertían tiempo en esta actividad. Además, los individuos estaban expuestos a la presencia de turistas durante las horas de luz del día. En el presente estudio no se hicieron observaciones nocturnas por lo que no hubo manera de saber si son más frecuentes las asociaciones durante la noche. Koelsch (1997) encontró vínculos fuertes entre adultos, independientemente del sexo, en la Bahía de Sarasota en Florida y sugiere que los manatíes pueden ser más sociales de lo que se pensaba anteriormente. Por otra parte, muchos autores que reportan agrupamientos, que no están vinculados a conductas reproductivas o a la crianza, están fuertemente asociados a los lugares con alta disposición de alimento (Jiménez-Pérez, 2000; Paludo y Langguth, 2002; King y Heine, 2004; Quintana-Rizzo, 2005a, b; Reep y Bonde, 2006; Horikoshi-Beckett y Schulte, 2006). A pesar de ser una población aislada y por la extensión de la laguna, no se lograron los resultados esperados en la hipótesis de obtener índices altos entre manatíes, sin embargo si existió una tendencia al estar en compañía de otro manatí aunque no necesariamente fuera uno de los manatíes radiomarcados. Varios factores pudieron haber interferido en los patrones que hubiéramos esperado nos arrojara este estudio; por ejemplo, el sólo salir en horarios de luz del día. Otro factor a tomar en cuenta, es el método de registro, con el cual los animales pudieran modificar su conducta por la proximidad de la embarcación, separándose los individuos, de manera que no pudiéramos darnos cuenta si se
- 24 -
encontraban en compañía; esto apoyado, porque en la primera etapa de los monitoreos fue cuando se registraron más agrupaciones, disminuyendo hacia el final del estudio, quizá en respuesta al seguimiento continuo. Pero por otra parte, la señal de los dos radios se hubiera percibido en el receptor, aunque estuvieran algo separados; aunado a los demás factores, el poco tiempo que se lograba seguir a los animales (en muchas de las ocasiones, no se cumplía el tiempo propuesto) influyo de forma importante en los registros, no dando tiempo suficiente para establecer si el individuo se encontraba en compañía. Cabe resaltar que durante el estudio y en varias ocasiones ya concluidos los monitoreos, se pudo avistar grupos de hasta 5 o 6 manatíes, los cuales huían al detectar nuestra presencia, el inconveniente con estos animales, fue que ninguno de ellos estaba marcado. Por otro lado, si bien, la distribución de alimento disponible para los manatíes en La Laguna de las Ilusiones está repartida a lo largo de la laguna, en ciertos periodos del año se vuelve inaccesible debido al bajo nivel de agua que presenta la laguna, en esos lapsos de sequía, disponen de una fuente de alimento como lo es el mango, el cual se vuelve un recurso esencial en ese periodo crítico, donde las fuentes de alimento se vuelve inaccesibles, debido a que una parte de los monitoreos coincidió con esta etapa crítica, algunos de las asociaciones registradas pudieron haber estado influenciadas por este aspecto, ya que se registraban cerca de un árbol de mango que en ese momento presentaba Fructificación (Fig. 5).
- 25 -
Figura 5. Registros de encuentros entre manatíes asociados a zonas de alimentación.
- 26 -
10. CONCLUSIÓN. Basándonos en los niveles tan bajos obtenidos de los índices, el presente trabajo, reafirma y apoya la tendencia que describe al manatí como un animal esencialmente solitario o semisocial. Los valores obtenidos de los animales con los que se trabajó este estudio, muestran una baja afinidad a asociarse con individuos particulares; sin embargo, cuatro de los siete individuos radiomarcados tuvo una probabilidad de localizarse en compañía de otro individuos del 50% o mayor. Los índices de Jaccard y Sörensen complementan lo expuesto por el índice de Cole que refleja una baja afinidad de los animales radiomarcados por agruparse con otro manatí en particular. Los valores negativos del índice de Cole, se pueden interpretar como una forma de rechazo por parte de los animales a formar algún tipo de grupo o asociación estable.
- 27 -
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